三種錦雞兒屬植物水力結構特征及其干旱適應策略

龔 容,徐 霞,*,田曉宇,江紅蕾,李 霞,關夢茜

1 北京師范大學地表過程與資源生態國家重點實驗室,北京 100875 2 北京師范大學地理科學學部資源學院,北京 100875

水分和溫度是干旱半干旱區植物生長的最大環境限制因子。水分決定了植物的生長速度與分布,溫度決定了植物生長季的長度。小葉錦雞兒、中間錦雞兒、檸條錦雞兒是內蒙古沙漠地區分布最廣泛的幾個灌木物種,3個物種具有很強的近緣關系,但是很難在同一個地區找到兩種錦雞兒屬植物,這是對水分和溫度的長期適應性結果[1]。植物的形態結構和干旱適應策略會隨著環境的變化而發生相應的改變[2]。在形態結構方面,灌木的多支形態特征可以避免葉密度太大,有利于光的穿透。一級分枝的直徑越大,能夠從主干上分出更多的水流用于各項生理活動的進行。植物通過光合作用積累的干物質多少直接表現在株高、莖粗和葉面積等形態特征上。在水分脅迫下,隨著脅迫程度的增加,葉面積減少,葉片數量增加緩慢,枝條節間變短。生長在干旱脅迫生境中的灌木物種為了保證自身的碳水收支平衡而具有較慢的生長速率,而濕生環境中的植物由于不受水分的限制而具有較大的導管直徑來運輸水分,以保證自身的快速生長。

植物導水率是指單位壓力梯度下植物的水分傳導通量[3],其大小對植物光合作用、氣孔導度等生理功能具有重要的影響。影響植物導水率的因素主要有兩方面：一是內在因素包括形態結構和水力結構,二是外在因素包括土壤和大氣因素。木質部導管結構能夠調節干旱或冰凍引起的栓塞阻力與導水率之間的權衡(trade-off)關系,而這種權衡關系是紋孔膜特征(包括紋孔大小、紋孔膜厚度、導管之間紋孔的數量)[4- 5]和木質部導管特征(包括導管直徑、導管長度)[6]共同決定的。已有研究結果表明導管直徑的大小決定了水分運輸系統的安全性和有效性,木質部導管的安全性越高抗脅迫能力越強[7]。導管直徑越大水分運輸效率越高,導水率越大,但更容易形成栓塞[8- 9]。葉片的水力性狀(如葉片大小、葉片厚度、葉脈密度等)對植物的功能性狀有很大的影響。水分在植物葉片木質部中的運輸阻力占到整個植物的30%—60%[10]。水分在葉片系統的分布主要由主脈支配,而次脈則決定了葉片導水能力。通常次脈密度越高其水分供應能力或導水率也就越大[11]。植物的導管結構和葉脈結構共同決定著植物的抗旱能力和各項生理功能。

小葉錦雞兒是內蒙古高原錦雞兒屬植物分布面積最大數量最多的物種之一,中間錦雞兒是荒漠草原帶、干草原帶地區的建群植物種,檸條錦雞兒是荒漠草原地帶固定和半固定沙地的優勢種。先前的研究主要集中在從生理功能方面來闡述這3種錦雞兒植物的干旱適應途徑,而對其水力結構的研究較少。因此本文以干旱半干旱區分布較為廣泛的3種典型錦雞兒植物為研究對象,探究錦雞兒植物在不同的干旱環境中其水力結構的差異以及其在結構上表現出的適應性策略。從形態結構特征的角度來闡明這3種錦雞兒植物發生自然分布隔離現象的原因。

1 材料與方法

1.1 研究位點概況

3個研究位點位于北方干旱半干旱區,屬溫帶大陸性季風干旱氣候,具有明顯的干(每年10月到次年5月)、濕(6月到九月)季,大多數植物的生長季在每年的5月到9月。小葉錦雞兒(Caraganamicrophylla)灌叢位于內蒙古通遼市奈曼旗科爾沁沙地的東南端(42°59′02.2″ N,120°25′54.4″ E,海拔380 m),年均降水量(355.8±97.6) mm,年均氣溫(7.4±0.6) ℃,為半干旱草原地帶。研究區地勢平坦,為砂質土壤,95%以上為粒徑≥0.05 mm的砂粒,保水性較差,零星分布有半灌木羊柴(Hedysarumleave)、油蒿(Artermisiaordosica)、黃柳(Salixgordejevii)。中間錦雞兒(Caraganaintermedia)灌叢位于內蒙古鄂爾多斯市伊金霍洛旗(39°15′07″ N,109°46′12″ E,海拔1348 m),年均降水量為(340.3±81.5) mm,年均溫度為(6.9±0.7)℃,該區位于毛烏素沙地東北端,屬半干旱草原地帶。研究區具有一定的坡度(約為10°的東南坡),砂質土壤,選取坡中的中間錦雞兒植株進行相關研究。檸條錦雞兒(Caraganakorshinskii)灌叢位于寧夏中衛市沙坡頭(37°26′49.4″N,104°47′33.2″E,海拔1621 m),年均降水量為(176.5±53.1) mm,年均溫度為(9.2±0.6)℃,該區位于騰格里沙漠的東南端,是干旱草原荒漠地帶。樣地地勢平緩,檸條錦雞兒多長在沙丘上,為風沙土,研究區內分布有半灌木油蒿。

1.2 研究方法

(1)光響應曲線的測定

于晴天選取長勢健康成熟的錦雞兒屬植株,在植株頂端選取3個功能葉片用Li- 6400XT便攜式光合儀于9:00—11:30對待測植株葉片進行光響應曲線的測定。對Li- 6400XT便攜式光合儀的的02B-LED紅藍光源設置1800、1600、1400、1100、800、500、200、100、600、40、20、0 μmol m-2s-1的光合有效輻射梯度后測定錦雞兒植物的光合速率。最后用非直角雙曲線模型擬合光響應曲線,得到光響應曲線的最大凈光合速率(Amax)。為減小誤差取各測量結果的平均值作為最終結果。葉片尺度上的水分利用效率(WUE；g/kg)采用光合速率與蒸騰速率之比的方法來進行計算。

非直角雙曲線模型：

式中,A為光合作用速率(μmol CO2m-2s-1),I為光合有效輻射(PAR,μmol m-2s-1),a為表觀量子效率,Amax為光飽和點時的最大光合速率(μmolCO2m-2s-1),Rd為暗呼吸速率(μmol m-2s-1).

(2)導水率和水勢的測定

剪取當年生健康錦雞兒植物枝條,枝條直徑約3—5 mm,長約25 cm。用黑塑料袋沾水遮住枝條,其切口浸沒在裝有蒸餾水的桶中帶回室內。在室內選取12根枝條在自然狀態下進行干燥,12根枝條則完全浸泡在水中復水,每隔2 h分別測定干燥和復水枝條的導水率和水勢。枝條的導水率用植物導水率高壓測量儀(HPFM-Gen3,Dynamax,Houston,USA)進行測定。根據去氣蒸餾水的流速隨壓力的變化關系,反應植物內部阻力和導水率的變化關系,其曲線斜率表示導水率,即流速與壓力之間的比值。測定時壓力變化率為4—6 kPa/s,將去氣蒸餾水壓至植物莖干中,當壓力增加到大約500 kPa時停止加壓。水勢則用露點水勢儀(Psypro,Wescor Company,USA)進行測定。將莖段剪碎后平鋪于樣品室中,待樣品室內溫度穩定后測定莖段水勢。

(3)土壤含水量的測定

用鋁盒提取3個連續剖面土層土樣(0—15,15—40,40—80 cm)帶回實驗室置于烘箱中在105℃下烘干,冷卻后稱其干重,按下面公式計算土壤質量含水量。

式中,W:土壤質量含水量(%)；G1:土壤和鋁盒濕重(g)；G2：土壤和鋁盒烘干后干重(g)；G3:鋁盒重量(g)。

(4)形態指標統計

灌叢內隨機選取3株植株,將主干上著生的枝條定義為一級枝,一級枝上著生的枝條定義為二級枝。對一級枝的直徑(計算邊材面積,AW,cm2)、長度、一級枝末端所承擔的葉面積(LA,m2)、二級枝直徑、長度進行統計。去皮后進行直徑測量時,用電子游標卡尺測量莖段橫截面上相互垂直的兩個數值后取平均值。用葉面積儀(LI- 3100C Area Meter, I-COR, Nebraska, USA)測定錦雞兒植物的葉面積。胡伯爾值(Hv)反映出可供單位莖末端葉片水分供應的邊材面積。它測定的是每單位葉面積的莖組織大小,胡伯爾值越大,說明需要越粗的莖干組織來維持單位葉面積的水分供應。胡伯爾值(Hv,cm2/m2)=AW/LA。

(5)莖干木質部結構的解剖

對測定完導水率的枝條,取中間的3—4 cm莖段于固定液FAA中保存。帶回實驗室后采用石蠟切片(切片厚度10—12 μm)的方法進行莖干木質部的結構解剖研究。染好色后的切片采用光學顯微鏡(Nikon H600L)進行結構的觀測,拍照,用拍照軟件自帶的測量功能對三種錦雞兒植物的導管直徑的大小、導管數量、木質部橫截面積、葉片厚度進行統計。每個物種隨機選取5個枝條莖段和5個葉片進行顯微結構的解剖測定,取其平均值進行結果分析。

水力直徑(Dh)和D95能提供導管對總導水率的貢獻率信息[12- 13]。其中Dh=∑d5/∑d4(d為單個導管直徑)；D95是先將每個導管直徑按降序排序后計算導管直徑的四次方,對導管直徑的四次方求和到等于總導管直徑四次方之和的95%為止,最后計算這些導管的平均直徑；D100是所有導管的平均直徑。導管密度(DV)：為單位次生木質部面積的導管個數。

(6)葉脈顯微結構特征

將固定在FAA中的葉片用清水洗凈,把葉片浸泡在裝有7%的NaOH溶液試管中水浴(100℃)1 h,去除葉片上的葉肉,留下葉脈骨架。再用次氯酸鈉漂白5 min后進行酒精梯度脫水,最后用番紅染色。顯微鏡下(Nikon H600L)觀察拍照。本研究中將一級脈和二級脈的總和統計為主脈密度,三級脈以下為次脈密度。每個物種選5個葉片,計算其平均值。

(7)干燥度指數的計算

用干燥度指數來衡量3個研究位點植物受到的水分脅迫程度。干燥度指數(Aridity index,AI)的計算以可能蒸散(Potential Evapotranspiration,PE)與降水的對比關系獲得,AI=PE/P。用Thornthwaite方法計算可能蒸散量[14- 15]。

2 結果

2.1 3個研究位點環境因子之間的差異

比較3個地區的年均降水量差異,發現中衛的年均降水量((150.79±46.08)mm)顯著小于赤峰((355.8±97.6) mm)和伊金霍洛旗((340.3±81.5) mm)(P<0.05),而赤峰和伊金霍洛旗之間的年均降水量無顯著差異(P>0.05)。3個地區的年均溫度中衛((9.2±0.6)℃)高于赤峰((7.4±0.6)℃)和伊金霍洛旗((6.9±0.7)℃),且這3個地區的年平均溫度之間具有顯著差異(P<0.05)。中衛的年均干燥度((3.9±1.4) mm/mm)指數顯著大于赤峰((1.9±0.5) mm/mm)和伊金霍洛旗((2.0±1.1) mm/mm)。說明生活在中衛的檸條錦雞兒植物受到的水分脅迫最為嚴重。比較3個地區的土壤含水量,其中奈曼旗0—15,15—40,40—80 cm的土壤含水量依次為1.27%,1.61%,3.13%；伊金霍洛旗0—15,15—40,40—80 cm的土壤含水量依次為1.6%,2.36%,4.11%；中衛0—15,15—40,40—80 cm的土壤含水量依次為0.36%,0.98%,1.88%。中衛地區各土層的土壤含水量都顯著小于奈曼旗和伊金霍洛旗,3個地區都表現為40—80 cm的土壤含水量顯著大于0—15、15—40 cm的土壤含水量。

2.2 木質部導管結構大小和導管直徑分布特征

對3種錦雞兒植物木質部上所有導管數量進行統計(表1),中間錦雞兒木質部上導管密度最大(136.36±42.16),檸條錦雞兒的導管密度最少(72.26±9.96),檸條錦雞兒與中間錦雞兒和小葉錦雞兒導管密度之間的差異顯著(P<0.05)。檸條錦雞兒平均導管直徑、D95最大,中間錦雞兒最小,且這兩者之間具有顯著差異(P<0.05)；小葉錦雞兒的水力導管直徑(Dh)最大,小葉錦雞兒與檸條錦雞兒和中間錦雞兒的平均導管直徑(D100)、水力直徑(Dh)、D95之間都沒有顯著差異。

導管直徑分布特征如圖1所示,檸條錦雞兒的平均導管直徑最大,導管直徑不大于80 μm,小葉錦雞兒的水力直徑(Dh)最大,小葉錦雞兒和檸條錦雞兒90%的導管都小于50 μm。中間錦雞兒的最大導管直徑不超過70 μm,98%以上的導管直徑都小于50 μm。3種錦雞兒植物超過90%的導管被分為小導管。

表1 三種錦雞兒屬植物木質部導管特征

不同字母表示具有顯著差異

圖1 3種錦雞兒植物木質部導管直徑分布特征Fig.1 The xylem conduit distribution features of three Caragana species

2.3 葉脈密度結構特征

對3種錦雞兒植物葉脈顯微結構進行觀察和統計。葉片次脈密度占總脈密度的比例超過80%(圖2)。小葉錦雞兒的主脈密度為19.06 cm/cm2,中間錦雞兒的主脈密度為24.03 cm/cm2,檸條錦雞兒的主脈密度為23.66 cm/cm2, 中間錦雞兒與檸條錦雞兒主脈密度之間具有顯著差異(P<0.05)。中間錦雞兒的次脈密度顯著大于小葉錦雞兒,與檸條錦雞兒之間的差異不顯著。中間錦雞兒的總葉脈密度則顯著大于小葉錦雞兒和檸條錦雞兒(P<0.05)。3種錦雞兒植物的葉脈呈網狀結構(圖3所示)。(不同字母表示具有顯著差異)

圖2 3種錦雞兒植物葉脈數量特征Fig.2 The leaf vein density features of three Caragana species

圖3 3種錦雞兒植物葉脈顯微結構Fig.3 The leaf microstructure of three Caragana species

2.4 葉片厚度與比葉重

比較三種植物的葉片厚度和比葉重(圖4)。發現檸條錦雞兒的葉片最厚((284.39±25.71) μm),中間錦雞兒的葉片最薄((181.1±28.85) μm),三種錦雞兒植物的葉片厚度具有顯著差異(P<0.05)。檸條錦雞兒的比葉重(LMA)最大((176.08±30.91) g/m2),小葉錦雞兒的比葉重(LMA)最小((86.08±13.67) g/m2)。

圖4 3種錦雞兒植物葉片厚度和比葉重的比較Fig.4 The contrast of leaf thickness and leaf mass area of three Caragana species

2.5 形態特征結果

灌木具有多支的形態特征,這也是灌木在長期的環境演變過程中所形成的適應性特點。在受到水分脅迫時,更多的分支可以降低導管栓塞脆弱帶來的風險,增加水流路徑,為葉片的各項生理活動提供水分。3種錦雞兒植物的一級枝直徑(P<0.05)、二級枝直徑(P<0.05)及胡伯爾值(P<0.01)都具有顯著的差異。一級枝上分布的二級枝的數量之間沒有顯著的差異(P>0.05)。胡伯爾值的排序為小葉錦雞兒>檸條錦雞兒>中間錦雞兒,且三者之間都存在顯著的差異(P<0.05)。造成物種間形態學指標差異的原因有：①與環境對形態結構的長期影響有關；②與物種各自的生態學特征相關；③與物種本身的輸水結構特征相關。

表2 三種錦雞兒植物形態指標特征分析

2.6 光響應曲線與導水率擬合

采用非直角雙曲線模型擬合得到3種錦雞兒植物的最大光合速率(圖5所示),中間錦雞兒的最大光合速率為8.55 μmol CO2m-2s-1,小葉錦雞兒為5.09 μmol CO2m-2s-1,檸條錦雞兒為7.91 μmol CO2m-2s-1；小葉錦雞兒的水分利用效率((4.28±0.33) g/kg)顯著小于中間錦雞兒((6.12±0.36) g/kg)和檸條錦雞兒((6.37±0.36) g/kg)。指數曲線擬合得到3種錦雞兒植物的導水率隨水勢的變化曲線,導水率下降50%時的水勢即為P50值,結果如圖6所示：小葉錦雞兒的P50值最大,檸條錦雞兒的P50最小。

3 討論

圖5 3種錦雞兒植物光響應曲線的擬合Fig.5 The light response curve fitting of three Caragana species

圖6 3種錦雞兒植物的P50值的比較 Fig.6 The P50 contrast of three Caragana species

3.1 植物功能結構對環境因子的響應

對于大多數生長在干旱半干旱地區的植物來說,水分決定了物種的生存與分布。水分脅迫導致莖干木質部產生栓塞,直接后果是植物導水率的顯著下降[16]。3個研究位點中,中衛的年均降水量及土壤含水量都顯著小于奈曼旗和伊金霍洛旗。年均干燥度指數最大,水分脅迫最為嚴重。從圖6中結果表明,中衛檸條錦雞兒的P50小于奈曼旗的小葉錦雞兒和伊金霍洛旗的中間錦雞兒。植物為了適應環境在其結構上會表現出一定的適應性特征。3個研究位點的錦雞兒植物,其生存環境的溫度具有顯著差異,葉片厚度也隨著年均氣溫的增加葉片逐漸加厚。在較為干旱的騰格里沙漠東南緣,造成植物水分脅迫的主要是地上部分的大氣干旱,因此檸條錦雞兒形成了小而厚的葉片,減小了蒸騰面積,降低了蒸騰速率。

3.2 導管結構特征分析

3種錦雞兒植物在其導管直徑上都表現為趨于90%的導管為小導管。這是長期的水分限制導致的植物莖干形態解剖結構發生的適應性變化,即植物木質部導管直徑會變小[17],一方面小導管直徑能使植物在受到水分脅迫時承受更低的負壓而不發生栓塞,保證了植物水分運輸系統的安全性。另一方面,在干旱半干旱地區,植物沒有更多的物質成本來用于導管的修復,也會促使其形成小導管的適應性特征。

木質部比導率(Ks)與導管平均直徑的4次方成正比,相關研究結果也表明植物木質部導管直徑與最大導水率之間存在較為密切的關系[18]。檸條錦雞兒的D100和D95都最大,中間錦雞兒最小,因此比導率順序為檸條錦雞兒>小葉錦雞兒>中間錦雞兒。小葉錦雞兒的水力導管直徑(Dh)最大,其最大導水率也最大。而導管密度與導水率之間的存在一定的負相關關系。這也就解釋了為什么檸條錦雞兒的平均導管直徑最大,而最大導水率最小的原因。因為雖然檸條錦雞兒的平均導管直徑最大,但檸條錦雞兒的導管密度最小,同時90%的導管被分為小導管,對導水率的貢獻較小。

3.3 葉片結構特征分析

已有的研究結果表明植物葉片結構的改變是為了給水分運輸系統及葉肉細胞中提供更多的水分來保證自身的碳水收支平衡[19]。葉脈密度的大小決定了水分在葉肉間隙中運輸距離的長短,低葉脈密度增加了水分運輸到蒸騰部位的距離,延長了水分運輸的時間而降低了光合速率。而高葉脈密度縮短了水分運輸時間而具有較高的光合速率[17]。本文的研究結果顯示中間錦雞兒的葉脈密度最大,顯著高于小葉錦雞兒和檸條錦雞兒,因此中間錦雞兒的凈光合速率也最大。同時葉脈密度高的物種其生態優勢度也越高。LMA的大小受葉片厚度和密度的影響,反映出植物葉片的光捕獲能力和自我保護能力[20], LMA越高表明單位葉面積積累的干物質越多,植物具有更多的物質成本用于葉脈的構建。本研究中檸條錦雞兒的比葉重最大但P50最小,這就表明植物具有更強的抗栓塞能力就需要更多的碳投入。金鷹等[21]的研究結果也表明樹木水力特性的變化受葉片結構特性的影響,樹木對水力系統的安全性需要在其結構上增加碳的投資。3種錦雞兒植物葉脈都呈網狀結構(圖3),網狀的葉脈結構更有利于水分在葉片系統中的分布,這也是錦雞兒植物對干旱環境在結構上表現出的一種適應性特征。

3.4 植物的抗旱性

當植物受到水分脅迫時,木質部導管栓塞的直接后果是導致導水率的快速下降[22]。導水率下降50%時所對應的水勢(P50,MPa)是衡量植物水分運輸系統脆弱性的一個重要指標。P50越小(絕對值越大)表明植物的抗栓塞能力越強,在干旱環境中的水分供應能力越強[23]。本研究中,小葉錦雞兒的P50值最高,因此其抗栓塞能力最弱,在干旱環境中抗旱性最差；檸條錦雞兒的P50值最低,在干旱環境中能忍受更低的水勢,抗旱性最好。這與水分利用效率表征的植物抗旱能力相一致,本研究中檸條錦雞兒的水分利用效率最大,小葉錦雞兒的水分利用效率顯著小于檸條錦雞兒。也有研究結果指出抗栓塞能力與抗旱性之間并沒有直接的相關性,抗栓塞能力較低的植物也可以通過其他方式來減少水分的流失而表現出較強的抗旱能力[24]。比如周洪華等[25]的研究發現在干旱脅迫較為嚴重時,植物的自身調節能力會優先將水流供給優勢枝條來保證植株整體的生存。

4 結論

植物個體在長期進化的過程中通過環境因子的馴化、遺傳因素的影響而形成不同的形態結構和適應性策略。3種錦雞兒屬植物在旱生環境中都能形成較小的導管直徑來適應環境。小而厚的葉片可以減小蒸騰面積,降低水分的喪失。但是相比較而言3種植物在導水結構上又表現出一定的差異,檸條錦雞兒的抗栓塞能力最強,高的抗栓塞能力意味著更高的碳投入。中間錦雞兒通過增加次脈密度和降低導管直徑來適應干旱環境,小葉錦雞兒最容易產生栓塞,但正是由于導管的栓塞降低了水分運輸效率,使其在旱生環境中能夠通過減少水分的供應來降低水分的喪失。灌木的多枝特征有一定的偶然性,但宏觀上看就不是偶然性作為主導了,生長環境的修飾必然會體現在其外在形態特征上。在受到水分限制的環境中,一級枝的主干必須分出更多的二級枝來分散水流,以增加在導管受到栓塞時的水流路徑,為葉片的各項生理活動提供水分。正是由于長期的干旱馴化使植物形成了自身特有的水力系統結構及生理特征,使其只能在特定的環境中才能生存。因此3種錦雞兒植物很少在同一環境中出現,這是它們出現生態分離的原因之一。