百合屬植物化學成分及其生物活性的研究進展

胡 悅，杜運鵬，田翠杰，張秀海，任建武*

（1.北京林業大學生物科學與技術學院，北京 100083；2.北京農業生物技術研究中心，北京市功能花卉工程技術研究中心，北京市農林科學院，北京 100097；3.天津市北大港濕地自然保護區管理中心，天津 300270）

百合科（Liliaceae）、百合屬（Lilium）植物分布于北半球溫帶地區，約有110～115 個種。我國是百合屬植物的主要分布區域之一，約有55 個種。近年來，人工培育的百合品種逐漸增多，目前登錄品種超過2萬 個。百合素有“云裳仙子”之稱，其花朵碩大、花色艷麗、花姿百態、芳香怡人。許多百合屬物種包括栽培品種和野生馴化種被人們廣泛栽培，皆因為其美學價值。此外，百合鱗莖肉質肥厚、多片、色澤潔白、味甜清香、略有苦味，不僅是高蛋白、高碳水化合物和低脂肪的營養保健食品，而且具有良好的藥用價值。百合花可做成百合花茶。百合是我國衛生部首批審批通過的藥食同源植物。雖然目前《中華人民共和國藥典》只收錄了3 種百合：山丹（L. pumilum）、百合和卷丹（L. lancifolium）（其入藥部位是干燥的肉質鱗葉，用于陰虛久咳、痰中帶血、虛煩驚悸等[1]），但仍有相當多百合的營養物質未被完全探究和利用。本文總結近年來百合化學成分及其活性物質包括多糖、皂苷、生物堿、酚類和甾類糖苷的研究進展，以期對今后百合營養成分的分離鑒定，生物活性分析，功能驗證及功能性食品、保健品和相關藥品的開發等起到指導意義。

1 營養成分

百合鱗莖的主要組成成分為碳水化合物、蛋白質和果膠，且脂肪含量極低。目前對百合的營養成分研究發現其主要的基本營養素包括糖、蛋白質、微量元素、膳食纖維和磷脂。研究種類主要集中于卷丹、蘭州百合（L. davidii var. unicolor）、龍牙百合（L. brownii var. viridulum）、川百合（L. davidii）、藥百合（L. speciosum Thunb. Var. gloriosoides Baker）、麝香百合（L. longiflorum）和百合（L. brownii）等（圖1）。李紅娟[2]對干燥后的卷丹和蘭州百合鱗莖的基本成分進行比較，除淀粉、果膠、還原糖外，卷丹的蛋白質、脂肪、粗纖維、VC、總磷脂含量均高于蘭州百合，且總氨基酸含量比蘭州百合高出11.24%。微量元素除K、P外，Ca、Fe、Cu、Mn、Zn、Mg、Se含量均高于蘭州百合。

圖 1 目前百合屬植物化學成分及其生物活性的研究種類Fig. 1 Lily species previously studied for chemical components and bioactivities

1.1 碳水化合物

百合中可溶性糖類含量與產地和品種有很大關系。高彥寧[3]對5 種不同產地百合的水溶性糖含量進行比較，發現卷丹＞川百合＞百合＞山丹，其中卷丹以龍山縣所產含量最高，為32.81%；百合以桂林所產最高，含量為23.06%。Li Xia等[4]對干燥后的江蘇宜興太湖地區和湖父鎮所產卷丹、甘肅蘭州和山西平陸所產蘭州百合鱗莖的淀粉特性進行比較，研究表明兩種產地、兩種百合淀粉理化性質、形態和熱性能差異顯著，而熱穩定性和凝膠化焓沒有明顯差異。其都表現出低腫脹力、高溶解性、呈β型結晶結構和高透明率的特點，且透明率隨儲存期增加而降低。Yu Xurun等[5]研究發現鱗莖淀粉與球芽淀粉的外部顆粒區域的有序結構相似，但鱗莖淀粉具有較高的結晶度、溶解度、起始溫度和糊化焓。當用α-淀粉酶和鹽酸水解時，鱗莖淀粉表現出更強的抗酶解作用，但較易被酸解。體外消化實驗表明，相較于球芽淀粉，天然糊化的鱗莖淀粉含較低含量的消化淀粉和較高含量的抗性淀粉。

1.2 蛋白質與氨基酸

百合屬植物的氨基酸含量較高，種類齊全，多種植物均含有17～19 種以上的游離氨基酸，其中6～7 種為人體必需的氨基酸，且精氨酸、脯氨酸和谷氨酸含量較高[6]。不同品種的百合氨基酸含量有較大差異，但氨基酸組分分布類似。

李琪等[7]研究發現蘭州百合新鮮鱗片中含18 種水解氨基酸和20 種游離氨基酸，水解氨基酸中精氨酸、谷氨酸、天冬氨酸、亮氨酸、甘氨酸、絲氨酸、賴氨酸、脯氨酸、纈氨酸含量較多，尤其是精氨酸和谷氨酸含量最高；游離氨基酸中精氨酸含量最高。徐瑾等[8]對比蘭州百合、龍牙百合和百合鱗莖中的游離氨基酸組成，發現3種百合氨基酸含量有較大差異，總已知游離氨基酸含量為9～14 mg/g，均含17種游離氨基酸，以精氨酸為主體，占總游離氨基酸含量的55%～64%；其次是谷氨酸和脯氨酸，占總游離氨基酸含量的7.7%～15.0%，再次是天冬氨酸、蘇氨酸和甘氨酸等。陳立德等[9]研究發現龍牙百合花的氨基酸含量很高，為159.2 mg/g，構成龍牙百合花蛋白質氨基酸的17 種氨基酸中，除半胱氨酸的含量偏低外，其余16 種氨基酸含量均較高。含量最高的是谷氨酸，占氨基酸總量的18.03%，其次是精氨酸，占氨基酸總量的17.30%。孫紅梅等[10]研究表明蘭州百合鱗莖的游離氨基酸主要集中在頂芽和內部鱗片等幼嫩組織中，含量最高、變化最大的是精氨酸。頂芽的氨基酸總量及精氨酸含量隨貯藏溫度的升高而增加。貯藏過程中，鱗莖的氨基酸含量下降，頂芽和儲備組織中其含量有明顯升高的過程。

Wang Hexiang等[11]從百合的干燥鱗莖中分離出一種富集精氨酸和谷氨酸的蛋白質。該蛋白質被命名為lilin，其具有顯著的抗真菌活性，能促進有絲分裂和抑制人類免疫缺陷病毒（human immunodeficiency virus，HIV）-1逆轉錄酶活性。其結構為單鏈，分子質量14.4 kDa，N-末端序列不同于百合科其他植物的幾丁質酶和抗微生物蛋白。

1.3 礦物質

百合屬植物含有人體必需的多種微量元素，其中Ca、Mg、Fe、A1、K、P等含量較高。張黃琴等[12]對比兩個主產地湖南龍山與安徽霍山的35 批卷丹的干燥鱗莖中微量元素的含量，發現K、P、Mg、Ca、Na、Si、Fe、Al元素含量較高，含量范圍為7.200×103～1.955×104μg/g。兩產地主要的差異性元素為K、P、Fe、Si、Na，所有樣品中均未檢測到Hg。

1.4 膳食纖維

膳食纖維是一種不能被人體消化的碳水化合物，包括粗纖維和果膠等，而百合鱗莖是開發膳食纖維類功能性食品的優良材料。李玉帆等[13]稱卷丹、百合和蘭州百合的鱗莖都屬于粗纖維食物，且粗纖維含量卷丹＞百合＞蘭州百合。李忠海等[14]研究表明百合鱗莖的膳食纖維能改善小鼠總膽固醇、甘油三酯、高密度脂蛋白膽固醇、低密度脂蛋白膽固醇含量、動脈硬化指數和體質量，顯著降低空腹血糖值，抑制餐后血糖的上升。常銀子[15]證實百合膳食纖維能促進小鼠消化吸收，且呈現劑量效應關系。

1.5 磷脂

百合鱗莖含有豐富的磷脂類化合物，磷脂的含量隨百合品種而異，但組分變化不大。吳杲[16]、郭戎[17]等發現卷丹和百合鱗莖的總磷脂含量明顯高于川百合、藥百合及麝香百合。藥百合的磷脂酰乙醇胺含量明顯高于其他百合。卷丹和百合中磷脂酰膽堿含量最高，分別達70%和83%，其次是雙磷脂酰甘油和磷脂酸。藥百合、蘭州百合和麝香百合中雙磷脂酰甘油和磷脂酸的含量最高，兩者相加占54%～64%，其次為磷脂酰膽堿、磷脂酰肌醇和溶血磷脂酰膽堿。

2 其他成分

百合屬植物化學成分最早被研究于1962年，目前研究主要集中于多糖、甾體皂苷、生物堿、酚類和甾類糖苷，其中甾體皂苷類化合物是其主要化學成分。通過研究百合屬植物化學成分的生化活性，發現一些活性物質具有抗腫瘤、降血糖、抗氧化、消炎等作用（表1）。百合的種類研究集中于蘭州百合、川百合、岷江百合（L. regale）、百合、卷丹、圣母百合（L. candidum）、山丹、竹葉百合（L. hansonii）和麝香百合等。

表 1 百合的功能研究現狀Table 1 Published chemical studies on lily

2.1 多糖

多糖是自然界中含量豐富的生物聚合物，由醛糖或酮糖通過糖苷鍵連接在一起。百合多糖具有抗氧化、抗腫瘤、免疫調節和降血糖的作用。彌曼等[18-19]發現百合多糖含有β-（1,3）-D-葡聚糖結構，其特異性受體主要分布于巨噬細胞表面，能顯著提高免疫功能低下小鼠的單核巨噬細胞的吞噬能力、胸腺和脾臟質量和血清特異性抗體水平。Chen Zhigang等[20]研究發現從卷丹鱗莖中分離出的多糖能刺激巨噬細胞的增殖，25～400 μg/mL的水溶性多糖可增加巨噬細胞的吞噬活性和一氧化氮的產生，且呈劑量依賴性。多糖及其在巨噬細胞表面的受體激活了細胞中的信號轉導通路并增加了細胞因子啟動子如NO、白細胞介素-1、腫瘤壞死因子-α、干擾素-g等的分泌。這些免疫反應性分子作為內源信號，進一步誘導產生其他細胞因子，從而在身體免疫反應中發揮了調節作用。吳雄[31]研究證明百合多糖能提高機體抗氧化功能，抑制氧自由基對胰島細胞的損傷和促進胰島素的分泌，從而減緩糖尿病大鼠體質量的負增長，降低糖尿病大鼠的空腹血糖值。

不同品種、不同產地的百合多糖含量和結構不同，不同的醇沉濃度、分離純化方法得到糖鏈結構也相異。李瓊[42]稱卷丹鱗莖中有3 種多糖，糖醛酸含量10%～15%，以吡喃糖和呋喃糖形式存在。Zhang Ji等[43]研究表明蘭州百合鱗莖中的多糖含有3 個單糖分子，分別為D-甘露糖、D-葡萄糖和D-半乳糖，近似物質的量比為10∶19∶1。主鏈主要由α-1,4-糖苷鍵連接形式的β-葡萄糖和α-1,3-連接形式的α-甘露糖以2∶1比例組成。You Xuejiao等[44]采用不同于傳統的Sevag和三氯乙酸法的釀酒酵母發酵法去除蛋白雜質，從卷丹鱗莖中提取非淀粉多糖。Zhao Baotang等[45]采用微波輔助提取蘭州百合鱗莖的多糖，發現其主要由葡萄糖和甘露糖以物質的量比5.17∶4.82組成，重均相對分子質量為1.193×105，而且具有良好的抗氧化活性。Chen Zhigang等[20]用超聲波輔助法提取了卷丹鱗莖中的水溶性多糖LLPS-1、LLPS-2和LLPS-3，其分子質量分別為350.5、403.3 kDa和146.2 kDa。LLPS-1和LLPS-2主要由葡萄糖和甘露糖以物質的量比約1∶2和1∶1組成，LLPS-3主要由阿拉伯糖、半乳糖、葡萄糖和甘露糖以物質的量比接近2∶2∶2∶1組成。

2.2 皂苷

皂苷是苷元為三萜或螺旋甾烷類化合物的一類糖苷，按其苷元結構可以劃分為甾體皂苷和三萜皂苷兩大類。百合中皂苷成分總結如表2所示。不同品種的總皂苷元含量不同，高彥寧[3]對6 種百合的皂苷含量進行比較，稱卷丹＞川百合＞百合＞細葉百合（L. pumilum DC）＞湖北百合（L. henryi）≈蘭州百合。甾類皂苷是百合的特征性成分，目前已被發現具有抗腫瘤、抗抑郁、抗氧化、抑制Na+/K+ATP酶和環AMP磷酸二酯酶活性的功能。研究發現，甾類皂苷在不同組織器官含量是有差別的，花芽中含量最高，莖葉中含量相對偏低[46]。Mimaki等[21]從岷江百合和湖北百合的鱗莖，Nakamura等[22]從美麗×星象家（L. speciosum×L. nobilissimum ‘Star Gazer’）的鱗莖中分離出的甾體皂苷對環AMP磷酸二酯酶活性有抑制作用。Mimaki等[27]從麝香百合的鱗莖中分離出的螺甾皂苷和呋甾皂苷，能抑制HeLa癌細胞活性，具有抗腫瘤促進劑的功效。Mimaki等[47]從圣母百合的鱗莖，Zhou Zhongliu等[24]從山丹的鱗莖中分離出的甾體皂苷和酚苷能顯著抑制Na+/K+ATP酶活性，表明在糖苷配基引入羥基能顯著降低活性。高淑怡[38]稱蘭州百合、卷丹和山丹中的皂苷可明顯改善大鼠體內血清中血清皮質醇、促腎上腺皮質激素、降鈣素基因相關肽、血管活性腸肽的水平，且皂苷含量與抗抑郁作用具有一定的量效關系。吳曉斌等[35]發現百合鱗片皂苷對Co2+與H2O2產生的·OH有較強的清除作用，且強于人參皂苷。質量濃度大于1.0 mg/mL時，清除率高于30%；質量濃度為3.0 mg/mL時，清除率達90%左右。Lee等[40]發現卷丹根系提取物含多種甾體皂苷，對肺部炎癥和肺氣腫有一定的治療效果。能顯著減少暴露于香煙煙霧的小鼠的支氣管肺泡中的巨噬細胞和嗜中性粒細胞的數量，降低肺部組織中的血清腫瘤壞死因子、白細胞介素-6、白細胞介素-1β、單核細胞趨化蛋白-1的蛋白分泌水平RNA表達水平。

Wang Tingting等[33]分析了不同成熟期的6 個食用百合屬品種（江西建寧和山西平陸的龍牙百合、湖南龍山和江蘇宜興的卷丹、吉林四平的東北百合和甘肅蘭州的蘭州百合）的化學成分及其生化活性，研究表明成熟后期的百合鱗莖皂苷含量較高，酚酸和類黃酮含量較低。百合鱗莖通常具有顯著的抗氧化、抗炎和鎮靜催眠能力。抗氧化能力與酚酸和類黃酮含量有關，抗炎和鎮靜催眠能力與皂苷含量有關。6 個品種中，東北百合與蘭州百合的鎮靜催眠作用和抗炎活性效果更好。

表 2 百合中的皂苷成分Table 2 Saponins identified in lilies

續表2

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2.3 生物堿

生物堿是指含負氧化態氮原子的堿性環狀化合物。百合屬植物鱗莖中的生物堿類成分主要為甾體類生物堿。目前其已被發現具有抗腫瘤、抗真菌、抑制環AMP磷酸二酯酶的功能，但同時對腎臟具有一定的毒性。百合中的生物堿成分總結如表3所示。Shimomura等[28]從百合屬植物竹葉百合的鱗莖中首次分離出生物堿假白欖胺，發現其具有抗腫瘤的功效。Ori等[23]也從竹葉百合的鱗莖中分離出兩種假白欖胺衍生物和3 種甾體皂苷，并證明其能抑制環AMP磷酸二酯酶的活性。Munafo等[48]量化分析麝香百合不同器官的呋甾皂苷和甾體糖苷生物堿，研究發現除根外，所有器官中的甾體糖苷生物堿均比呋甾皂苷濃度更高。甾體糖苷生物堿與呋甾皂苷的比例在光照下較高，且從地上器官到地下器官依次降低。Munafo等[37]發現麝香百合鱗莖中的甾體糖苷生物堿和呋甾皂苷通過抑制灰質B的代謝速率而具有抗真菌活性；生物堿（22R,25R）-螺甾-5-烯-3β-基O-α-L-吡喃鼠李糖基-（1→2）-β-D-吡喃葡萄糖苷首次被認為是一種甾體糖苷生物堿的真菌代謝物和麝香百合的自然產物。Uhlig等[53]稱麝香百合花中至少有16種不同的甾體糖苷生物堿類似物。通過貓上皮腎細胞實驗，發現這些成分具有一定的細胞毒性。Jovtchev等[25]從圣母百合的鱗莖中分離出山柰酚和假白欖胺，研究表明其可緩解細胞毒性和基因毒性對植物細胞和人體淋巴細胞的影響。賈蕾[30]稱百合提取物生物堿能上調胃SGC-7901細胞Caspase-3蛋白的表達，顯著抑制其生長，具有劑量和時間依賴性。

表 3 百合中的生物堿成分Table 3 Alkaloids identified in lilies

2.4 酚類

百合中的酚類化合物主要分布在花、葉片和鱗莖中，其種類及含量隨百合品種而異。目前從百合屬植物鱗莖中分離出酚類糖苷、酚甘油類糖苷、酚甘油酯等酚類化合物和槲皮素、山柰酚等黃酮類化合物。百合中的酚類具有抗氧化、抗炎癥，刺激膽汁分泌等作用。百合中的酚類成分總結如表4所示。Jin Lei等[36]對比了中國6 種百合鱗莖的抗氧化能力，發現岷江百合總酚含量最高、抗氧化能力最強，蘭州百合總酚含量最低、抗氧化能力最弱。抗氧化能力順序為岷江百合＞有斑百合（L. concolor）和山丹＞宜昌百合、卷丹和蘭州百合。研究表明11 種單體酚中，這6 種百合鱗莖均含有7 種單體酚，包括沒食子酸、兒茶素、表兒茶素、楊梅酮、蘆丁、對香豆酸和山柰酚。而有斑百合的鱗莖中無槲皮素，山丹的鱗莖中無綠原酸和根皮素，卷丹的鱗莖中無綠原酸和蕓香糖苷。岷江百合的鱗莖中兒茶素、楊梅酮、蘆丁、槲皮素和根皮素含量最高，山丹的鱗莖中山柰酚和蕓香糖苷的含量最高，有斑百合的鱗莖中綠原酸和表兒茶素含量最高，卷丹的鱗莖中對香豆酸和沒食子酸含量最高。

表 4 百合中的酚類成分Table 4 Phenolics in lilies

Shoyama等[58]在對萵苣幼苗的研究中，發現麝香百合鱗莖中的酚苷有抑制生長的作用。大部分的炎癥主要歸因于環氧合酶的表達和作用，Francis等[34]研究表明麝香百合花瓣中的山柰酚、山柰酚糖苷、槲皮素糖苷和查耳酮對環氧合酶-1和環氧合酶-2在80 mg/L有抑制作用，因而具有消炎作用。Obmann等[39]發現山丹的提取物水溶液富含黃酮類化合物，可以刺激不依賴膽汁鹽的膽汁流，從而促進膽汁分泌。提取物中總黃酮含量為1.04%，成分有類黃酮類蘆丁，山柰酚-3-O-蘆丁和鼠李素-3-O-蘆丁。

2.5 甾體糖苷

近年來，百合中甾體糖苷的抗真菌性、降血糖、降膽固醇、抗癌和保護肝臟的功能已被發現。Esposito等[26]研究表明麝香百合鱗莖中的甾體糖苷通過誘導NO產生、轉化生長因子-β受體Ⅰ mRNA在成纖維細胞培養物中的表達，從而誘導真皮成纖維細胞遷移。百合中的甾體糖苷成分總結如表5所示。Tang Wenping等[41]在麝香百合鱗莖中發現有兩種提取物具有肝保護活性，一種是含水乙醇的粗提取物（CB），另一種是富含甾體化合物的1-丁醇提取物。葡萄糖代謝僅在CB中改善，而且CB中存在的其他成分對低膽固醇血癥和低血糖起作用。Zhu Mengdi等[32]從百合鱗莖中分離出29 種甾體糖苷，研究證實這些成分具有抗高血糖活性，能顯著提高人體肝癌HepG2細胞和鼠3T3-L1脂肪細胞對葡萄糖的消耗量，并促進3T3-L1前脂肪細胞的分化。Wang Xiao等[29]在條葉百合鱗莖中發現6 種甾體糖苷，研究發現其對3 種人類癌細胞GSC-7901、K562和SPCA-1均顯示細胞毒性，半抑制濃度在3.91～311.41 μmol/L之間。

Nakano等[60]從日本大百合的花瓣、Satou等[51]從頭巾百合鱗莖中均分離出苯丙素糖苷并鑒定了其結構。Luo Jianguang[64]從卷丹鱗莖中分離出7 種苯丙素糖苷并分析了其抗氧化能力，結果表明這7 種化合物的抗氧化能力具有相似的趨勢，且羥基苯結構與二鄰苯酚＞單甲氧基苯酚或二甲氧基苯酚＞單羥基苯或二羥基苯。Munafo等[65]稱麝香百合含大量苯丙素甘油糖苷，其能抵御植物病原體和紫外、高強度可見光，具有醫藥用途，且地面上器官所含苯丙素甘油糖苷含量高于鱗莖和肉質根10～100 倍。

表 5 百合中的甾體糖苷成分Table 5 Steroidal glycosides identified in lilies

續表5

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3 結 語

百合屬植物種類豐富，但綜合國內外研究情況，目前開展研究的百合大約只有10余種，其中麝香百合、百合、卷丹，圣母百合和山丹相關研究報道較多，其他野生種和雜交種并未被深入研究。另外，對于珍稀瀕危的野生百合資源，如何在保護的基礎上合理地開發利用是擺在科研工作者面前亟待解決的問題。

對甾體糖苷和生物堿的研究目前主要集中于麝香百合。在貓腎臟上皮細胞實驗中，甾體糖苷生物堿已被證明是主要的細胞毒性成分，但所含具體毒性成分的結構、含量、毒理機制解析以及其他百合是否也具有潛在的毒性并未深入展開研究。大部分炎癥主要歸因于環氧合酶的表達和作用，因此抑制環氧合酶的作用可以被認為是預防慢性疾病的起點。目前卷丹中的酚苷已被發現對環氧合酶-1、環氧合酶-2有抑制作用。根據上述思路，一方面研究人員可以繼續對卷丹中的酚苷的抗炎癥作用進行深入研究；另一方面，可以探究其他百合中酚苷含量及抗炎癥的效果。目前國內外對百合的研究主要集中于用體外和動物實驗驗證生物活性階段，下一步應繼續加強研究功能成分的分離以及適當開展臨床實驗，同時注重功能性食品和藥品的開發。

百合中的活性物質含量隨不同生長時期、不同產地和不同器官的變化而變化。應進行全程追蹤，合理評價，建立一個更規范的標準。目前百合的食用和藥用并沒有一個嚴格的標準，市場較為混亂，研究發現有些百合的生物堿含量較高，長期食用對人體會產生毒害作用；因此，食用、藥用百合的標準制定應該加以規范。

綜上所述，百合是藥食兼用、營養豐富的綠色食品，但還存在很多問題需深入系統研究，以保障其食用、藥用安全性。因此，應篩選、開發百合屬各原種和雜交種，細致地分離和探究百合中的各類營養成分、活性物質，并重視百合下游產品的開發，使其在食品和醫藥等行業發揮應有的作用。