Ⅱ/Ⅲ型食管胃結合部腺癌臨床預后相關因素分析

胡春華， 李冬冬， 徐義軍， 項洪剛， 陳 磊， 張文杰

上海交通大學醫學院附屬新華醫院普通外科，上海 200092

·論 著·

Ⅱ/Ⅲ型食管胃結合部腺癌臨床預后相關因素分析

胡春華， 李冬冬， 徐義軍， 項洪剛， 陳 磊， 張文杰*

上海交通大學醫學院附屬新華醫院普通外科，上海 200092

目的： 探討影響SiewertⅡ/Ⅲ型食管胃結合部腺癌(adenocarcinoma of esophagogastric junction，AEG)患者預后的臨床病理因素，以及不同手術方式對患者生活質量的影響。方法： 回顧性分析2004—2015年接受手術治療的SiewertⅡ/Ⅲ型AEG患者的病例資料，并選擇隨訪兩年以上的AEG患者進行生存預后分析，比較Ⅱ/Ⅲ型AEG患者預后與臨床病理之間的關系。采用問卷調查的方法評估全胃切除術(total gastrectomy，TG)或近端胃切除術(proximal gastrectomy，PG)完成1年后患者的生活質量。結果： 共納入325例AEG患者，其中Ⅱ型157例(48.3%)，Ⅲ型168例(51.7%)。Ⅲ型AEG比Ⅱ型的腫瘤直徑大、分化程度低、陽性淋巴結數目多、預后較差(均P<0.05)。單因素分析發現，腫瘤直徑、分化程度、腫瘤部位、切除范圍、R0切除、脈管浸潤、神經浸潤和TNM分期等影響Ⅱ/Ⅲ型患者的長期預后。相關性分析發現，淋巴結陽性浸潤率與患者生存時間負相關(r=-0.520，P<0.001)。Ⅱ型AEG患者中，PG組與TG組患者術后5年生存率及生存時間差異均無統計學意義；而Ⅲ型AEG患者中，TG組患者術后5年生存率比PG組明顯降低(P<0.05)。預后多因素分析發現，T/N分期是影響Ⅱ型AEG患者預后的危險因素，而TNM分期是影響Ⅲ型AEG患者長期生存的獨立危險因素。另外，有55例患者完成問卷調查，PG組較TG組患者術后較多出現明顯影響生活質量的食物反流癥狀(P<0.05)，其他癥狀和功能領域差異則無統計學意義。結論： Ⅲ型AEG的腫瘤直徑大，分化程度低，淋巴結浸潤數目多，且預后較差，因此為保證R0切除和徹底清掃，可行TG為基礎的胃癌根治術。而在Ⅱ型AEG中，PG與TG不影響患者的長期預后生存。

食管胃結合部腺癌；手術治療；Siewert分型；預后生存；生活質量

近年來，食管胃結合部腺癌(adenocarcinoma of esophagogastric cancer，AEG)發病率在東西方國家均明顯升高[1-3]。目前，以手術為基礎的綜合治療仍是治療AEG的有效方法[4-6]。按腫瘤的解剖位置進行分型的Siewert分型[7]為手術治療提供了良好的依據。根據AEG的腫瘤來源及淋巴轉移方式，SiewertⅠ型AEG 行食管次全切除術，SiewertⅡ/Ⅲ型AEG可以行近端胃切除術(proximal gastrectomy，PG)或全胃切除術(total gastrectomy，TG)[8-9]。目前有關AEG的手術治療方式仍存在爭議，尤其是針對Ⅱ型AEG應行PG還是TG，尚未達成共識[10]。本研究分析SiewertⅡ/Ⅲ型AEG的手術切除方式與患者生活質量及長期預后的關系，從而探討針對Ⅱ/Ⅲ型AEG患者的最佳外科手術方法。

1 資料與方法

1.1 一般資料 采用回顧性隊列研究分法，收集2004—2015年在新華醫院接受手術治療的AEG患者的臨床病歷資料。將所有AEG患者依據Siewert分型方式進行分型，發現有325例Ⅱ/Ⅲ型患者。分析Ⅱ/Ⅲ型AEG患者的年齡、性別、腫瘤大小、大體分型、手術時間、手術方式、TNM分期(參照AJCC第7版)和并發癥發生情況等，并選取隨訪2年以上的284例患者進行生存分析，找出影響患者長期預后的危險因素。針對生存患者，采用中文版EORTC QLQ-C30和QLQ-STO22測評量表評估術后生活質量。已有研究認為AEG患者術后1年的生活質量已基本穩定[11]，因此本研究中進行生活質量評估時納入的均為術后1年以上的患者。本研究經醫院倫理委員會審核批準，所有患者均知情同意并簽署知情同意書。

1.2 納入和排除標準 納入標準：(1)胃鏡、上消化道造影、CT和超聲胃鏡等檢查明確病變位于食管胃結合部，Siewert分型為Ⅱ或Ⅲ型，且術后病理明確為AEG者；(2)無根治手術禁忌證，行PG或TG根治術者；(3)術后隨訪資料完全，接受問卷調查的患者術后隨訪時間滿1年，隨訪時尚生存，未發現明顯的腫瘤復發轉移征象，且能理解問卷的含義，能夠獨立或在家屬協助下完成問卷。排除標準：(1)非Ⅱ/Ⅲ型AEG患者；(2)行姑息性手術及聯合臟器切除手術者；(3)合并其他器官或部位的惡性腫瘤；(4)術前接受過放化療及免疫治療的患者。另外，生存患者的隨訪時間不滿1年，腫瘤出現復發或轉移，不能理解問卷的含義，以及未完成問卷調查者均不能納入生活質量調查。

1.3 手術方法 所有手術均由經驗豐富的普外科或心胸外科醫生進行，為經胸、經腹或經胸腹聯合切口手術，且依據日本胃癌診療指南規范行淋巴結清掃。依據腫瘤的位置、大小及術中探查情況，決定切除范圍：PG組行包含食管胃結合部的胃切除術，保留幽門，行食管-殘胃管狀吻合，合并或不合并幽門成形術；TG組行包括食管胃結合部和幽門的全胃切除術，然后行Roux-en-Y食管空腸吻合。所有患者手術均是以行根治性手術為目的，切緣距腫瘤遠端的距離為5 cm，且術中切緣組織須經常規快速冰凍切片檢查。另外，進展期AEG患者術后常規進行輔助化療。

1.4 觀察指標 分析及觀察指標包括患者年齡、性別、Siewert分型、腫瘤直徑、大體分型、手術入路、切除范圍、術中出血、術后住院時間、術后并發癥、TNM分期、脈管和神經浸潤情況、切緣情況、腫瘤分化程度、術后生存時間和術后輔助化療情況等。

1.5 術后隨訪 采用電話或門診隨訪的方法，隨訪入組患者的術后生存時間。隨訪截止時間為2016年11月1日。生存時間是術后第1天至因該疾病死亡的時間或末次隨訪時間。術后生存且隨訪1年及以上的患者納入問卷調查。對隨訪過程中未發現明顯腫瘤復發轉移征象、理解問卷含義且能夠獨立或在家屬協助下完成問卷調查的患者進行生活質量分析。

2 結 果

2.1 一般病例資料及圍手術期情況 納入的325例AEG患者中，Ⅱ型157例(48.3%)，Ⅲ型168例(51.7%)。Ⅱ型和Ⅲ型AEG患者在年齡、性別、大體分型、R0切除率、脈管浸潤、神經浸潤、TNM分期、術中出血量、手術時間和術后住院時間等方面差異均無統計學意義；而在腫瘤直徑、分化程度和陽性淋巴結浸潤率等方面，Ⅲ型AEG患者均差于Ⅱ型患者，差異有統計學意義(均P<0.05)；在手術入路與切除范圍方面，Ⅲ型AEG患者的經腹全胃切除率明顯高于Ⅱ型患者(P<0.05)，而Ⅱ型AEG患者的經胸近端胃切除率明顯高于Ⅲ型患者(P<0.05)。具體情況見表1。

χ2/t值中，#表示t值(t檢驗)，其余為χ2值(卡方檢驗)；PG：近端胃切除術；TG：全胃切除術

2.2 長期預后生存分析 選取隨訪2年以上的284例Ⅱ/Ⅲ型AEG患者，分析臨床病理結果與長期預后的關系(表2)。相關性分析發現，淋巴結陽性浸潤率與生存時間顯著負相關(r=-0.520，P<0.001)。Ⅱ型和Ⅲ型AEG患者的術后5年生存率差異有統計學意義(45.5%vs33.9%，P=0.017)，腫瘤直徑、Borrmann分型、分化程度、脈管浸潤、神經浸潤、R0切除、TNM分期、腫瘤部位和切除范圍等均影響患者的長期生存率(均P<0.05)。

表2 284例隨訪2年以上的Ⅱ/Ⅲ型AEG患者預后單因素分析

有關Siewert分型的亞組分析結果顯示，Ⅱ型AEG患者中，行PG與TG治療組的5年生存率及中位生存時間差異均無統計學意義；而Ⅲ型AEG患者中，TG組的5年生存率及中位生存時間均比PG組明顯縮短，差異有統計學意義(均P<0.05，表3)。針對Ⅱ型AEG的多因素分析結果顯示，腫瘤浸潤深度和淋巴結轉移情況是影響患者預后的危險因素(均P<0.05，表4)。

將Ⅲ型AEG按腫瘤直徑以4 cm為界進行分組，比較PG與TG術后患者的長期生存情況。結果顯示：≤4 cm組TG術后5年生存率有高于PG的趨勢(69.2%vs44.5%)，但差異無統計意義，而>4 cm組TG較PG術后5年生存率和中位生存時間均明顯降低(18.3%vs39.0%，15個月vs35個月，P<0.05，表3)。COX回歸分析提示，TNM分期是影響Ⅲ型AEG患者預后的獨立危險因素(表4)。

表3 AEG患者按Siewert分型和腫瘤直徑進行分組后分析PG與TG術后的生存情況

#僅對Ⅲ型AEG患者進行腫瘤直徑≤4 cm和腫瘤直徑>4 cm的分組分析

表4 COX回歸分析Ⅱ型和Ⅲ型AEG患者的預后影響因素

2.3 術后生活質量評估 325例Ⅱ/Ⅲ 型AEG患者中，目前生存153例。采用電話或門診隨訪，最終55例患者完成問卷調查，PG組41例(74.55%)，TG組14例(25.45%)。其中，PG組中Ⅱ型占較大比例(29例，70.7%)，TG組中Ⅲ型占較大比例(9例，64.3%)，差異有統計學意義(P=0.020)。PG和TG兩組患者在年齡、性別、腫瘤直徑、TNM分期和中位隨訪時間等方面差異均無統計學意義，因此具有可比性。兩組患者在軀體功能、角色功能、認知功能、情緒功能、社會功能和總體健康水平等方面差異均無統計學意義。癥狀評分方面，PG組的反流癥狀明顯高于TG組，差異有統計學意義(P=0.012)，而其他癥狀和功能領域評分的差異均無統計學意義(表5)。

3 討 論

近年來，AEG在東西方國家的發病率明顯升高[1, 12-14]。由于缺乏統一的臨床指南和標準，目前有關AEG的手術方式及入路尚存在爭議，尤其是Ⅱ型AEG[15]。不同類型的AEG發生淋巴結轉移的規律不同。大量研究[16-18]表明，Ⅱ/Ⅲ型AEG發生腹腔淋巴結轉移較胸腔淋巴結轉移的概率大。因此，Ⅱ/Ⅲ型AEG應重視腹腔淋巴結的清掃，同時也不能忽視胸腔淋巴結的清掃。2015年日本發表了一項多中心臨床隨機研究[19]，隨訪10年的結果顯示，Siewert Ⅱ/Ⅲ型腺癌(侵犯食管≤3 cm)應該經腹經食管裂孔手術，既能避免開胸手術的高手術并發癥，又能提高患者的遠期生存率。因此，對于Ⅱ/Ⅲ型AEG，建議經腹手術。

關于Ⅱ型AEG的手術切除范圍，2015年美國一項回顧研究[20]通過分析Ⅱ型AEG患者接受食管次全切除術和TG后的長期預后，結果發現手術方式并不是影響患者預后的危險因素。本研究通過回顧分析過去10余年325例Ⅱ/Ⅲ型AEG患者的臨床病歷資料，發現Ⅱ型和Ⅲ型所占比例大致相當(157vs168，48.3%vs51.7%)，但Ⅲ型較Ⅱ型腫瘤直徑更大、分化程度更低、淋巴結浸潤數目更多，而且Ⅲ型較Ⅱ型較多出現脈管浸潤和神經浸潤。另外，兩種類型AEG的TNM分期并未出現明顯差異，而Ⅲ型AEG患者的5年生存率及中位生存時間均明顯低于Ⅱ型[33.9%vs45.5%，35(25.44～44.56)個月vs52(28.97～75.03)個月，P=0.017]。以上結果說明，Ⅲ型AEG較Ⅱ型AEG可能具有較差的生物學行為，這與既往研究[21]結果相一致。手術方式及入路方面，本研究數據顯示，PG在Ⅱ型和Ⅲ型AEG中均占較大比例(表1)，TG在Ⅲ型所占比例明顯多于Ⅱ型(32.5%vs10.8%，P<0.001)。這可能與Ⅲ型AEG具有較大的腫瘤直徑及較多數目的淋巴結浸潤有關。因此，為保證R0切除及更徹底的清掃，Ⅲ型AEG患者較多行全胃切除術。

表5 55例生存患者接受不同方式手術后的生活質量評分

t/Z值中，#表示t值，其余為Z值

本研究中，Ⅱ型和Ⅲ型AEG患者在手術時間和術中出血量方面差異均無統計學意義。術后并發癥方面，Ⅱ型患者較容易出現肺部及胸腔積液等呼吸系統并發癥，而Ⅲ型患者則較多出現腹腔感染。Ⅱ型和Ⅲ型患者的術后住院時間差異并無統計學意義。既往研究[20, 22-23]發現，手術入路及手術方式均不影響患者的長期預后。本研究中單因素分析發現，Siewert分型及切除范圍均影響患者的長期生存。這種差異是因為Ⅲ型AEG較Ⅱ型AEG的腫瘤直徑大、淋巴浸潤數目多，為了保障切緣為R0及根治切除，外科醫生更加傾向于對Ⅲ型AEG行TG。因此，切除范圍與Siewert分型相對一致，即腫瘤直徑較大者行TG，直徑較小者行PG。進一步的多因素回歸分析發現，手術方式及Siewert分型并不是影響患者長期預后生存的危險因素。

依據Siewert分型進行亞組分析，結果顯示，Ⅱ型AEG患者行PG與TG后的5年生存率及中位生存時間均無明顯差異，而Ⅲ型中TG組較PG組的5年生存率及中位生存時間均較短，差異均有統計學意義。另外，將Ⅲ型AEG以腫瘤直徑4 cm為界進行分層分析，比較PG與TG術后的長期預后。本研究數據分析發現直徑≤4 cm組TG術后5年生存率高于PG，而差異無統計學意義。可能由于本數據中，Ⅲ型AEG，直徑<4cm者，TG 13例，PG 45例，兩者樣本量差別較大，分析可能會存在一定偏倚。直徑>4 cm組TG術后5年生存率較PG差，且直徑>4 cm組TG或PG術后5年生存率均較直徑<4cm組差。對Ⅲ型AEG進行多因素分析發現，TNM分期是影響患者長期預后的獨立危險因素。因此，本研究認為，手術方式及Siewert分型并不影響患者長期預后生存，相反腫瘤本身的生物學特征才是預后的影響因素，即Ⅲ型AEG的腫瘤生物學特征較差，為了保證徹底切除和清掃，可以行TG。另外，腫瘤大小一定程度上決定手術切除范圍。由于具有較大的腫瘤直徑及較多的淋巴結浸潤，Ⅲ型AEG行TG治療在近年來逐漸得到推薦，這與其分期較晚、分化較差和較多出現淋巴轉移有關。值得注意是，對于直徑>4 cm的Ⅲ型AEG，行TG后的預后仍然較差，這部分患者可以考慮術前新輔助放化療以改善預后。

既往有研究[24]發現，AEG患者術后6個月內生活質量功能評分較術前出現明顯下降，且TG術后生活質量功能評分較PG高，癥狀評分較近端胃低，1年后生活質量逐漸恢復且基本趨于穩定[25]。一項前瞻性研究[26]發現，行TG聯合Roux-en-Y吻合術并隨訪2年以上的AEG患者，在反流癥狀、軀體功能及氣促等方面的生活質量較經胸PG術后好。但是多數學者認為，TG后食物得不到充分研磨，脂肪不能充分乳化，會引起營養吸收障礙，導致腹瀉，而且TG后胃分泌的內分泌激素及內因子等明顯減少甚至缺乏，會引起貧血和營養吸收障礙等。本研究針對術后1年以上的生存患者進行生活質量調查，發現盡管PG術后行食管殘胃管狀吻合，依然較多出現反流，差異有統計學意義；但兩組在軀體功能評分及其他癥狀評分方面，均未表現出明顯差異。然而，本研究中生活質量評估數據具有一定局限性，納入生活質量評估的患者數量有限，尤其是TG組，僅為14例，數據結果可信度不夠。因此，有關不同手術方式的生活質量評估尚需進一步研究。

綜上所述，該研究結果認為，Ⅲ型AEG較Ⅱ型的腫瘤直徑大，分化程度低，淋巴結浸潤數目多，預后較差。因此，為保證R0切除和徹底清掃，可對Ⅲ型AEG患者行全胃切除的胃癌根治術。然而，對于直徑大于4 cm的Ⅲ型AEG，即使行全胃切除術，也難以達到滿意的預后。而在Ⅱ型AEG中，無論行PG還是TG，均不影響患者的長期預后生存。

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[本文編輯] 葉 婷， 張藝鳴

Analysis of clinical prognostic factors in patients with Siewert typeⅡ/Ⅲ adenocarcinoma of esophagogastric junction

HU Chun-hua, LI Dong-dong, XU Yi-jun, XIANG Hong-gang, CHEN Lei, ZHANG Wen-jie*

Department of General Surgery, Xinhua Hospital, Shanghai Jiao Tong University, School of Medicine, Shanghai 200092, China

Objective： To analyze the clinicopathological factors affecting the prognosis of patients with Siewert typeⅡ/Ⅲ adenocarcinoma of esophagogastric junction (AEG), and the effect of different surgical methods on the quality of life. Methods： The clinical records of patients who were diagnosed with SiewertⅡ/Ⅲ AEG and

surgery from 2004 to 2015 were retrospectively analyzed. The patients followed up for at least 2 years were selected to perform survival analysis. The relationship between clinical pathological factors and prognosis of patients with Siewert Ⅱ/Ⅲ AEG was compared. The status of health-related quality of life at least 1 year after proximal gastrectomy (PG) or total gastrectomy (TG) was evaluated by a questionnaire. Results： A total of 325 patients with AEG were enrolled, including 157 patients with typeⅡAEG (48.3%) and 168 with type Ⅲ AEG (51.7%). The patients with type Ⅲ AEG were likely to have larger tumors, lower differentiation, more lymph node metastasis, and poorer prognosis (allP<0.05). The univariate analysis showed that tumor size, differentiation degree, tumor location, resection range, R0 resection, vessel and nerve invasive status, and TNM stage were the long-term prognostic factors in 284 patients who were followed up for at least 2 years. Correlation analysis showed that the positive rate of lymph node metastasis was negatively correlated with overall survival time (r=-0.520,P<0.001). In patients with typeⅡAEG, there was no significant difference in the 5-year survival rate and survival time between the PG group and the TG group (P>0.05). In patients with type Ⅲ AEG, the 5 year survival rate of the TG group was significantly lower than that of the PG group (P<0.05). The multivariate analysis indicated that T/N stage was an independent prognostic risk factor in typeⅡAEG patients, while TNM stage was an independent prognostic factor in type Ⅲ AEG patients. Multivariate prognostic analysis revealed that T/N stage was a risk factor for prognosis in patients with type Ⅱ AEG, while TNM staging was an independent risk factor for long-term survival in type Ⅲ AEG patients. Moreover, 55 patients completed questionnaires. The survey showed that the patients in the PG group suffered from more serious postoperative reflux as compared with the TG group (P<0.05), but there was no significant difference in other psychical functions and symptoms between the two groups. Conclusions： The patients with type Ⅲ AEG have large tumors, low differentiation, multiple lymph node metastasis and poor prognosis. Therefore, total gastrectomy may be feasible for these patients to ensure R0 resection and thorough cleaning. But for the patients with typeⅡAEG, PG and TG treatment did not affect long-term prognostic survival.

adenocarcinoma of esophagogastric junction; surgery; Siewert type; prognostic survival; quality of life

2017-03-22 [接受日期] 2017-05-12

胡春華，碩士生,住院醫師. E-mail: 15000031179@163.com

*通信作者(Corresponding author). Tel: 021-25077870, E-mail: zhangwenjie88@126.com

10.12025/j.issn.1008-6358.2017.20170239

R 735.2

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