土壤微生物燃料電池的研究進展及展望

楊政偉，顧瑩瑩，趙朝成，張秀霞，李士恩

(1中國石油大學（華東）環境與安全工程系，山東 青島 266580；2華北油田公司第五采油廠，河北 石家莊 050000)

土壤微生物燃料電池的研究進展及展望

楊政偉1，顧瑩瑩1，趙朝成1，張秀霞1，李士恩2

(1中國石油大學（華東）環境與安全工程系，山東 青島 266580；2華北油田公司第五采油廠，河北 石家莊 050000)

微生物燃料電池(microbial fuel cells, MFCs)是一種利用產電微生物將化學能直接轉化為電能的技術，其在運行期間不消耗外界能量且無二次污染，日益得到人們的廣泛關注。土壤因富含有機質和龐大的微生物種群，是產電微生物的“天然培養基”。 近幾年來，以土壤為基質的MFCs在產電、土壤污染評價和修復等方面展現了較大的研究潛能和應用前景。本文全面介紹了目前MFCs在土壤產電、有機污染物降解、重金屬污染治理、溫室氣體減排以及生物傳感器等方面的應用研究；總結了目前土壤MFCs研究中應用的反應器構型、電極和產電微生物種群；在此基礎上提出了以土壤為基質的MFCs在研究及應用過程中存在的主要問題，并對其研究前景進行展望。

土壤；燃料電池；修復；電化學；應用現狀；問題和展望

引 言

微生物燃料電池(MFCs)是近十幾年來迅速發展起來的一種直接將生物能轉化為電能的新興技術[1]。在MFCs中，聚集在陽極的產電微生物依靠自身的催化代謝作用催化降解環境中的有機物和一些還原性無機物并釋放電子和質子，電子通過外部導線流向陰極，質子則從內部流動至陰極，與陰極電子受體和電子反應，產生電流[2-6]。MFCs因其將化學能直接轉化為電能，不需要外界能量輸入，且不產生二次污染等優點，在產電和環境污染修復等方面具有良好的發展前景[7-8]。

近十幾年間，MFCs的研究發展迅速，研究者在改進反應器的構型、尋找廉價高效的電極材料以及低成本催化劑的研制等方面都做了大量研究[9-14]，但目前大多數的研究致力于開發 MFCs在生活污水、工業和其他類型廢水處理中的可放大技術[15]，而對于土壤等其他復雜固體廢棄物為底物的 MFCs的研究相對較少。眾所周知，土壤中含有豐富多樣的微生物，分布廣、易獲取，其有機質和產電微生物資源龐大[16]，因此MFCs應用于土壤污染評價和修復方面具有較大的研究潛能和應用前景。

1 土壤MFCs研究進展

目前人們對于土壤MFCs的研究主要圍繞著產電、有機污染物降解、重金屬污染治理、溫室氣體減排以及生物傳感器等方面展開。

1.1 土壤MFCs產電研究

土壤中廣泛存在的產電微生物可利用有機質為底物、氧氣或硝酸鹽等為電子受體進行自發產電。Wolinska等[17]構建的土壤MFC分別以葡萄糖和稻草作為碳源，調節土壤濕度，裝置運行一段時間后，發現以葡萄糖和以稻草為碳源的 MFC都有明顯的電壓產生[分別為(372.5±5) mV、(319.3±4）mV]，功率密度可分別達到 32 mW·m-2、10.6～10.8 mW·m-2。說明土壤 MFCs的產電能力會因土壤的性質如碳源、含水率等不同而有差異，但因土壤來源廣泛，是一種可與污泥、廢水及沉積物MFCs相媲美的產電系統。Dunaj等[18]構建農業土壤 MFCs和森林土壤 MFCs，研究土壤有機物、營養物、細菌群落結構和MFCs的性能之間的關系。雖然農業土壤的碳氮比、多酚含量和乙酸鹽濃度要比森林土壤 MFCs低，但裝置運行一段時間后，農業土壤MFCs得到了42.49 mW·m-2的功率輸出密度，是森林土壤MFC(2.44 mW·m-2)的17倍，原因可能是森林土壤中的有機物質礦化度較高，導致可用有機物質的量比農業土壤低。Afsham等[19]構建MFC來研究土壤和地下水的產電特性，同時研究陰極室硝酸鹽的去除。研究發現MFCs石墨陰極上的生物膜形成可有效提高功率輸出，最大功率密度可達到89.2 mW·m-2，硝酸鹽在需氧陰極中和厭氧陰極中的日還原速率分別可達 37.5 mg·L-1和 55 mg·L-1。

另外，還有學者組建了土壤MFCs與植物根系相耦合的微生物電化學產電體系。如Kaku等[20]設計了水稻耦合MFC，水稻根部分泌的有機物可以被微生物直接利用，從而提高MFCs的性能。結果表明，MFCs的最大功率密度可達到6 mW·m-2。Chen等[21]構建了一種新穎的土壤MFC，陰極埋在水稻土壤中來捕獲稻根中釋放的氧，可以實現約5 mW·m-2的功率輸出。Dominguez-Garay等[22]通過在低導電率稻田土壤中刺激二氧化硅膠體的原位形成來改變土壤理化性質，增強土壤MFC的性能。結果表明:二氧化硅膠體網絡的存在降低了土壤電阻率，增強了離子遷移率，將功率輸出提高了10倍。同時硅膠形成可以防止水分的丟失，并有利于產電微生物更好地利用如乙酸鹽或天然水稻根系分泌物等電子供體。Helder等[23]開發了一種無硝酸鹽且富含銨的植物生長培養基來彌補陽極和陰極之間的pH差異，從而達到改善植物的生長和提高產電量的目的。結果表明，使用新的植物生長培養基，大米草植物耦合 MFC的最大電流產量由原來的加入磷酸鹽緩沖液的 186 mA·m-2增加到 469 mA·m-2。

綜上可見，雖然目前土壤MFCs的產電量較低，難以滿足日常的用電需求，但目前的研究證明土壤MFCs是具有產電潛能的，未來可通過改進 MFCs構型、串聯多個MFCs等手段來提高產電性能。

1.2 有機污染土壤修復

在MFCs中，大多數有機污染物可以在陽極附近被氧化去除，且去除效率較高。這是因為在陽極的微生物可直接將有機物氧化，產生電子和H+，并與陰極的電子受體如O2結合生成水，加速分解有機污染物。Rodrigo等[24]構建MFC來修復DBT(二苯并噻吩)污染土壤。系統運行一段時間后，DBT的修復效率達到自然消減的3倍，并降低了土壤50%的毒性。Huang等[25]構建MFCs修復苯酚污染土壤。研究表明，MFCs運行10 d成功去除了土壤中90.1%的苯酚，而未使用MFC和處于開路狀態下的MFC對苯酚的去除率分別為12.3%和27.6%。Cao等[26]使用 MFC來降解土壤中難降解的六氯苯。結果表明，當外電阻為1000 Ω時，得到了77.5 mW·m-2的最大功率密度，71.15%的六氯苯被去除。弋舒昱[27]成功構建農田土（pH=7，土壤含水率=40%）MFC降解土壤中的六氯苯（HCB）。結果表明，在56 d的時間內形成4個產電周期，閉路土壤MFC對 HCB的去除率為 53.54%，高于斷路土壤 MFC的36.08%。

土壤中的石油是一種成分復雜的有機污染物，其在缺氧或厭氧的土壤環境中降解效率通常較低。土壤MFCs的構建對于石油污染土壤的修復提供了一種較有前景的原位修復技術。Wang等[28]構建 U形管土壤MFC，并首次將MFC應用于實際污染土壤的修復。裝置運行25 d后，靠近陽極(<1 cm)的石油烴的降解速率從(6.9±2.5)%提高到(15.2±0.6)%。Li等[29]的研究通過向土壤MFC中添加外加碳源（葡萄糖）顯著提高了MFCs降解鹽堿地中石油烴的效率，總石油烴降解率提高 200%。研究表明了污染土壤中有機質組分和含量的不同會對MFCs的修復效果有顯著影響，該研究為從土壤貧瘠的地區或極端環境去除污染物提供了一種有效的方法。Li等[30]的另一項研究通過沖洗被石油污染的鹽堿土壤并向土壤中添加碳纖維來研究土壤含鹽量和電導率對MFCs的修復影響。結果表明，處理后的土壤碳氫化合物的降解率提高了 484%，特別是大分子量組分（C28～C36的正構烷烴和4～6環的多環芳烴）的降解率大大提高。該研究為通過改善土壤理化性質提高土壤MFCs修復效率提供了新思路。Zhang等[31-38]均通過構建MFCs進行石油污染土壤的降解修復研究，他們的研究也證明了MFCs可大大促進土壤中石油污染物的原位降解。

1.3 重金屬污染土壤修復

由MFCs的工作原理可知，理論上MFCs陽極可以將可溶的低價態金屬離子氧化為不溶的高價態金屬氧化物，陰極可將一些氧化性較強的重金屬離子還原成低價低毒物質。Huang等[39]構建MFC修復Cr(VI)污染土壤，通過接種Cr(VI)污染的土壤微生物，成功在生物陰極實現了 Cr(VI)的還原。在Cr(VI)初始濃度為 39.2 mg·L-1時，Cr(VI)的還原速率為(2.4±0.2) mg·(g VSS)-1·h-1。Wang 等[40]采用玻璃圓筒構建垂直土壤MFC來修復Cu污染土壤。結果表明，裝置運行58 d后，可溶性Cu和總Cu含量從陽極到陰極逐漸增加。其原因可能是 Cu2+和H+存在競爭遷移，MFCs主要促進了Cu2+的遷移，而不是Cu2+的還原。Habibul等[41]研究了雙室MFC與電動力耦合法修復Cd和Pb污染土壤的可行性。MFCs陽極室以乙酸鹽為底物，陰極室分別為 Cd和Pb污染土壤，利用MFC產生的弱電場為污染土壤中的重金屬的遷移提供動力。隨著產電微生物將底物氧化分解，土壤中的重金屬離子在弱電場作用下從陽極向陰極遷移，部分重金屬離子在陰極被還原。裝置分別運行約143 d和108 d后，陽極區域Cd和Pb的去除效率可分別達到31.0%和44.1%。

目前對于MFCs修復重金屬污染土壤的研究仍然相對較少，主要是因為重金屬離子吸附在土壤顆粒表面難以遷移，使用MFCs還原重金屬離子效果不夠理想。但MFCs在處理過程中，可以產生電能，不依靠外界能量，不產生二次污染，具有良好的前景，需要進一步的研究和探索。

1.4 溫室氣體減排

有研究發現，MFCs應用于土壤中也可減少植物溫室氣體的排放。鄧歡等[42]以稻桿質量分數0.5%的土壤為底物，淹水種植水稻后運行MFC。裝置運行98 d后發現CH4的排放量明顯降低，而水稻株高、地上和地下部分生物量及產量沒有明顯變化。可能原因是產電菌在競爭底物有機物時占據了優勢，抑制了產甲烷菌的活性。但該結果只是在土壤有機質含量較少時得出，土壤有機碳較多時反而會增加CH4的排放量。Arends等[43]設計水稻-MFC對溫室氣體排放的抑制作用。結果表明將 MFC的陽極放置在水稻根際中，可在短期內抑制甲烷的排放。 而從長期而言(即完全水稻種植季節的時期)，由于根際中有機物過量，甲烷排放會恢復到正常水平。目前，MFC用于植物溫室氣體排放的機制尚待進一步深入探索，但土壤MFCs的應用為溫室氣體減排提供了新的方向。

1.5 土壤生物傳感器

人們發現土壤MFCs還可作為一種實時、連續的生物傳感器技術。Brunelli等[44]提出了一種用于植物健康狀態的無電池監測系統的設計，創新性地利用 MFC技術作為聯合電源和生物傳感器，通過MFC電流和功率輸出的改變，來實時監測評估居住在周圍環境中的植物的長期健康。姜允斌等[45]利用雙室 MFC實時、連續觀測芘污染土壤產電量，結果表明 MFC產電量隨芘濃度增加而顯著降低，從而可以實時監測土壤芘污染程度。Deng等[46]以5%濃度葡萄糖作為底物，構建不同濃度Cu2+污染土壤MFC。裝置運行150 h后，在無Cu對照組中的48 h產電量為32.5 C，且產電量隨著Cu2+濃度的增加而逐漸降低(在Cu2+濃度為50, 100, 200和400 mg·kg-1的條件下，產電量分別為1.7, 7.7, 2.0和1.3 C)。通過循環伏安法測得土壤的電化學活性會隨著Cu2+濃度的增加而降低，這說明污染土壤MFC產生的短期電信號可用來評估重金屬污染物對土壤微生物的毒性作用。上述研究初步證明了 MFCs是一種具有發展前景的應用于土壤檢測新型生物傳感器。

2 土壤MFCs構型

在目前的土壤MFCs研究中，為了達到較好的產電或土壤修復效果，學者們研發了不同構型的土壤MFCs實驗裝置，按有無離子交換膜主要分為雙室構型和單室構型。

2.1 雙室構型

雙室土壤MFCs由陽極室和陰極室組成，中間用離子交換膜隔開，氧化反應和還原反應分別在兩極室進行。雙室MFCs的缺點是需要添加離子膜來保證陽極室的絕對厭氧環境，使得裝置內阻增大，影響產電效率，并提高成本，不利于實際的應用。這種構型主要用于研究MFCs的產電機理和電極材料的產電性能。

MFCs雙室構型可以用于陰極室有毒性污染物如重金屬污染的土壤修復研究。如Huang等[39]構建的雙室型土壤MFCs來修復Cr(VI)污染土壤，使用石墨板作為陽極，同時將相同尺寸的石墨板放置在顆粒石墨中作為陰極，陰極室和陽極室用質子交換膜隔開，陰陽電極用銅線相連接。Habibul等[41]構建雙室型空氣陰極MFCs，通過MFCs產生的弱電場來分別修復 Cd、Pb污染的土壤。其裝置結構如圖1所示，石墨顆粒和石墨棒作為陽極材料，碳布作為空氣陰極，由連接有1000 Ω電阻的銅導線相連。兩室之間用質子交換膜隔開，防止重金屬污染土壤對陽極產電微生物的毒害。

雙室土壤 MFC構型也可以作為一種生物傳感器來使用。如Deng等[46]構建的雙室構型(見圖2)，反應器的陽極室為Cu污染土壤，陰極室為鐵氰化鉀溶液，陽極和陰極由4 cm×4 cm的碳氈制成，平行固定并由陽離子交換膜分離，電極之間的距離為6 cm，由負載有1000 Ω的鈦導線相連。通過觀察土壤MFCs的電壓變化，來實時檢測土壤的污染情況。

圖1 電動力-雙室型空氣陰極MFC構型[41]Fig. 1 Diagram of EK-dual chamber air cathode MFC[41]

圖2 雙室型空氣陰極MFC[46]Fig. 2 Dual chamber air cathode MFC[46]

2.2 單室構型

大多數單室MFCs因省去了離子交換膜無法保證陽極處于絕對厭氧環境，O2滲透到陽極附近，抑制產電菌的活動和生長，從而降低整個裝置的效率。但單室MFCs與雙室MFCs相比，結構簡單、操作簡便、成本低廉，所以被人們更多地應用。研究者們還在基礎的單室構型上開發出了更多結構不同、功能不同的單室構型用于不同類型的土壤，進行更為多元化的土壤MFCs研究。目前土壤MFCs研究中所采用的單室構型主要包括沉積物構型和多陽極或筒狀的空氣陰極單室構型兩大類。

2.2.1 沉積物MFCs構型 沉積物MFCs構型的特點是裝置下層是富含有機質或其他環境污染物的底質，上層覆蓋一層水膜，使MFCs形成完全淹水狀態[47]。目前沉積物構型多應用于有機物含量豐富的海底[48-49]、河底污泥[50-52]的研究，但隨著土壤MFCs研究的深入，沉積物構型也被更多人應用到淹水土壤MFCs中去。如Kaku等[20]設計單室MFC來研究水稻土壤的產電情況，裝置結構如圖3所示。使用碳布作為電極材料，陽極埋入水稻土壤5 cm深處，陰極放置在土層和水層的交界面。Chen等[21]設計了一種新型生物陰極沉積物型MFC (如圖4所示)，將一個生物陰極放置在根際中，另一個空氣陰極固定在空氣-水界面處分別連接1000 Ω外電阻。陰陽極均為石墨材料，陽極為圓形石墨墊(通過彎曲矩形石墨墊制得)，陰極呈管狀結構。該構型用于論證利用水稻根產生的氧作為MFCs電子受體的可行性，并使用MFCs陰極作為氧傳感器，同時檢測水稻根部的產氧量。

圖3 沉積物單室微生物燃料電池[20]Fig.3 Single sediment chamber MFC[20]

圖4 生物陰極沉積物微生物燃料電池[21]Fig. 4 Biocathode sediment MFC[21]

2.2.2 空氣陰極單室 MFCs構型 空氣陰極單室MFCs，即將陰極暴露在空氣中，利用空氣中的氧氣作為電子受體。這種構型不僅成本較低，利于實際工程放大，而且提高了氧氣的利用率。目前，關于該構型的研究較多，主要包括多陽極單室構型和筒形單室構型。

Li等[31]設計三陽極空氣陰極單室MFCs來促進石油污染土壤修復研究。裝置結構如圖5所示，使用碳網作為陽極材料，空氣陰極由土壤側的負載有催化劑層的不銹鋼網和空氣側的氣體擴散層組成，陰陽極由負載1000 Ω導線相連。Zhang等[34]對比了水平和豎直多陽極構型對系統性能和石油污染土壤修復的影響。結果表明，水平陽極構型的電量輸出和石油降解率均高于豎直陽極構型，原因可能是水平構型的傳質阻力較低。

圖5 三陽極空氣陰極單室微生物燃料電池[31]Fig. 5 Three anode air cathode single chamber MFC[31]

Wang等[28]設計 U形管狀空氣陰極土壤 MFC(見圖6)，管壁由內而外分別由 4層聚四氟乙烯(PTFE)防水層、碳網陰極、催化劑層、玻璃纖維隔板和碳網陽極組成。Lu等[32-33]構建管狀空氣陰極單室 MFC來進行石油污染土壤修復研究，并且比較了不同的陽極材料(生物炭、碳布)對系統性能的影響(如圖7所示)。空氣陰極由一側為Pt/C催化劑層和另一側為兩層二甲基硅氧烷(PDMS)防水層的不銹鋼網組成，將陰極環繞在多孔聚甲基丙烯酸甲酯(PMMA)管上，催化劑側面向陽極。筒形MFC構型由于陰極與陽極距離較近，可大大降低歐姆內阻。但該構型只能對近陽極處的土壤污染物有較好的降解。

3 土壤MFCs電極材料

圖6 U形管狀空氣陰極微生物燃料電池[28]Fig.6 U-tubular air cathode MFC[28]

圖7 管狀空氣陰極單室微生物燃料電池[32]Fig. 7 Tubular air cathode single chamber MFC[32]

目前土壤MFCs使用的陽極材料多為未經修飾的普通導電材料，如碳刷、碳氈、碳網、不銹鋼網等，而多種石墨材料也因其具有高導電性和相對準確的表面積被用于土壤MFCs電極材料的研究。如Scott等[53]在土壤沉積物型MFCs中分別以泡沫碳、碳布、碳紙、石墨網狀玻璃碳為陽極，研究了陽極材料對MFCs 功率輸出的影響。結果表明，泡沫碳效果最好，功率輸出達到了55 mW·m-2。但傳統電極材料產電能力有限。近期研究者們發現可通過對陽極修飾改性，如導電聚合物[54-55]、非金屬[56-58]、金屬和金屬涂層[59-60]等，來提高電極的導電性能。這些新型改性材料有望進一步用于土壤MFCs中，進一步提供其產電和修復效率，并降低成本。

土壤MFCs陰極需要負載催化劑，如價格昂貴的鉑。有研究發現非貴金屬化合物和過渡金屬在代替貴金屬催化劑方面具有重大潛力，如 PbO2、MnOx、TiO2、鐵氧化物等[61-62]。Cheng 等[62]以鈷卟啉(CoTMPP)作空氣陰極MFCs陰極催化劑，得到了(369±8) mW·m-2的功率密度，比含鉑0.5 mg·cm-2的陰極僅低 12%，但在相同的條件下，功率輸出卻高于含鉑0.1 mg·cm-2的陰極，而且庫侖效率與鉑催化劑電極類似。可見，開發利用成本低廉、性能優良的陰極催化材料是目前的主要研究方向之一。

4 土壤MFCs的電化學活性微生物

土壤中含有豐富的有機質，可以為微生物群落的生長提供豐富的營養物質和食物網，而不是單一的營養結構，并且復雜的土壤結構也可為微生物群落的生存提供一定的干擾緩沖和保護[63]。電化學活性微生物是土壤微生物中的一類，它是影響土壤MFCs性能的重要因素，決定著電子的釋放速率和底物的降解速率[64]。在微生物燃料電池中，可以將具有電化學活性的微生物分為兩類，陽極微生物和陰極微生物。

4.1 陽極電化學活性微生物

陽極電化學活性微生物是指依靠自身的新陳代謝能力將土壤中的有機物氧化分解并產生質子和電子的一類產電微生物。

目前，在國內外已報道的產電微生物中，細菌約有 20余株[65]，大多數為厭氧或兼性厭氧細菌，主要分布于變形菌門(Proteobacteria)和厚壁菌門(Firmicutes)。變形菌門是一種利用鞭毛運動的異養型細菌，是目前研究中發現產電微生物最多的一門。它主要包括鐵還原紅螺菌屬(Rhodoferaxferrireducens)、希瓦氏菌屬(Shewanella)、γ-變形菌綱(Gammaproteobacteria)、β-變形菌綱(Betaproteobacteria)、根瘤菌目(Rhizobiales)以及梭菌綱(Clostridia)等。厚壁菌門大多為細胞壁較厚的革蘭陽性菌[66]，主要有丁酸梭菌屬(Clostridium butyrieumEG3)、鏈球菌屬(Streptococcus)和肺炎雙球菌屬(Diplococcus pneumoniae)等。另外還有少數的真菌，如釀酒酵母(Saccharomyces cerevisiae)、異常漢遜氏酵母(Hansenulaanomala)等也具有產電的功能[67]。在不同性質和種類的土壤及不同用途的土壤MFCs中，產電微生物的群落類型和結構也不盡相同。如Li等[31]做MFCs降解土壤石油烴的研究時，對土壤的微生物群落結構分析發現，石油污染土壤中的優勢產電菌是地桿菌屬(Geobacter)和大腸桿菌科(Escherichia)等。Deng等[46]構建 Cu2+污染土壤MFC，通過對陽極產電菌的16S rRNA序列分析發現，Cu2+污染土壤中的優勢產電菌主要為厚壁菌門（Firmicutes），包括醋桿菌屬(Acetobacteraceae)，梭菌綱(Clostridia)，芽孢桿菌屬(Bacillus)和芽孢乳桿菌屬(Sporolactobacillus)。姜允斌等[65]通過構建雙室型森林土壤 MFCs，在厭氧培養條件下，成功分離出具有一定產電能力的菌株C. sporogenesSE6，菌株的 16S rRNA 基因序列與Clostridium sporogenes完全相同，屬于梭菌屬(Clostridium)。Dunaj等[18]的研究發現不同用途土壤 MFCs中的優勢產電菌的結構也不同，且高功率 MFCs陽極細菌群落多樣性低于低功率MFCs，高功率MFCs陽極細菌群落主要由Δ-變形菌(Deltaproteobacteria)，地桿菌屬(Geobacter)和梭菌屬(Clostridia)主導，而低功率MFC陽極群落則以梭菌屬(Clostridia)為主。

目前，大多數土壤MFCs對微生物群落結構和多樣性的研究都是以陽極產電微生物為主，這是因為絕大多數MFCs在運行中會將原土著微生物系統選擇性富集在陽極上。例如 Lu等[33]在其研究中發現，MFCs將可降解烴類化合物的具有電化學活性特性菌屬如睪丸酮叢毛單胞菌（Comamonas testosteroni）、惡臭假單胞菌（Pseudomonas putida）和人蒼白桿菌（Ochrobactrum anthropi）選擇性富集于陽極，而原土壤樣品中占主導地位的優勢菌屬卻是烴類氧化菌。

4.2 陰極電化學活性微生物

陰極微生物是指能夠附著在陰極表面的一類微生物，電子由電極傳遞給陰極微生物并發生相應的生物電化學反應，構成生物陰極。生物陰極本身可以作為催化劑使用，既有效降低了MFCs的系統成本，又可以避免催化材料在裝置運行中中毒失效，具有更好的環境和經濟效益。

根據最終電子受體的不同，生物陰極大致可分為好氧性和厭氧性兩種。由于O2具有高氧化還原電位，容易與質子和電子結合還原反應生成水產生電流，而且是一種綠色可再生能源，不會造成二次污染，所以好氧生物陰極是人們關注的焦點。如Chen等[21]構建生物陰極土壤MFC進行產電性能的研究。結果表明，生物陰極可利用在水稻根際部分生成鐵氧化菌生物膜與水稻根部分泌的氧氣反應，其效果與固定于水-空氣交界面處的空氣陰極相當。Koen等[68]分別在蘆葦土壤和大米草鹽堿濕地構建管式生物陰極 MFCs來研究生物陰極對 MFCs產電性能的影響，陽極直接位于植物根部和管內的氧還原生物陰極之間，使用硅膠作為裝置的氣體擴散層，MFCs陽極和陰極的微生物都是系統中的土著微生物，實驗結果表明生物陰極提高了兩種MFCs的功率密度，分別可達到22 mW?m-2和 82 mW?m-2。

厭氧生物陰極是指在厭/缺氧環境中，硝酸鹽、硫酸鹽等可以作為陰極的電子受體被MFCs使用。與好氧生物陰極相比，厭氧型不僅可以避免氧氣對厭氧陽極微生物的干擾，還可以在陰極同時實現如脫硫脫硝等功效。如Afsham等[19]構建反硝化生物陰極土壤MFC，研究土壤和地下水的產電特性和陰極室硝酸鹽的去除。Vijay等[69]構建的生物陰極MFCs利用牛糞和土壤中的反硝化菌生成生物陰極膜，在最適生物化學條件下，得到了 210 mW?m-2的功率密度，同時每天每凈陰極室的硝酸鹽氮去除率為6.5 kg NO-3-N?m-3，達到了同時產電、脫硝的目的。

在過去的二十幾年里，研究者們一直致力于推動土壤微生物多樣性和土壤生態系統功能的研究[70-72]，研究土壤產電微生物的產電機理和種群結構，有利于土壤MFCs的進一步發展。

5 土壤MFCs研究展望

綜上所述，土壤MFCs在產電、污染土壤修復、溫室氣體減排和污染毒性檢測等方面有巨大潛力。但由于土壤流動性較差，并且缺乏水分或鹽導致的土壤內阻過高也可抑制質子向陰極的傳輸，從而限制MFCs的性能，導致其效率降低。同時，在土壤MFCs運行期間，可能會造成土壤區域治理不均勻，H+可能會在陽極大量聚集，降低陽極附近 pH，抑制產電微生物的活性，從而降低整個裝置的工作效率。因此土壤MFCs投入實際應用，仍需要進一步的研究和探索。未來值得探索的研究方向包括：降低MFCs成本，尋找更為高效、廉價的電極材料，并開發適合實際應用的MFCs構型，減小土壤高內阻對MFCs的影響；深入研究和探索MFCs對重金屬污染土壤的修復的可行性；研究MFCs與其他方法的耦合技術等，以期為MFCs在土壤監測和修復中的應用提供技術支持。

[1] LOVLEY D R. Bug juice: harvesting electricity with microorganisms[J]. Nature Reviews Microbiology, 2006, 4(7):497-508.

[2] YUAN Y, ZHOU S G, ZHUANG L. A new approach toin situsediment remediation based on air-cathode microbial fuel cells[J].Journal of Soils and Sediments, 2010, 10(7): 1427-1433.

[3] LOVLEY D R, NEVIN P K. A shift in the current: new applications and concepts for microbe-electrode electron exchange[J]. Current Opinion in Biotechnology, 2011, 22(3): 1-8.

[4] WANG H M, REN Z Y J. A comprehensive review of microbial electrochemical systems as a platform technology[J]. Biotechnology Advances, 2013, 31 (8): 1796-1807.

[5] GUO S H, FAN R J, LI T T,et al. Synergistic effects of bioremediation and electrokinetics in the remediation of petroleum-contaminated soil[J]. Chemosphere, 2014, 109: 226-233.

[6] GILL R T, HARBOTTLE M J, SMITH J W N,et al.Electrokinetic-enhanced bioremediation of organic contaminated: a review of processes and environmental applications[J]. Chemosphere,2014, 107: 31-42.

[7] KIM H J, HYUN M S, CHANG I S,et al. A microbial fuel cell type lactate biosensor using a metal-reducing bacterium,Shewanella putrefaciens[J]. J. Microbial. Biotechnol., 1999, 9(3): 365-367.

[8] LIU H, RAMNARAYANAN R, LOGAN B E. Production of electricity during wastewater treatment using a single chamber microbial fuel cell[J]. Environ. Sci. Technol., 2004, 38(7): 2281-2285.

[9] LOGAN B, CHENG S, WATSON V,et al. Graphite fiber brush anodes for increased power production in air-cathode microbial fuel cells[J]. Environmental Science & Technology, 2007, 41(9):3341-3346.

[10] FREGUIA S, RABAEY K, YUAN Z,et al. Sequential anode-cathode configuration improves cathodic oxygen reduction and effluent quality of microbial fuel cells[J]. Water Research, 2008, 42(6/7):1387-1396.

[11] YU E, CHENG S, LOGAN B,et al. Electrochemical reduction of oxygen with iron phthalocyanine in neutral media[J]. Journal of Applied Electrochemistry, 2009, 39(5): 705-711.

[12] YUAN Y, ZHOU S, ZHUANG L. Polypyrrole/carbon black composite as a novel oxygen reduction catalyst for microbial fuel cells[J]. Journal of Power Sources, 2010, 195(11): 3490-3493.

[13] WEI J, LIANG P, HUANG X. Recent progress in electrodes for microbial fuel cells[J]. Bioresource Technology, 2011, 102(20):9335-9344.

[14] ZHANG F, SAITO T, CHENG S,et al. Microbial fuel cell cathodes with poly (dimethylsiloxane）diffusion layers constructed around stainless steel mesh current collectors[J]. Environmental Science &Technology, 2010, 44(4): 1490-1495.

[15] RINGELBERG D B, FOLEY K L, REYNOLDS C M.Electrogenic capacity and community composition of anodic biofilms in soil based bioelectrochemical systems[J]. Applied Microbiology and Biotechnology, 2011, 90(5): 1805-1815.

[16] LOGAN B E, REGAN J M. Microbial fuel cells-challenges and applications[J]. Environ. Sci. Technol., 2006, 40(17): 5172-5180.

[17] WOLINSKA A, STEPNIEWSKA Z, BIELECKA A,et al.Bioelectricity production from soil using microbial fuel cells[J].Applied Biochemistry and Biotechnology, 2014, 173(8): 2287-2296.

[18] DUNAJ S J, VALLINO J J, HINES M E,et al. Relationships between soil organic matter, nutrients, bacterial community structure, and the performance of microbial fuel cells[J]. Environmental Science &Technology, 2012, 46(3): 1914-1922.

[19] AFSHAM N, ROSHANDEL R, YAGHMAEI S,et al. Bioelectricity generation in a soil microbial fuel cell with biocathode denitrification[J]. Energy Sources, Part A: Recovery, Utilization, and Environmental Effects, 2015, 37(19): 2092-2098.

[20] KAKU N, YONEZAWA N, KODAMA Y,et al. Plant/microbe cooperation for electricity generation in a rice paddy field[J]. Applied Microbiology and Biotechnology, 2008, 79(1): 43-49.

[21] CHEN Z, HUANG Y, LIANG J,et al. A novel sediment microbial fuel cell with a biocathode in the rice rhizosphere[J]. Bioresource Technology, 2011, 108: 55-59.

[22] DOMINGUEZ-GARAY A, BERNA A, ORTIZ-BERNAD I,et al.Silica colloid formation enhances performance of sediment microbial fuel cells in a low conductivity soil[J]. Environmental Science &Technology, 2013, 47(4): 2117-2122.

[23] HELDER M, STRIK D P, HAMELERS H V,et al. New plant-growth medium for increased power output of the plant-microbial fuel cell[J].Bioresource Technology, 2012, 104: 417-423.

[24] RODRIGO J, BOLTES K, ESTEVE-NU?EZ A.Microbial-electrochemical bioremediation and detoxification of dibenzothiophene-polluted soil[J]. Chemosphere, 2014, 101: 61-65.

[25] HUANG D Y, ZHOU S G, CHEN Q,et al. Enhanced anaerobic degradation of organic pollutants in a soil microbial fuel cell[J].Chemical Engineering Journal, 2011, 172(2/3): 647-653.

[26] CAO X, SONG H L, YU C Y,et al. Simultaneous degradation of toxic refractory organic pesticide and bioelectricity generation using a soil microbial fuel cell[J]. Bioresource Technology, 2015, 189: 87-93.

[27] 弋舒昱. MFC對土壤污染物的凈化效能研究[D]. 南京: 東南大學,2015.YI S Y. Research on purification performance of soil pollution by microbial fuel cell[D]. Nanjing: Southeast University, 2015.

[28] WANG X, CAI Z, ZHOU Q X,et al. Bioelectrochemical stimulation of petroleum hydrocarbon degradation in saline soil using U-tube microbial fuel cell[J]. Biotechnology & Bioengineering, 2011, 109(2):426-432.

[29] LI X J, WANG X, WAN L L,et al. Enhanced biodegradation of aged petroleum hydrocarbons in soils by glucose addition in microbial fuel cells[J]. Journal of Chemical Technology and Biotechnology, 2016,91(1): 267-275.

[30] LI X J, WANG X, ZHANG Y Y,et al. Salinity and conductivity amendment of soil enhanced the bioelectrochemical degradation of petroleum hydrocarbons[J]. Scientific Reports, 2016, 6: 32861.

[31] LI X J, WANG X, ZHANG Y Y,et al. Extended petroleum hydrocarbon bioremediation in saline soil using Pt-free multianodes microbial fuel cells[J]. RSC Advances, 2014, 4(104): 59803-59808.

[32] LU L, YAZDI H, JIN S,et al. Enhanced bioremediation of hydrocarbon-contaminated soil using pilot-scale bioelectrochemical systems[J]. Journal of Hazardous Materials, 2014, 274: 8-15.

[33] LU L, HUGGINS T, JIN S,et al. Microbial metabolism and community structure in response to bioelectrochemically enhanced remediation of petroleum hydrocarbon-contaminated soil[J].Environmental Science & Technology, 2014, 48: 4021-4029.

[34] ZHANG Y Y, WANG X, LI X J,et al. Horizontal arrangement of anodes of microbial fuel cells enhances remediation of petroleum hydrocarbon-contaminated soil[J]. Environmental Science and Pollution Research, 2015, 22: 2335-2341.

[35] LI X, WANG X, ZHAO Q,et al. Carbon fiber enhanced bioelectricity generation in soil microbial fuel cells[J]. Biosensors & Bioelectronics,2016, 85: 135-141.

[36] KERMANSHAHI P A, KARAMANEV D, MARGARITIS A.Biodegradation of petroleum hydrocarbons in an immobilized cell airlift bioreactor[J]. Water Research, 2005, 39(15): 3704-3714.

[37] 李曉晶, 趙倩, 張月勇, 等. 微生物燃料電池修復石油污染鹽堿土壤[J]. 環境工程學報, 2017, 11(2): 1185-1191.LI X J, ZHAO Q, ZHANG Y Y,et al. Microbial fuel cell remediation for saline-alkaline soil contaminated by petroleum hydrocarbons[J].Chinese Journal of Environmental Engineering, 2017, 11(2):1185-1191.

[38] 田靜. 土壤微生物燃料電池修復復合污染土壤的實驗研究[D]. 北京: 北京化工大學, 2016.TIAN J. The study of remediation of co-contaminated soil with soil microbial fuel cells[D]. Beijing: Beijing University of Chemical Technology, 2016.

[39] HUANG L, CHEN J, QUAN X,et al. Enhancement of hexavalent chromium reduction and electricity production from a biocathode microbial fuel cell[J]. Bioprocess and Biosystems Engineering, 2010,33(8): 937-945.

[40] WANG H, SONG H, YU R,et al. New process for copper migration by bioelectricity generation in soil microbial fuel cells[J].Environmental Science and Pollution Research International, 2016,23(13): 13147-13154.

[41] HABIBUL N, HU Y, SHENG G P. Microbial fuel cell driving electrokinetic remediation of toxic metal contaminated soils[J].Journal of Hazardous Materials, 2016, 318: 9-14.

[42] 鄧歡, 薛洪婧. 土壤微生物產電技術及其潛在應用研究進展[J].環境科學, 2015, 36(10): 3926-3934.DENG H, XUE H J. Research progress in technology of using soil micro-organisms to generate electricity and its potential applications[J]. Environmental Science, 2015, 36(10): 3926-3934.

[43] ARENDS J B, SPEECKAERT J, BLONDEEL E,et al. Greenhouse gas emissions from rice microcosms amended with a plant microbial fuel cell[J]. Applied Microbiology and Biotechnology, 2014, 98(7):3205-3217.

[44] BRUNELLI D, TOSATO P, ROSSI M. Flora health wireless monitoring with plant-microbial fuel cell[J]. Procedia Engineering,2016, 168: 1646-1650.

[45] 姜允斌, 鐘文輝, 薛洪婧, 等. 土壤微生物產電信號評價芘污染毒性的研究[J]. 土壤學報, 2014, 51( 6) : 1332-1341.JIANG Y B, ZHONG W H, XUE H J,et al. Assessment of pyrene contamination toxicity by soil microbial electricity production signals[J]. Acta Pedologica Sinica, 2014, 51(6): 1332-1341.

[46] DENG H, JIANG Y B, ZHOU Y W,et al. Using electrical signals of microbial fuel cells to detect copper stress on soil microorganisms[J].European Journal of Soil Science, 2015, 66(2): 369-377.

[47] XU X, ZHAO Q L, WU M S,et al. Biodegradation of organic matter and anodic microbial communities analysis in sediment microbial fuel cells with/without Fe(Ⅲ) oxide addition[J]. Bioresource Technology,2017, 225: 402-408.

[48] REIMERS C E, TENDER L M, FERTIG S,et al. Harvesting energy from the marine sediment-water interface[J]. Environ. Sci. Technol.,2001, 35: 192-195.

[49] TENDER L M, REIMERS C E, STECHER H A. Harnessing microbially generated power on the seafloor[J]. Nat. Biotechnol.,2002, 20(8): 821-825.

[50] BOND D R, HOLMES D R, TENDER L M,et al. Electrode-reducing microorganisms that harvest energy from marine sediments[J].Science, 2002, 295(5554): 483-485.

[51] LOVLEY D R. Microbial fuel cells: novel microbial physiologies and engineering approaches[J]. Current Opinion in Biotechnology,2006, 17(9): 327-321.

[52] SHANTARAM A, BEYENAL H, VELUCHAMY R,et al. Wireless sensors powered by microbial fuel cells[J]. Environ. Sci. Technol.,2005, 39(13): 5037-5042.

[53] SCOTT K, COTLARCIUC I, HALL D,et al. Power from marine sediment fuel cells: the influence of anode material[J]. Journal of Applied Electrochemistry, 2008, 38(9): 1313-1319.

[54] ZHAO Y, NAKANISHI S, WATANABE K,et al. Hydroxylated and aminated polyaniline nanowire networks for improving anode performance in microbial fuel cells[J]. Journal of Bioscience and Bioengineering, 2011, 112(1): 63-66.

[55] LI C, ZHANG L, DING L,et al. Effect of conductive polymers coated anode on the performance of microbial fuel cells (MFCs) and its biodiversity analysis[J]. Biosensors and Bioelectronics, 2011,26(10): 4169-4176.

[56] LIU J, QIAO Y, GUO C X,et al. Graphene /carbon cloth anode for high-performance mediatorless microbial fuel cells[J]. Bioresource Technology, 2012, 114: 275-280.

[57] LIANG P, WANG H, XIA X,et al. Carbon nanotube powders as electrode modifier to enhance the activity of anodic biofilm in microbial fuel cells[J]. Biosensors and Bioelectronics, 2011, 26(6):3000-3004.

[58] 周宇, 劉中良, 侯俊先, 等. 化學氧化改性微生物燃料電池陽極[J].化工學報, 2015, 66(3): 1171-1177.ZHOU Y, LIU Z L, HOU J X,et al. Microbial fuel cell anode modified by chemical oxidation[J]. CIESC Journal, 2015, 66(3):1171-1177.

[59] HEIJNE A, HAMELERS H V M, SAAKES M,et al. Performance of nonporous graphite and titanium-based anodes in microbial fuel cells[J]. Electrochimica Acta, 2008, 53(18): 5697-5703.

[60] SUN M, ZHANG F, TONG Z H,et al. A gold-sputtered carbon paper as an anode for improved electricity generation from a microbial fuel cell inoculated withShewanella oneidensisMR-1[J]. Biosensors and Bioelectronics, 2010, 26(2): 338-343.

[61] WANG P, LAI B, LI H R,et al. Deposition of Fe on graphite felt by thermal decomposition of Fe(CO)5for effective cathodic preparation of microbial fuel cells[J].Bioresource Technology, 2013, 134: 30-35.

[62] CHENG S, LIU H, LOGAN B E. Power densities using different cathode catalysts (Pt and CoTMPP) and polymer binders (Nafion and PTFE) in single chamber microbial fuel cells[J]. Environmental Science & Technology, 2006, 40(1): 364-369.

[63] GRIFFITHS B S, RITZ K, BARDGETT R D,et al. Ecosystem response of pasture soil communities to fumigation-induced microbial diversity reductions: an examination of the biodiversity-ecosystem function relationship[J]. Oikos, 2000, 90(2): 279-294.

[64] LYON Y D, BURET F, VOGEL M T,et al.Is resistance futile changing external resistance does not improve microbial fuel cell performance[J]. Bioelectrochemistry, 2010, 78(1): 2-7.

[65] 姜允斌, 鄧歡, 黃新琦, 等. 一株土壤產電菌Clostridium sporogenes的分離及其產電性能[J]. 微生物學報, 2016, 56(5):846-855.JIANG Y B, DENG H, HUANG X Q,et al. Isolation and production performance of a soil bacteriumClostridium sporogenes[J]. Acta Microbiologica Sinica, 2016, 56(5): 846-855.

[66] LIU M, YUAN Y, ZHANG L X,et al. Bioelectricity generation by a Gram-positiveCorynebacteriumsp. strain MFC03 under alkaline condition in microbial fuel cells[J]. Bioresource Technology, 2010,101(6): 1807-1811.

[67] FRANKS A E, NEVIN K P. Microbial fuel cells,a current review[J].Energies, 2010, 3(5): 899-919.

[68] KOEN W, KIM D, CEES B,et al. Electricity from wetlands: tubular plant microbial fuels with silicone gas-diffusion biocathodes[J].Applied Energy, 2017, 1(185): 642–649.

[69] VIJAY A, VAISHNAVA M, CHHABRA M. Microbial fuel cell assisted nitrate nitrogen removal using cow manure and soil[J].Environmental Science and Pollution Research International, 2016,23(8): 7744-7756.

[70] DENG H. A review of diversity-stability relationship of soil microbial community: What do we know[J]. Journal of Environmental Sciences,2012, 24(6): 1027-1035.

[71] 李晶, 劉玉榮, 賀紀正, 等. 土壤微生物對環境脅迫的響應機制[J].環境科學學報, 2013, 33(4): 959-967.LI J, LIU Y R, HE J Z,et al. Insights into the responses of soil microbial community to the environmental disturbances[J]. Acta Scientiae Circumstantiae, 2013, 33(4): 959-967.

[72] 宋長青, 吳金水, 陸雅海, 等. 中國土壤微生物學研究 10年回顧[J]. 地球科學進展, 2013, 28(10): 1087-1105.SONG C Q, WU J S, LU Y H,et al. Review of soil microbiology research in China in past 10 years[J]. Advances in Earth Science,2013, 28(10): 1087-1105.

date:2017-06-21.

GU Yingying, yingyinggu@upc.edu.cn

s:supported by the National Natural Science Foundation of China (41201303), the Fundamental Research for the Central Universities(14CX02191A, 17CX02075), the Natural Science Foundation of Shandong Province, China(ZR2017QEE016) and China University of Petroleum (East China) Graduate Student Innovation Project (YCX2017049).

Research progress and prospect of soil microbial fuel cells

YANG Zhengwei1, GU Yingying1, ZHAO Chaocheng1, ZHANG Xiuxia1, LI Shi’en2
(1Departments of Environmental and Safety Engineering,China University of Petroleum(East China),Qingdao266580,Shandong,China;2The Fifth Exploit Factory of Huabei Oilfield Company,Shijiazhuang050000,Hebei,China)

Microbial fuel cells (MFCs) are the technology that utilizes microorganism to convert chemical energy directly to electrical energy. MFCs have attracted more and more attention without external energy consumption and secondary pollution during operation. Soil is the “natural medium” for exoelectrogenic microorganisms, it contains various organic matters and large microbial population. In recent years, soil MFCs have shown great research and application potential in electricity generation, soil pollution evaluation and restoration. In this paper,recent research and application of MFCs in electricity generation, organic pollutants degradation, heavy metal pollution remediation, greenhouse gas reduction, biosensorsetc, are comprehensively introduced; the reactor configuration, electrodes and the populations of exoelectrogenic microorganisms in the current research of soil MFCs are summarized; and the main issues in the research and application of soil MFCs and research prospects are proposed.

soil; fuel cells; remediation；electrochemistry；utilization status; problems and prospects

X 53

A

0438—1157（2017）11—3995—10

10.11949/j.issn.0438-1157.20170793

2017-06-21收到初稿，2017-07-31收到修改稿。

聯系人：顧瑩瑩。

楊政偉（1993—），男，碩士研究生；顧瑩瑩（1982—），女，博士，副教授。

國家自然科學基金項目(41201303)；中央高校基本科研業務費專項資金(14CX02191A，17CX02075)；山東省自然科學基金項目(ZR2017QEE016)；中國石油大學（華東）研究生創新工程資助項目（YCX2017049）。