長白山源頭溪流底棲動物群落結構季節動態

王 璐，楊海軍，李 昆，李 玲，南曉飛，張振興

東北師范大學草地科學研究所植被生態科學教育部重點實驗室，長春 130024

源頭溪流是河湖水系的重要組成部分[1- 2]，其通常具有獨特的地形地貌、高度異質性的生態環境，且時空變化顯著[3]，能為多樣化的水生生物群落提供棲息地[4]，對維持整個流域的結構和功能健康具有重要的意義[5- 6]。底棲動物作為河流生態系統中分布最廣[7]、多樣性最高的生物類群[8]，處于河流生態系統食物鏈的中間環節，在河流生態系統物質循環和能量流動中具有不可替代的作用[9- 10]，底棲動物的群落結構及季節動態特征更是源頭溪流生物學和生態學研究的基礎。

當前，我國對底棲動物的研究主要集中于各流域干流底棲動物的時空分布特征及水質生物學評價方面[11- 13]，涉及源頭溪流底棲動物群落結構的研究鮮見報道[14- 15]。同時在北方地區的冬季結冰期，取樣條件的限制制約了溪流底棲動物群落結構季節動態的研究。長白山源頭溪流作為松花江水系的源頭，對維持松花江流域結構和功能的穩定具有重要作用，但溪流生態學研究匱乏，關于底棲動物季節動態的研究尚未見報道。

作為長白山源頭溪流底棲動物長期調研工作的一部分，本研究旨在了解2016—2017年度長白山源頭溪流底棲動物群落結構和物種組成，揭示底棲動物群落結構的季節動態特征及其主要的環境驅動因子，豐富水域生態學關于寒冷區的基礎研究，并為深入開展相關工作奠定一定的理論基礎；在應用上，有望為長白山生態系統的健康維護和管理，及松花江水系乃至全國類似水系的水生生物保護及生態修復提供基礎數據和參照標準。

1 研究地概況及研究方法

1.1 研究地概況

試驗溪流位于吉林省通化市輝南縣龍灣國家級自然保護區內(42°16′20″—42°26′57″N,126°13′55″—126°32′02″E)，地處長白山北麓龍崗山脈中段。該地區氣候屬于北溫帶大陸性季風氣候，冬季寒冷漫長，歷年平均氣溫4.1℃，最低溫出現在1月份，年平均降水量704.2 mm，降水多集中在夏季。本研究所選區域內河流水系屬于松花江支流，數量眾多的源頭溪流分別匯入南河和北河，之后交匯為后河，再依次匯入三統河、輝發河，最終匯入松花江。每年11月下旬至翌年4月上旬為溪流結冰期，約70%的水面被冰層覆蓋[16]。冬季冰面下水體仍維持流動性，冰下水體溫度約為0.5℃。

本研究所選河段位于上述南河小流域源頭、吊水壺風景區溪流上游，該河段無人為干擾及旅游開發，能較好地反應自然狀態下長白山源頭溪流的生態特征。研究地海拔700—800 m，流域森林覆蓋率大于75%，河岸帶以色木槭(Acermono)、蒙古櫟(Quecusmongolica)、山楊(Populusdavidiana)、榆樹(Ulmuspumila)、紫椴(Tiliaamurensis)等為主要優勢植被。由于源頭溪流生境異質性強，為充分反映溪流的生境條件及生物狀況，本研究沿水流方向共設置5個采樣斷面，其中3個斷面位于一級支流，兩個斷面位于二級溪流，斷面長100 m，間距不小于500 m(圖1)。

圖1 試驗斷面布設圖Fig.1 Location of experimental river reach

1.2 底棲動物采集及鑒定

分別于2016年 6月30日(夏季，豐水期)、2016年10月22日(秋末，平水期)、2016年11月24日(冬季，枯水期，河面凍結)及2017年4月2日(初春，枯水期，河面開始融化)用40目網徑、采樣面積0.09的索伯網(Surber sampler)沿每個斷面采集3次。冬季由于河面凍結，先用錘子破開冰面，再進行采樣。采集的樣品用60目網篩過濾清洗后裝入封口袋內，并加入75%酒精固定保存。在實驗室內，將底棲動物挑揀出，放入50 mL的標本瓶中，加入75%酒精固定。通過體式顯微鏡對底棲動物進行鑒定、計數，樣品盡可能鑒定至最低分類單元，并參照Barbour等[17]的分類方法劃分底棲動物的功能攝食類群。

1.3 水體理化指標測定

采樣同期測定水文指標(河寬、水深、流速)、水質指標(水溫、溶解氧、電導率)、河床凋落葉分布及底質類型。河寬使用米尺測定，水深使用水深探測棒測定，流速使用便攜式流速分析儀測定斷面0.6倍水深處的流速。水質指標使用便攜式水質分析儀(哈納HI9829T)測定。測定試驗河段內凋落葉斑塊的堆積面積，以斑塊堆積面積占河床總面積的百分比表征河床凋落葉分布情況。溪流底質類型按照Cummins的劃分方法[18]記錄。

1.4 數據處理與分析

采用物種數、密度、Shannon-Wiener多樣性指數、改進的Shannon-Wiener多樣性指數[19]、Margalef多樣性指數、Pielou均勻度指數及各功能攝食類群相對豐度、密度及物種豐富度來表征底棲動物群落結構的季節變化。

選用SPSS 21.0中的One-way ANOVA對4次取樣的水體理化指標及底棲動物數據進行差異顯著性檢驗，若方差不齊，選用非參數檢驗方法檢驗差異顯著性，顯著性水平取0.05。各樣點底棲動物物種相似性聚類分析采用PRIMER 5進行，非度量多維標度(NMDS)分析采用Past 3進行。使用SPSS 21.0對環境因子與底棲動物群落結構參數間進行相關分析，以明確不同環境因子的季節變化對底棲動物群落結構的影響。

2 結果與分析

2.1 環境參數

試驗期間測定的水環境參數見表1，單因素方差分析結果顯示水深在夏、秋季顯著高于冬、春季節；河寬、流速和水溫表現為冬季顯著低于其他季節；凋落葉分布在季節間差異顯著，表現為秋季>冬季>春季>夏季。溪流底質以卵石和圓石為主，底質組成季節間變化不大。

表1 試驗河段生境物理特征及水體理化性質(平均數±標準差)

同行不同字母表示差異顯著(P<0.05)

2.2 底棲動物群落結構

本研究共采集并鑒定出底棲動物15395頭，90個分類單元，隸屬于3綱9目38科。其中，水生昆蟲占絕對優勢，共85屬，占總分類單元的93.4%，包括蜉蝣目14屬、襀翅目14屬、毛翅目21屬、雙翅目32屬，鞘翅目3屬和蜻蜓目1屬；寡毛類4屬，占總分類單元的4.96%；甲殼類2屬，占總分類單元的2.19%。

4次取樣底棲動物各類群組成及數量見表2。單因素方差分析結果顯示，底棲動物物種數目和密度在不同季節間差異顯著。夏季和秋季物種數目顯著高于冬季和春季，秋季密度顯著高于其他季節。除襀翅目外，各類群密度總體上表現為秋季最高。

表2 底棲動物4個季節類別組成和密度

季節變化對底棲動物群落結構的影響，可反映在多樣性指數的變化上(圖2)。單因素方差分析結果顯示除Shannon-Wiener多樣性指數外，各指數在不同季節間差異顯著。多樣性整體表現為夏季和秋季高于冬季和春季，其中Margalef多樣性指數還表現為春季顯著高于冬季。而Pielou均勻度指數與多樣性指數變化相反，表現為冬季和春季高于夏季和秋季。

物種組成的Cluster和NMDS(stress value=0.08)見圖3和圖4，結果表明夏季和秋季底棲動物群落結構相似性較高，而冬、春季底棲動物群落結構與其差異較大。

2.3 功能攝食類群

功能攝食類群可以進一步從生態系統功能方面揭示底棲動物的季節變化。研究發現長白山源頭溪流收集者相對豐度最高，達到44.22%，其次為撕食者和捕食者，相對豐度分別為25.18%和16.71%，刮食者和濾食者相對豐度較低，僅占8.83%和1.85%。

季節變化對功能攝食類群的影響可反映在各類群的相對豐度、密度及物種豐富度的變化上。相對豐度的季節動態分析結果表明，除撕食者顯著增加外，秋季各類群相對豐度與夏季無顯著差異。而進入冬季后，各類群相對豐度變化顯著，冬、春季撕食者及刮食者相對豐度顯著降低，此外，冬季捕食者和濾食者相對豐度顯著升高，而春季收集者相對豐度顯著升高。

圖2 不同季節底棲動物Shannon-Wiener多樣性指數、改進的Shannon-Wiener多樣性指數、Margalef多樣性指數和Pielou均勻度指數Fig.2 The Shannon-Wiener diversity index, Improved Shannon-Wiener diversity index, Margalef diversity index and Pielou evenness index of macroinvertebrate in different seasons

圖3 各季節底棲動物群落聚類圖 Fig.3 The hierarchical cluster dendrogram of the macroinvertebrates communities at different seasons

圖4 底棲動物群落結構無度量多維標定法排序Fig.4 NMDS distribution of the macroinvertebrate assemblages

功能攝食類群密度和物種豐富度的季節動態見圖5，結果表明撕食者和刮食者密度表現為秋季最高，夏季次之，冬、春季較低；收集者密度表現為秋季>春季>夏季>冬季；捕食者密度表現為冬季最高，秋、春季次之，夏季最低；濾食者密度在各季節間差異不顯著。物種豐富度方面，各功能攝食類群總體上表現為夏、秋季高于冬季和春季，其中，撕食者、收集者和捕食者3種優勢功能攝食類群的物種豐富度均在冬季顯著降低，并達到最低值 。

2.4 群落結構與環境因子的相關分析

為了解不同環境因子對底棲動物群落結構季節動態的影響，將群落結構參數分別與河寬、水深、流速、水溫、電導率、溶解氧、凋落葉分布及各底質類型百分比間進行相關分析，找出顯著相關的因子(表 3)。結果表明物種數、Shannon-Wiener多樣性指數、改進的Shannon-Wiener多樣性指數、Margalef多樣性指數、均勻度指數、撕食者相對豐度、捕食者相對豐度、刮食者相對豐度及撕食者密度受溫度影響顯著；密度和撕食者密度與凋落葉分布顯著相關；物種數、改進的Shannon-Wiener多樣性指數、Margalef多樣性指數、均勻度指數、撕食者相對豐度、捕食者相對豐度及撕食者密度還受流速影響顯著。由此可知，水溫、凋落葉分布及流速是長白山源頭溪流底棲動物群落結構季節動態的主要環境驅動因子。

圖5 不同季節間各功能攝食類群密度及物種豐富度的比較Fig.5 Comparison of functional feeding groups density and richness among different seasonsFC: 濾食者 Filter-Collector; GC: 收集者 Gather-Collector; SC: 刮食者 Scraper; PR: 捕食者 Predator; SH: 撕食者 Shredder

Table3RelationshipsbetweencommunitystructuralparametersofmacroinvertebratesandenvironmentalfactorsusingPearson′scorrelationcoefficient

參數Parameters物種數目Species number密度DiversityShannon-Wiener多樣性指數Shannon-Wiener diversity index改進的Shannon-Wiener多樣性指數Improved Shannon-Wiener diversity indexMargalef多樣性指數Margalef diversity indexPielou均勻度指數Pielou evenness index撕食者SH/%捕食者PR/%刮食者SC/%撕食者密度Density of SH水溫Water temperature0.961**—0.495*0.699**0.977**-0.554*0.788**-0.713**0.458*0.558*凋落葉分布Detritus/%—0.596**———————0.564**流速Velocity0.733**——0.499*0.730**-0.486*0.684**-0.529*—0.538*

*表示0.05水平上的相關性；**表示0.01水平上的相關性; 未列入的環境參數表示與所有的群落結構參數相關性均不顯著;“—”表示不具有統計學意義

3 討論

源頭溪流對維持生物多樣性具有重要意義，底棲動物作為源頭溪流生態系統的重要組成部分，近些年受到了越來越多的關注[20-22]。本研究首次對冬季長白山源頭溪流底棲動物進行了取樣，并分析了底棲動物群落結構及季節動態特征，可為長白山松花江水系可持續管理及生態修復提供基礎信息。

3.1 長白山溪流底棲動物群落結構特征

關于長白山底棲動物群落結構的研究，目前僅見于立等[23]對長白山水生昆蟲的調查研究(共鑒定出蜉蝣目14屬、襀翅目12屬、毛翅目19屬、雙翅目36屬，鞘翅目1屬、蜻蜓目3屬及脈翅目1屬)，雖取樣點未涵蓋本研究地，但同屬長白山松花江水系源頭溪流，仍可作為歷史數據用于分析和對比。本研究采集到的水生昆蟲種類和組成(蜉蝣目14屬、襀翅目14屬、毛翅目21屬、雙翅目32屬，鞘翅目3屬和蜻蜓目1屬)與歷史數據差異不大，水生昆蟲資源完整，表明近20年研究地的生境條件維持良好。

研究地處于保護區內林區溪流源頭，河岸林茂盛，上游坡度大，水流湍急，河床以卵石或圓石為主，均有利于底棲動物棲息。研究地水體pH在7.2—7.8之間，屬于中堿水體，適宜大多數水生昆蟲代謝和發育。水體溶解氧含量高，多處于飽和狀態。與歷史數據[23]類似，采集到的水生昆蟲也多為喜清水和喜涼的山地溪流石棲種類。試驗溪流屬松花江水系源頭，其底棲動物物種組成與下游松花江干流[24](水生昆蟲63.8%、軟體動物21.6%、寡毛類12.1%、甲殼類2.6%，多為耐污種)差異顯著，底棲動物密度和物種多樣性也遠高于干流(密度：5.3—353.3 個/m2；Shannon-Wiener多樣性指數：0.227—1.461；Margalef多樣性指數：1.18—1.81)。物種組成及多樣性的差異表明源頭溪流最適宜底棲動物生存，也反映了研究地對維持松花江水系生物多樣性具有重要的意義。

底棲動物對生境條件變化敏感，在不同水體中的季節動態也不相一致，密度和多樣性的最高值可以出現在秋季、冬季[25-26]，也可以出現在春季、夏季[27- 28]。長白山源頭溪流底棲動物群落結構也存在顯著的季節差異，冬、春季底棲動物群落結構與夏、秋季差異顯著，且物種豐富度和多樣性顯著降低，表明夏季和秋季的生境條件更適合底棲動物生存。在功能攝食類群方面，密度和物種豐富度是各功能攝食類群實際分布情況的反映，相對豐度能夠反映群落功能特征的穩定性。各類群密度整體上表現為秋季最高，表明秋季生境條件最適宜底棲動物生存和繁殖；物種豐富度在冬季達到最低，指示了冬季溪流生境條件最差；相對豐度的季節動態反映了夏季和秋季底棲動物功能結構穩定，而冬、春季穩定性下降的特征。

3.2 群落結構的季節動態特征及環境驅動因素

底棲動物群落結構季節上的差異，除了與底棲動物自身的生活史特征密切相關外，更主要地受到水環境條件變化的影響。溪流水文特征、水體理化因子等環境特征的季節變化會影響底棲動物的生長、繁殖及種群的演替，最終會影響到整個溪流生態系統的群落結構和功能[25,29]。本研究結果表明，水溫、凋落葉分布和流速是長白山源頭溪流底棲動物群落結構季節動態的主要環境驅動因素。

底棲動物屬于變溫動物，在一定的水溫范圍內，其生長、繁殖等一切生命活動極大地受到水溫的制約[30- 32]。大量的研究表明，冬季由于水體低溫及凍結，底棲動物的存活率會受到影響[33]。一些底棲動物會以卵的形式越冬，或通過靜止、滯育及減少每年的世代數以應對冬季的低溫和凍結生境[34- 36]，進而會降低底棲動物的數量和豐富度。

凋落葉作為源頭溪流主要的能量來源[5]，是溪流底棲動物生存的關鍵環境因子，河床分布的凋落葉一方面為底棲動物提供食物來源，另一方面也為底棲動物提供越冬的棲息地和避難所[37- 38]。本研究結果也表明底棲動物密度和撕食者密度都顯著地受到凋落葉季節分布的影響。底棲動物功能攝食類群中撕食者主要以堆積在河道的凋落葉為食[39- 40]，秋季凋落葉大量輸入，能為撕食者提供充足的食物，其大量繁殖，密度及物種豐富度均達到最高值；夏季雖河床凋落葉分布少，但河岸帶新鮮有機物(葉片、花等)的輸入能為撕食者提供豐富的營養物質[41]，因此撕食者仍能維持較高的密度；而冬季溪流低溫和春季河床凋落葉的減少則是制約冬、春季節撕食者生存和繁殖的主要因素。

流速也是影響底棲動物群落結構的重要環境因子[32]。不同物種間最適流速差異很大[42]，一般認為底棲動物的物種豐度和密度的最大值均出現在流速0.3—1.2 m/s范圍的各種底質中[43]。冬季流速顯著降低，會影響適應急流生境的底棲動物生存，進而影響底棲動物的群落結構。此外，流速降低也使得生境條件更為單一和穩定，進而影響底棲動物的均勻度，本研究結果也表明冬、春季雖底棲動物群落結構簡單，但Pielou均勻度指數顯著增加，指示了長白山源頭溪流枯水期生境條件較豐水期和平水期更為穩定的特征。

4 結論

本研究揭示了長白山源頭溪流底棲動物群落結構的季節動態特征，底棲動物密度及多樣性在夏、秋季顯著高于冬季和春季，并在冬季達到最低值。環境因子中水溫、凋落葉分布和流速是底棲動物群落結構季節動態的主要環境驅動因子。目前我國關于冬季溪流的生態學研究很少，限制了對溪流冬季生態過程的理解和認識。長白山源頭溪流冬季凍結期長達近5個月，為研究冬季溪流的生態過程提供了理想的對象。長白山源頭溪流底棲動物生活史的關鍵期(越冬期)河床凋落葉的堆積對底棲動物多樣性的影響、底棲動物對冬季凋落葉分解過程的響應規律等科學問題有待進一步研究，研究成果在學科上能豐富水域生態學關于寒冷區溪流的相關理論，具有重要價值。