靈菌紅素對斷奶大鼠腸道發育以及抗氧化能力的影響

錢 靜，楊培周*，操麗麗，操新民，鄭 志，姜紹通

（合肥工業大學食品科學與工程學院，安徽省農產品精深加工省級實驗室，安徽 合肥 230009）

靈菌紅素對斷奶大鼠腸道發育以及抗氧化能力的影響

錢 靜，楊培周*，操麗麗，操新民，鄭 志，姜紹通

（合肥工業大學食品科學與工程學院，安徽省農產品精深加工省級實驗室，安徽 合肥 230009）

為研究靈菌紅素對腸道發育以及抗氧化能力的影響，以斷奶應激誘導的腸道損傷大鼠為實驗動物模型，將30 只斷奶SD雄性大鼠隨機平均分成對照組、低劑量組和高劑量組，對照組大鼠每天灌胃生理鹽水，低劑量組和高 劑量組大鼠每天分別灌胃劑量為100、200 μg/kg的靈菌紅素溶液（以體質量計）；喂養實驗持續14 d后處死實驗大鼠并取樣；記錄大鼠每天的體質量和采食量；稱取各組織器官質量，測量小腸和結腸的長度，計算器官指數；采用蘇木精-伊紅染色方法觀察回腸和結腸的形態結構，測量回腸絨毛高度和隱窩深度以及結腸黏膜厚度和杯狀細胞數量；檢測回腸和結腸組織中總抗氧化能力（total antioxidant capacity，T-AOC）、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathione-peroxidase，GHS-Px）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）活力和丙二醛的水平。結果表明：高劑量靈菌紅素能夠顯著提高大鼠的體質量、平均日采食量（P＜0.05），顯著增加肝臟、脾臟和胸腺指數（P＜0.05），顯著增加小腸和結腸指數，增加回腸絨毛高度、絨腺比和結腸黏膜厚度（P＜0.05）；顯著增加回腸組織中T-AOC、GHS-Px和SOD活力（P＜0.05），并降低回腸組織中丙二醛含量；顯著增加結腸組織中SOD活力（P＜0.05），降低結腸組織中丙二醛含量。結論：靈菌紅素有利于提高斷奶大鼠的生長性能，提高回腸和結腸的抗氧化能力，具有緩解斷奶應激誘導的大鼠腸道損傷的作用。

靈菌紅素；斷奶大鼠；腸道發育；免疫功能；抗氧化能力

錢靜, 楊培周, 操麗麗, 等. 靈菌紅素對斷奶大鼠腸道發育以及抗氧化能力的影響[J]. 食品科學, 2017, 38(17): 244-250. DOI:10.7506/spkx1002-6630-201717040. http://www.spkx.net.cn

QIAN Jing, YANG Peizhou, CAO Lili, et al. Effect of prodigiosin on intestinal development and antioxidant capability in weaned rats[J]. Food Science, 2017, 38(17): 244-250. (in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/spkx1002-6630-201717040. http://www.spkx.net.cn

腸道是人體最大的器官系統之一，當腸道功能受損時，容易引起持續性腹瀉、脫水、肌肉萎縮、生長緩慢、感染頻繁、體質量減輕和疲勞等癥狀[1-2]。斷奶容易導致腸道產生免疫應激反應，進而導致腸道功能失衡，引起腹瀉、腸易激綜合征和炎癥性腸病等腸道疾病[3]。據世界衛生組織統計，世界上每年死于腸道疾病的人數都在1 000萬以上。腸道疾病長期得不到有效治療或久治不愈，會導致機體營養物質吸收減少，體內毒素堆積，免疫力下降，并造成嚴重的 并發癥，如心腦血管疾病、肝膽疾病、貧血、糖尿病、性功能減退等多種疾病[4-6]，因此，研究和開發有利于提高腸道修復能力的天然產物具有非常重要的意義。

靈菌紅素（prodigiosin，PG）是一種含有3 個吡咯環的甲氧基吡咯骨架結構的脂溶性天然紅色素，是沙雷氏菌等產生的次級代謝產物[7]，具有抗菌、抗瘧疾、抗腫瘤、抗癌以及免疫調節等多種生物活性[8-12]，受到國內外研究學者的廣泛關注。近年來，已經有研究表明PG具有抗氧化和抗炎的功能，例如，PG具有與VC相當的抗氧化活性[13]，能夠通過抑制細胞中一氧化氮產生以及p38絲裂原激活蛋白激酶活性，抑制脂多糖誘導的小鼠巨噬細胞的炎癥反應[14]，能夠通過減少活性氧等減輕大腦中動脈閉塞再灌注誘導的小鼠腦損傷[15]。目前，針對PG對腸道損傷以及腸道抗氧化能力影響的相關研究鮮見報道，因此，本研究以斷奶應激引起的腸道損傷為實驗動物模型，研究PG對斷奶大鼠腸道發育以及抗氧化能力的影響，為PG應用于食品行業（特別是嬰幼兒食品）提供依據，并為腸道疾病的預防和治療提供參考。

1 材料與方法

1.1 材料、動物與試劑

PG為課題組分離獲得黏質沙雷氏菌表達的次生代謝產物，經乙醇浸提和色譜柱等分離純化后獲得[16]。

SPF級雄性的19 d齡斷奶Sprague-Dawley（SD）大鼠，體質量39～57 g，購自常州卡文斯實驗動物有限公司，許可證號：SCxk（蘇）2014-0007。

總抗氧化能力（total antioxidant capacity，T-AOC）、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathione peroxidase，GSH-Px）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、丙二醛（malondialdehyde，MDA）檢測試劑盒 南京建成生物工程研究所；其他試劑均為分析純。

1.2 儀器與設備

SK-1快速混勻器 金壇市杰瑞爾公司；MiniSpin plus離心機 德國Eppendorf公司；T6新世紀紫外-可見分光光度計 北京普析通用儀器公司；HC-3018R高速冷凍離心機 安徽中科中佳公司；RM2235 切片機德國Leica公司；CX22LED顯微鏡 日本Olympus公司；MSHOT數碼成像裝置 廣州明美光電公司。

1.3 方法

1.3.1 實驗設計及分組

本研究前期實驗表明，劑量為200 μg/kg體質量的PG對斷奶大鼠體質量增加的促進作用明顯，而超過劑量800 μg/kg不利于斷奶大鼠生長；喂養28 d，斷奶大鼠體質量隨試驗延長逐漸增加，以此為依據設計灌胃劑量最高為800 μg/kg，以28 d為一個實驗周期，具體實驗設計和分組為：36 只斷奶大鼠隨機平均分成6 組：對照組（每天灌胃生理鹽水）和5 個PG劑量組（灌胃劑量分別為50、100、200、400、800 μg/kg的PG溶液，以體質量計，下同），實驗周期為28 d。

其他實驗大鼠飼養與分組：30 只斷奶大鼠分別放入不銹鋼的代謝鼠籠中，每個籠子1 只，適應性喂養2 d后，隨機分成對照組（每天灌胃生理鹽水）、PG低劑量組（每天灌胃劑量為100 μg/kg的PG溶液）和PG高劑量組（每天灌胃劑量為200 μg/kg的PG溶液）。飼養條件同上。實驗周期為14 d。實驗期間所有的斷奶大鼠給予普通飼料飼養，自由采食和飲水；飼養溫度22～25 ℃，相對濕度50%～70%，12 h晝夜交替（8：00～20：00）。

1.3.2 實驗樣本收集

在最后一次灌胃之后，給斷奶大鼠腹腔注射戊巴比妥鈉（劑量為45 mg/kg）進行麻醉，在麻醉狀態下經心臟取血，處死大鼠，迅速取出心臟、肝臟、脾臟、肺、腎臟和胸腺組織，稱質量；取出小腸和結腸，測量長度并稱質量，截取小腸組織中的回腸部分，用于回腸形態學觀察及抗氧化指標檢測，結腸組織用于結腸形態學觀察以及抗氧化指標檢測。

1.3.3 指標檢測

1.3.3.1 斷奶大鼠生長性能

從實驗的第0天開始起，每天稱取斷奶大鼠的體質量，并記錄每天每只斷奶大鼠的采食量；計算全實驗周期內平均日增體質量、平均日采食量和料肉比，料肉比按照公式（1）計算。

1.3.3.2 器官指數的測定

器官（心臟、肝臟、脾臟、肺、腎臟和胸腺）指數和腸道（小腸和結腸）指數分別按照公式（2）、（3）計算。

1.3.3.3 回腸和結腸組織形態學觀察

回腸和結腸顯微觀察采用蘇木精-伊紅（hematoxylineosin，HE）染色技術[17]：取斷奶大鼠回腸和結腸組織置于4%多聚甲醛中固定，水沖洗，梯度乙醇脫水，二甲苯透明，常規石蠟包埋，5 μm切片厚度，常規脫蠟、復水、HE染色、脫水、透明、封片等；MSHOT數碼圖像采集系統采圖；Image-Pro Plus 6.0顯微圖像分析軟件測量回腸的絨毛高度、隱窩深度、結腸的黏膜厚度和杯狀細胞數量等形態學指標[18]。

1.3.3.4 回腸和結腸組織抗氧化指標的檢測

回腸和結腸組織中T-AOC、GSH-Px、SOD活力及MDA含量檢測均按照試劑盒說明書進行測定。

1.4 數據統計分析

使用SPSS 17.0統計學軟件進行分析，One-way ANOVA和Duncan’s test分析差異顯著性，以P＜0.05為差異具有統計學意義，結果用±s表示。

2 結果與分析

2.1 PG灌胃劑量和時間的確定

圖 1 PG對斷奶大鼠體質量的影響Fig. 1 Effect of prodigiosin on body weight of weaned rats

圖 2 PG對斷奶大鼠血清總抗氧化能力的影響Fig. 2 Effect of prodigiosin on serum total anti oxidant capacity in weaned rats

由圖1可知，劑量為200 μg/kg體質量的PG對斷奶大鼠體質量增加的促進作用最為明顯，14 d內斷奶大鼠體質量增加趨勢明顯，劑量為200 μg/kg的PG相對于其他劑量能夠更明顯地提高斷奶大鼠體質量。用斷尾取血的方法取第14天和第28天斷奶大鼠的血液，并檢測血清中總抗氧化能力的變化，由圖2可知，在第14天，200 μg/kg劑量的PG極顯著增加斷奶大鼠血清中T-AOC（P＜0.01），100 μg/kg劑量的PG顯著增加了血清中T-AOC（P＜0.05）。

過高劑量不利于斷奶大鼠生長可能是因為大劑量PG（800 μg/kg）進入腸胃引起消化不良等負面效果。因此，在后續的實驗中，將劑量為200、100 μg/kg的PG分別定為高劑量PG（H-PG）和低劑量PG（L-PG），研究PG對斷奶大鼠腸道發育以及腸道抗氧化能力的影響。

2.2 PG對斷奶大鼠生長性能的影響

表 1 PG對斷奶大鼠生長性能的影響Table 1 Effect of PG on growth performance in weaned rats

與對照組相比，H-PG大鼠體質量極顯著性增加（P＜0.01），平均日增體質量、平均日采食量以及料肉比也顯著性增加（P＜0.05）；L-PG大鼠體質量和料肉比有增加的趨勢，但無顯著性差異（表1）。本研究結果表明H-PG能夠顯著提高斷奶大鼠的生長性能，促進營養物質的吸收，能夠有效緩解斷奶應激引起的大鼠采食量下降和生長遲緩等狀況。

2.3 PG對斷奶大鼠器官指數的影響

與對照組相比，H-PG大鼠的肝臟質量與指數、脾臟質量與指數、胸腺質量與指數都顯著增加（P＜0.05）；L-PG大鼠呈增長趨勢，但無顯著性差異（表2）。脾臟和胸腺的質量和指數反映機體免疫器官發育狀況以及機體免疫水平[19]。熊政委等[20]認為小鼠脾臟指數和胸腺指數的增加反映小鼠機體免疫力的提高。本研究表明，與對照組相比，灌胃高劑量PG增加斷奶大鼠的脾臟和胸腺質量，提高脾臟和胸腺指數，說明高劑量PG能夠促進斷奶大鼠免疫器官的發育，具有提高機體免疫力的功能；心臟、肺和腎臟指數并無顯著性差異，說明PG對其發育影響相對較小。

表 2 PG對斷奶大鼠器官指數的影響Table 2 Effect of PG on organ indexes in weaned rats

2.4 PG對斷奶大鼠腸道外觀形態以及腸道指數的影響

圖 3 PG對斷奶大鼠小腸和結腸外觀形態的影響Fig. 3 Effect of PG on the appearance of small intestine and colon in weaned rats

表 3 PG對斷奶大鼠小腸和結腸指數的影響Table 3 Effect of PG on small intestine and colon indexes in weaned rats

由圖3、表3可知，與對照組相比，H-PG大鼠小腸長度增加；對照組大鼠小腸的回腸區域外觀顏色偏黃色，腸壁薄，且有輕微脹氣癥狀（圖3B）；與對照組相比，H-PG大鼠小腸質量和小腸指數呈極顯著性增加（P＜0.01），H-PG大鼠結腸長度增加，結腸質量和結腸指數呈極顯著性增加（P＜0.01），L-PG大鼠結腸質量增加，而結腸的長度和結腸指數有增加趨勢，但無差異。腸道長度、質量和指數能夠直觀地反映腸道的發育狀況和消化吸收功能[21]。本研究結果表明，高劑量的PG能夠促進斷奶大鼠的腸道發育和營養物質消化吸收。

2.5 PG對斷奶大鼠回腸形態學結構的影響

圖 4 PG對斷奶大鼠回腸形態學結構的影響Fig. 4 Effect of PG on the morphology of ileum in weaned rats

表 4 PG對斷奶大鼠回腸絨毛高度、隱窩深度以及絨腺比的影響Table 4 Effect of PG on ileal villus height, crypt depth and ratio of villus height to crypt depth in weaned rats

切片顯微觀察表明，對照組的回腸細胞絨毛結構不規則，部分細胞破損嚴重，細胞排列不整齊，腸道黏膜萎縮，黏膜上皮水腫，腸絨毛脫落變短，杯狀細胞破損嚴重（圖4A）；L-PG細胞間結構清晰，無損傷痕跡，腸道黏膜完整，無腸絨脫落現象，回腸腸黏膜絨毛結構完整，上皮細胞排列也較為整齊（圖4B）；H-PG斷奶大鼠回腸腸黏膜絨毛結構較完整，上皮細胞排列較為整齊，杯狀細胞能夠較好保存完整，細胞外壁能夠保存完整（圖4C），H-PG和L-PG大鼠回腸絨毛高度和絨腺比都極顯著增加（P＜0.01）（表4）。早期斷奶會引起腸道黏膜萎縮、黏膜上皮水腫、腸絨毛脫落變短、隱窩加深以及腸道通透性增加等[22-23]。小腸絨毛高度、隱窩深度以及絨腺比是判斷小腸黏膜發育和吸收功能的重要指標[24]。小腸絨毛高度和絨腺比的增加，隱窩深度的降低可以間接地反映腸道對營養物質消化和吸收的增加[25-26]。本研究結果表明PG能夠減輕斷奶應激引起的大鼠小腸黏膜損傷，有利于促進斷奶大鼠的小腸發育和營養物質的消化吸收。

2.6 PG對斷奶大鼠結腸形態結構的影響

切片顯微40 倍下觀察對照組、L-PG和H-PG大鼠結腸腸腔黏膜的整體形態，各組大鼠結腸肌層和黏膜結構較完整（圖5）；100 倍下觀察到各組大鼠結腸的腸腺排列較整齊；400 倍下觀察到對照組大鼠結腸的腸道上皮不完整，邊緣細胞部分斷裂，出現較多破損形態，杯狀細胞破損嚴重；L-PG和H-PG大鼠結腸腸道上皮細胞較完整，基本無斷裂；結腸黏膜厚度較高，杯狀細胞破損小，與對照組相比，L-PG大鼠的結腸黏膜厚度極顯著性增加（P＜0.01），而H-PG大鼠結腸的呈顯著性增加（P＜0.05）；L-PG和H-PG組的杯狀細胞數量與對照組無顯著性差異（表5）。本研究結果表明PG能夠減輕斷奶應激引起的大鼠結腸黏膜損傷，有利于促進斷奶大鼠的結腸發育和營養物質的消化和吸收。

圖 5 PG對斷奶大鼠結腸形態結構的影響Fig. 5 Effect of PG on colonic morphology in weaned rats

表 5 PG對斷奶大鼠結腸黏膜厚度和杯狀細胞數量的影響Table 5 Effect of PG on thickness of colonic mucosa and number of goblet cells in weaned rats

2.7 PG對斷奶大鼠回腸和結腸抗氧化能力的影響

圖 6 PG對斷奶大鼠回腸和結腸組織中T-AOC的影響Fig. 6 Effect of PG on ileal and colonic T-AOC in weaned rats

圖 7 PG對斷奶大鼠回腸和結腸組織中GSH-Px活力的影響Fig. 7 Effect of PG on ileal and colonic GSH-Px activity in weaned rats

圖 8 PG對斷奶大鼠回腸和結腸組織中SOD活力的影響Fig. 8 Effect of PG on ileal and colonic SOD activity in weaned rats

圖 9 PG對斷奶大鼠回腸和結腸組織中MDA含量的影響Fig. 9 Effect of PG on ileal and colonic MDA levels in weaned rats

與對照組相比，L-PG大鼠回腸組織中T-AOC和SOD活力顯著增加（P＜0.05）（圖6、8），MDA含量顯著降低（P＜0.05）（圖9）；結腸組織中SOD活力顯著增加（P＜0.05），MDA含量極顯著降低（P＜0.01）；與對照組相比，H-PG大鼠回腸組織中T-AOC、GSH-Px和SOD活力顯著增加（P＜0.05，P＜0.01），MDA含量顯著降低（P＜0.05），結腸組織中SOD活力顯著增加（P＜0.05），MDA含量顯著降低（P＜0.05）（圖7）。本研究結果表明PG能夠抑制斷奶大鼠腸道的脂質過氧化水平，清除自由基，減輕斷奶應激引起的氧化損傷，從而提高腸道的抗氧化能力。

斷奶應激會造成動物機體內氧化還原狀態失衡，誘導氧化應激反應，自由基產生增加，抗氧化能力降低[27-28]。T-AOC能夠反映機體總抗氧化能力強弱，抗氧化酶系統能夠清除機體產生的自由基，從而保持機體氧化還原狀態的平衡。MDA屬于一種脂質過氧化產物，能夠間接地反映細胞氧化損傷程度[29-30]。PG不僅具有體外抗氧化活性[13]，抑制動脈閉塞再灌注誘導小鼠大腦中的活性氧自由基和一氧化氮的生成[15]，提高斷奶大鼠回腸和結腸內的抗氧化酶活力。根據形態觀察以及抗氧化等研究結果，推測可能機制：PG通過抑制斷奶大鼠腸道的脂質過氧化水平，清除自由基，減輕斷奶應激引起的腸道氧化損傷，提高腸道抗氧化能力，保持腸道黏膜完整性，進而促進腸道的發育和提高機體免疫力，提高營養物質消化吸收，提高斷奶大鼠生長性能的功能。但是PG在機體內如何代謝，代謝過程中對機體代謝的影響，以及對機體與免疫力相關的控制機制還有待于進一步研究和探討。

3 結 論

通過分析PG對斷奶大鼠生長性能、器官指數、腸道指數、腸道外觀形態以及回腸和結腸形態結構的影響，考察斷奶大鼠回腸和結腸抗氧化能力的指標，結果表明，高劑量的PG有利于提高斷奶大鼠的終體質量、平均日增體質量和平均日采食量，降低料肉比，緩解斷奶應激引起的大鼠采食量下降和生長遲緩；顯著提高器官指數和腸道指數；PG有利于修復斷奶造成回腸腸道黏膜萎縮、黏膜上皮水腫、腸絨毛脫落變短和隱窩加深等癥狀，增加結腸黏膜厚度；此外，PG還能夠提高腸道中T-AOC、GSH-Px和SOD活力，降低MDA含量。總之，PG能夠比較有效地提高斷奶大鼠與生長性能相關的各項指標，降低斷奶引起的腸道損傷，增強腸道的抗氧化能力。

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Effect of Prodigiosin on Intestinal Development and Antioxidant Capability in Weaned Rats

QIAN Jing, YANG Peizhou*, CAO Lili, CAO Xinmin, ZHENG Zhi, JIANG Shaotong
(Anhui Key Laboratory of Intensive Processing of Agricultural Products, College of Food Science and Engineering, Hefei University of Technology, Hefei 230009, China)

To investigate the effect of prodigiosin on intestinal development and antioxidant function in weaned rats, thirty male SD weaned rats, which suffered from intestinal injury induced by weaning stress, were randomly equally divided into control, low-dose, and high-dose groups. The rats in the contr ol group were orally administered daily with sterile saline, while those in the low-dose, and high-dose groups were gavaged daily with 100 and 200 μg prodigiosin/kg body weight, respectively. The administration lasted for 14 days. All the rats were sacrifi ced after the last administration to collect tissue samples. Body weight and feed intake were recorded daily. Organ weights and the lengths of small intestine and colon were measured, and organ indexes were calculated. The morphological structures of ileum and colon were observed using hematoxylin and eosin (HE) staining. Ileal villus height and crypt depth, the thickness of colonic mucosa, and the number of goblet cells were measured. The total antioxidant capacity (T-AOC), glutathione-peroxidase (GHS-Px) and superoxide dismutase (SOD) activity, and malondialdehyde (MDA) content in ileum and colon were determined. The results showed that high-dose prodigiosin could signifi cantly increase body weight, daily feed intake, liver, spleen, thymus, small intestine and colon indexes, ileal villus height, the ratio of villus height and crypt depth, the thickness of colon mucosa, T-AOC, GHS-Px and SOD activities in ileum, and SOD in colon (P ＜ 0.05), and decrease MDA contents in ileum and colon. In conclusion, prodigiosin is beneficial for improving the growth performance of weaned rats, and enhancing antioxidant capability in ileum and colon, as well as attenuating intestinal injury induced by weaning stress.

prodigiosin; weaned rats; intestinal development; immune function; antioxidant capability

10.7506/spkx1002-6630-201717040

TS235.1

A

1002-6630（2017）17-0244-07引文格式：

2016-07-30

安徽省科技攻關計劃項目（1604a0702001）；安徽省自然科學基金項目（1408085MC67）

錢靜（1989—），女，碩士研究生，研究方向為食品質量與安全。E-mail：qianjing0311@126.com

*通信作者：楊培周（1976—），男，副教授，博士，研究方向為食品微生物與食品安全。E-mail：yangpeizhou@163.com