廈門灣大型底棲動物分類學多樣性指數及分類充分性

朱曉芬,陳 彬,俞煒煒,林俊輝,黃雅琴,廖建基

國家海洋局第三海洋研究所,廈門 361000

《生物多樣性公約》將生物多樣性定義為“所有來源的生物體的變異性,包括陸域、海洋和其他生態系統和生態復合體,包括種內多樣性、種間多樣性和生態系統多樣性[1]”。生物多樣性的定義十分廣泛,不僅包括物種的多樣性,還涵蓋分類的、遺傳的、歷史的和系統發育的多樣性[2]。目前,生物多樣性計算和評價通常采用物種數、Margalef豐富度指數、Shannon-Wiener多樣性指數、Pielou均勻度指數等傳統的多樣性指數[3- 5]。然而,它們只是綜合了一個群落內物種相對數量的信息量,將群落中每個物種視為等同,而未考慮物種間的差異及其親緣關系[6]。同時,傳統的多樣性指數容易受到不同的樣方大小、采樣方法、生境類型或復雜程度的影響[7- 8]。基于此,1995年,Warwick 和Clarke[9]提出分類學多樣性指數的測量方法,不僅考慮了豐度分布,還將物種間的分類學親緣關系考慮在內。分類學多樣性指數用來度量和解釋群落中種類間形態關系的差異,它根據種類間分類關系的路徑長度量化群落的分類多樣性和差異性[10- 11],主要有分類多樣性指數Δ、分類差異指數Δ*、平均分類差異指數Δ+和分類差異變異指數Λ+。

目前,盡管國際上分類學多樣性指數在海洋大型底棲動物[12- 13]、自由生活線蟲[14]及魚類[15- 16]等生物群落得到一定應用,但是我國關于分類學多樣性的研究主要集中于魚類,而關于大型底棲動物的分類學多樣性的研究非常有限,如曲方圓等[17]分析了黃海大型底棲生物的分類多樣性;劉曉收等[18]研究了渤海大型底棲動物分類學多樣性及其與環境因子的關系;胡成業等[13]對比了浙江6 個列島潮間帶大型底棲動物的分類學多樣性。分類學多樣性指數為現有的生物多樣性方法補充一些有價值的信息[19],然而當前已有的這些研究多數僅計算了分類學多樣性指數中的平均分類差異指數Δ+和分類差異變異指數Λ+兩個指數,并且默認了該指數的適用性,并沒有分析其與傳統多樣性指數的關系和差異,并缺乏對其適用性的深入探討。

本文以廈門灣為研究區域,收集2014—2015年大型底棲動物的調查數據,計算廈門灣大型底棲動物的分類學多樣性指數,分析了分類學多樣性指數與傳統生物多樣性指數的相關性和依從性,探討大型底棲動物的分類充分性,期望能為海灣生態環境的監測和評價提供新的思路和方法。

1 研究方法

1.1 研究區域與數據來源

研究區域廈門灣位于福建省南部、臺灣海峽西南,為半封閉型海灣,包括九龍江口、西海域、東部海域、南部海域、同安灣、大嶝海域等。本研究收集了2014年5月和2015年5月航次的調查數據,共有32 個調查站位(圖1),其中位于同安灣和大嶝海域的S17、S19—S21、S23、S25—S32等13個站位數據來源于2014年5月航次;位于同安灣的S18、以及西海域、九龍江口和南部海域的19 個站位數據來源于2015年5月航次。由于研究區域主體位于廈門珍稀瀕危物種國家級自然保護區,2014—2015年在西海域、九龍江口和南部海域等區域均未實施大型海洋工程,而且底棲生物群落結構又是相對穩定的,故在隨后的研究中將上述鄰近兩年相同月份的所有底棲生物調查數據一并進行統計分析。大型底棲動物的調查采用0.05 m2的抓斗式采泥器,每站連續采樣5 次(合計采樣面積為0.25 m2),所采泥樣放入底棲生物漩渦分選器或套篩中沖洗,并用網目為0.5 mm的過篩器分選生物標本。生物樣品置樣品瓶中用5%福爾馬林溶液固定保存后帶回實驗室。所有樣品均鑒定到種。

圖1 研究區域及大型底棲動物調查站位Fig.1 Study area location and station distribution

1.2 數據處理與分析

大型底棲動物物種名錄通過WoRMS網站(http://marinespecies.org)查詢和校對而構建。分類學多樣性指數選取分類多樣性指數(Taxonomic diversity, Δ)、分類差異指數(Taxonomic distinctness, Δ*)、平均分類差異指數(Average taxonomic distinctness, Δ+)和分類差異變異指數(Variation in taxonomic distinctness, Λ+)[20],各指數的含義和公式見表1。同時,選取物種數S、Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、Simpson多樣性指數(D)、Margalef豐富度指數(d)、Pielou均勻度指數(J)等傳統多樣性指數。采用多元統計軟件PRIMER 6.0計算物種水平的所有多樣性指數,其中分類學多樣性指數利用軟件包中的TAXDTEST計算,各分類等級多樣性權重值見表2。然后,利用SPSS 17.0軟件中的Pearson Correlation Analysis計算傳統多樣性指數與分類學多樣性指數的相關系數,定量分析兩者之間的相關性。

表1 分類學多樣性指數的含義及計算公式

Xi為第i個種類數量;ωij為第i個和j個種類在分類樹中的路徑長度;S為群落中出現的種類數

表2 各分類等級多樣性權重值

為探討大型底棲動物的分類充分性,在物種水平的基礎上,分別將分類提高至屬級和科級水平,統計不同分類水平的大型底棲動物豐度,利用PRIMER 6.0軟件,采用與物種水平相同的方法計算屬級、科級的所有多樣性指數。首先,利用SPSS 17.0軟件計算種級、屬級和科級三個不同分類水平的同一多樣性指數間的Pearson相關系數,并通過一元線性回歸檢驗各指數間的關系,以分析不同分類水平的同一多樣性指數之間的關系。然后,利用PRIMER 6.0軟件,創建不同分類水平的“站位-底棲生物豐度”矩陣,對各站位數據進行開四次方根轉換,分別計算各分類水平站位間的Bray-Curtis相似性系數,然后采用基于秩大小的非度量多維度標度(nMDS)方法分別繪制種級、屬級、科級水平各站位的二維排序圖,以對比分析不同分類水平所反映的底棲生物群落結構的一致性;應用2-STAGE(Second-Stage)方法計算不同分類水平矩陣之間的相似度,繪制聚類樹,以分析不同分類水平群落之間的相似性。

2 結果

2.1 廈門灣分類多樣性

廈門灣共采集到大型底棲動物247 種,隸屬于11 門15 綱41 目110 科196 屬,其中環節動物129 種,占總數的52.23%;節肢動物56 種,占總數的22.67%;軟體動物34 種,占總數的13.77%;棘皮動物10 種,占總數的4.05%;刺胞動物和紐形動物各5 種,各占總數的2.02%;其他動物8 種,占總數的3.24%。

廈門灣大型底棲動物分類多樣性指數(Δ)介于6.04—83.71之間,個別站位出現低值,站位差異較大,平均值為68.26;低值主要分布在大嶝海域的S27站(6.04)、S30站(28.95)及九龍江口的S5站(32.68),其余各站均高于50;高值主要分布在同安灣口的S21站(83.71)、東部海域的S24站(83.43)和西海域的S16站(81.54)。分類差異性指數(Δ*)介于74.27—99.54之間,各站的差異相對較小,平均值為84.23;低值主要分布在東部海域的S25站(75.26)、大嶝海域的S30站(75.39)和東部海域的S23站(76.11);高值主要分布在大嶝海域的S27站(99.54)、九龍江口的S5站(98.10)和同安灣的S17站(93.64)。

根據物種名錄,計算得到廈門灣大型底棲動物平均分類差異指數(Δ+)和分類差異變異指數(Λ+)的理論平均值及95%置信漏斗曲線(圖2),廈門灣平均分類差異指數(Δ+)介于76.01—89.12之間,理論平均值為86.82,S8、S10、S18、S27站位顯著低于95%置信區間的下邊界,低于95%置信區間通常意味著環境受到了擾動;分類差異變異指數Λ+介于276.42—498.46之間,理論平均值為345.0,S1、S18、S23、S25等多個站位高于95%置信區間上邊界,這些站位分類差異變異指數略高,物種間的親緣關系均勻程度較差。

圖2 平均分類差異指數Δ+和分類差異變異指數Λ+的95%置信區間漏斗圖Fig.2 95% probability funnels of average taxonomic distinctness and variation in taxonomic distinctnessS1—S32為32個調查站位

2.2 分類學多樣性指數與傳統多樣性指數的相關性

通過計算大型底棲動物的傳統多樣性指數與分類學多樣性指數的相關系數可知(表3),分類學多樣性指數中的分類多樣性指數Δ與Margalef豐富度指數、均勻度、Shannon-Wiener指數、Simpson指數之間均呈顯著的正相關,相關系數分別為0.47(P<0.01)、0.96(P<0.01)、0.89(P<0.01)和0.97(P<0.01);分類差異指數Δ*與物種數、Margalef豐富度指數、均勻度、Shannon-Wiener指數、Simpson指數之間呈顯著負相關,相關系數分別為-0.50(P<0.01)、-0.54(P<0.01)、-0.44(P<0.05)、-0.52(P<0.01)和-0.50(P<0.01),同時各指數間呈顯著線性相關,擬合度較高。平均分類差異指數(Δ+)和分類差異變異指數(Λ+)與其他多樣性指數間無顯著相關性。

2.3 不同分類水平的同一生物多樣性指數間的相關性

根據不同分類水平傳統的多樣性指數的相關系數計算結果(表4),不同分類水平的同一多樣性指數之間(如物種數與屬數、科數)表現出非常強的相關性,相關系數均大于0.95(P<0.01)(表4),并且呈線性相關,擬合度高(R2﹥0.9)(圖3);與此同時,同一多樣性指數的種級與屬級的相關系數(0.99≤R2≤1.00,P<0.01)要明顯高于種級與科級(0.96≤R2≤1.00,P<0.01)。類似地,不同分類水平的同一分類學多樣性指數之間(如Δ(種)和Δ(屬))也表現出非常強的相關性,相關系數大于0.70(P<0.01)(表4),且呈線性相關,擬合度高(多數R2﹥0.8)(圖4);同一分類學多樣性指數的種級與屬級相關系數也明顯高于種級與科級,如分類差異變異指數Λ+(種)與Λ+(屬)的相關系數為0.90(P<0.01),而Λ+(種)與Λ+(科)的相關系數為0.70(P<0.01)。

表3 生物多樣性指數間的Pearson′s相關系數(種級)

**：P<0.01水平上顯著相關;*：P<0.5水平上顯著相關;S：物種數,Number of species;d：Margalef豐富度指數,Margalef richness index;J：Pielou均勻度指數,Pielou′s evenness index;H′：Shannon-Wiener多樣性指數,Shannon-Wiener diversity index;D：Simpson多樣性指數,Simpson diversity index

表4 各級分類水平間同一多樣性指數的Pearson′s相關系數

**：P<0.01水平上顯著相關;*：P<0.5水平上顯著相關

圖3 同一傳統生物多樣性指數在不同分類等級間的關系Fig.3 Relationship between the same traditional indicators of biodiversity at different taxonomic levelsH′：Shannon-Wiener多樣性指數,Shannon-Wiener diversity index;d：Margalef豐富度指數,Margalef richness index;J：Pielou均勻度指數,Pielou′s evenness index;D：Simpson多樣性指數,Simpson diversity index

2.4 種、屬、科分類水平群落結構

根據32個站位不同分類水平的nMDS二維排序圖(圖5)可知,將鑒定水平從物種提高至屬級時,除個別站位(如S4、S27),各站位之間的相對距離和位置變化非常小;將鑒定水平提高至科級時,各站位之間的相對距離和位置無明顯的變化,但較物種至屬級變化更為明顯,如站位S5、S18、S24和S28。此外,擬合系數(stress)分別為0.23和0.24,介于0.10—0.25之間[21],擬合系數較低,表明數據結果可靠。nMDS結果表明,種級、屬級和科級的群落結構一致性強,同時種級與屬級的一致性較種級與科級更強。

根據2-STAGE(Second-Stage)方法得到不同分類水平底棲動物的聚類樹狀圖(圖6)可知,3種不同分類水平處理下底棲動物群落之間的相似性都較高(﹥80%),其中種與屬的相似系數達92.35%,種與科的相似系數為80.17%。通過比較也可以看出,種與屬的相似性較高,與種級相比,屬級水平丟失的信息小于8%,而科級約20%,這與nMDS排序圖結論相吻合。

圖4 同一分類學多樣性指數在不同分類等級上的關系Fig.4 Relationship between the same Taxonomic distinctness index at different taxonomic levelsΔ：分類多樣性指數,Taxonomic diversity;Δ*：分類差異指數,Taxonomic distinctness;Δ+：平均分類差異指數,Average taxonomic distinctness;Λ+：分類差異變異指數,Variation in taxonomic distinctness

圖5 不同分類水平的nMDS二維排序圖Fig.5 Non-metric multidimensional scaling ordinations at different taxonomic levels

圖6 不同分類水平的聚類樹狀圖 Fig.6 Dendrogram based on macrobenthos abundance at different taxonomic levelsa種級水平;b屬級水平;c科級水平

3 討論

3.1 廈門灣大型底棲動物的分類學多樣性

廈門灣大型底棲動物分類多樣性指數(Δ)介于6.04—83.71之間,均值為68.26,站位分布不均勻,最低值位于大嶝海域的S27站,僅有6.04。分類差異性指數(Δ*)介于74.27—99.54之間,均值為84.23,站位分布相對均勻,在S5站、S17站和S27站出現較高值。對比兩指數可知,S5站和S27站出現Δ低而Δ*高的現象,這可能與樣品中物種豐度不均勻有關,例如,S27站的菲律賓蛤仔(Ruditapesphilippinarum)豐度非常高,達4550 個/m2,占總豐度的97%。

根據平均分類差異指數(Δ+)的95%置信區間漏斗圖,廈門灣大型底棲動物Δ+理論平均值為86.82,大部分站位Δ+分布在95%置信區間內,S8、S10、S18和S27等個別站位落在置信區間外,表明廈門灣局部區域環境受到了一定程度的干擾。根據分類差異變異指數(Λ+)的95%置信區間漏斗圖,廈門灣大型底棲動物Λ+的理論平均值為345.0;S1、S18、S23、S25站位的Λ+值高于95%置信區間上邊界,表明這些站位物種間的親緣關系均勻程度較差。將這兩個指數的計算結果相結合,S18站位的Δ+低于95%置信區間且Λ+高于95%置信區間,這表明該站位的環境受到了干擾。究其原因,S18位于同安灣,離岸很近,因此受到陸源污染及人類活動影響較大。

3.2 分類學多樣性指數與傳統多樣性指數

從計算公式上看,分類多樣性指數(Δ)和分類差異性指數(Δ*)是基于概率論且與優勢度相關的指數,是Simpson指數的自然延伸,在Simpson指數的基礎上,增加了不同種類在分類學差異方面的信息,既考慮了群落中種類的數量(豐度或生物量)和均勻程度,又將物種的分類地位考慮在內[22],因此與傳統的多樣性指數間存在顯著相關性。與Δ相似,Δ*是對Δ簡化后的指數,即在Δ的基礎上忽略相同物種個體的分類路徑長度[23]。這兩個指數是綜合性較強的指數,混合了分類關系、豐度及其分布均勻性信息,因此,分類親緣關系、豐度及其分布的均勻性都可能影響這兩指數的高低。本研究中,廈門灣S5站和S27站出現Δ低值,這可能很大程度上與物種豐度分布的均勻性相關,S27站的菲律賓蛤仔(Ruditapesphilippinarum)豐度特別高,達4550 個/m2,占總豐度的97%;類似地,S5站的光滑河蘭蛤(Potamocorbulalaevis)豐度出現高值,達765 個/m2,占總豐度的81%。若將S5站和S27站中的豐度出現極值的物種剔除的話,S5站的Δ值由32.68升高至72.22,S27站的Δ值由6.04升高至60.23,d、J、H′、D等傳統多樣性指數也相應大幅度提高(表5)。

表5 S5和S27站位除去豐度極高種前后各多樣性指數的對比

平均分類差異指數(Δ+)和分類差異變異指數(Λ+)在僅存在物種名錄的情況下可以計算,計算得到的是一理論平均值,只考慮種類是否出現,而且不考慮物種的豐度數量[24- 25],從而理論上與傳統的多樣性指數相關性不強,這在本文廈門灣的研究中也得到驗證。本研究中,廈門灣S5站和S27站中個別物種的豐度出現峰值,若將出現峰值的物種剔除的話,Δ+和Λ+的變化不顯著,表明其與物種的豐度數量相關性不強(表5)。在4個分類學多樣性指數中,Δ+和Λ+較Δ和Δ*運用更廣泛,這兩指數的優勢可能在于：①數據要求低,在僅有物種名錄存在的情況就可以計算,可適用于一些數據較欠缺的區域[26];②不依賴于取樣大小和取樣方法,可用于不同采樣努力、不同區域、不同生境類型的比較;③通過漏斗圖可快速識別受干擾的站位或區域,而不需要背景或參考值,解決了生態評價中確定參考值的困難。

生物多樣性是一個多要素的概念,一般認為應包括3個方面,即物種的數量(豐富性)、各種類豐度的分布情況(均勻性)和不同種類之間的分類學關系(分類差異性)[27]。不同多樣性指數從不同的角度反映多樣性的信息,單一指數往往難以全面反映生物多樣性的所有信息。與傳統多樣性指數相比,分類學多樣性指數考慮了物種在分類以及功能上存在的差異。傳統多樣性指數將群落中每個物種同等對待,一個物種的減少可能對物種數的影響并不大,但是對分類學多樣性指數的影響可能非常大,尤其是當一個門下只有一個種時,該種的消失就等于一個門的消失。例如,廈門灣S29和S31站位的大型底棲動物物種數都為23,多數多樣性指數均表現出S31站略高于S29站;與傳統多樣性指數相比,這兩站的分類學多樣性指數的差異更為顯著,變化也更為靈敏[25](表6)。這表明,在傳統多樣性指數難以區分兩個站位時,利用分類學多樣性指數就能夠區分,這也反過來證明,物種豐富度和均勻性相似的兩個站位,它們的物種間的親緣關系可能存在很大差異。因此,較傳統多樣性指數而言,分類學多樣性指數增加了分類學信息,可作為傳統多樣性指數的補充。

表6 S29和S31站位間多樣性指數的對比

3.3 大型底棲生物的分類充分性

海洋生物分類是海洋生物多樣性評價的基礎。海洋生物分類是否準確會直接影響生物多樣性評價的結果,尤其對于分類多樣性指數的計算更為重要。1985年,Ellis[28]提出了“分類充分性”(Taxonomic Sufficiency,TS),并將其定義為：在任何項目中有機體必須被鑒定到一個能滿足精確指示有機體生物學需要的水平。“分類充分性”在水生生態系統中已得到廣泛運用[29- 32],用于探討滿足需求的生物鑒定水平。

在本文廈門灣大型底棲動物研究中,一方面,種級、屬級、科級三個分類水平間的同一多樣性指數(包括分類學多樣性指數和傳統多樣性指數)表現出顯著正相關,線性擬合度較強,且同一指數種級與屬級的相關系數要明顯高于種級與科級;另一方面,nMDS表明種級、屬級和科級的群落結構一致性強,且種級與屬級的一致性較種級與科級更強;2-STAGE的相似性和聚類結果也表明屬級丟失的信息較科級少,種級與屬級的相似性更高,群落結構更為一致,這與nMDS的結果一致。根據以上的結果可看出,從屬級或科級評價廈門灣大型底棲動物的多樣性與種級的結果大體是一致的,但是與種相比,科和屬所反映的信息更少,并且科所丟失的信息(20%)要比屬(8%)顯著增多。這結果與一些已有的研究相一致,例如,吳浩東等[33]在研究大型無脊椎動物不同分類階元對水生態評價的影響中發現,與種級相比,屬級水平丟失的信息小于5%,科級為7%。

不少研究表明[34-36],將生物鑒定至屬、科甚至更高的分類水平足以滿足需求,甚至還有研究認為科、屬水平的評價結果比種水平更為準確[37]。Gray等[38]指出物種數據中有很大程度的信息冗余,將數據聚合到更高的分類水平群組一定程度上可弱化這個問題。Warwick[39]也指出自然變異主要通過物種更替影響群落結構,污染效應從更高的分類水平上也能監測到,種水平的鑒定在污染評價中經常是不必要的。

在海洋調查中,我國學者通常將海洋生物鑒定至物種水平,但這卻也一直備受爭議。海洋物種水平的鑒定存在諸多現實的問題,如鑒定成本高、工作量大、準確性受分類人員的鑒定水平的影響大[40]。將海洋生物鑒定至科、屬等更高的水平可減少調查費用[41],例如,Ferraro和Cole[42]估算出屬、科、目和門水平的鑒定相對于種水平的鑒定成本分別減少了23%、55%、80%和95%。物種水平的鑒定難度較大,而不少監測機構都存在缺乏專業的生物鑒定人才的問題,更高水平的分類難度較小、可操作性較強,同時也減小了分類錯誤的風險。此外,對于臨時突發事件,往往沒有足夠的資源和時間進行具體細致的分類調查[43- 44],較高水平的分類可以提供快捷的途徑,為管理決策者作出有根據迅速的判斷[45]。因此,在條件有限的情況下,可根據實際的需求適當放寬海洋生物的鑒定水平。

大型底棲動物分類充分性的理論研究與實際應用對環境監測調查與評價來說是很有意義的,本研究以廈門灣作為區域驗證,其結果也支持這一觀點。但是,由于生物鑒定到較高水平會導致一些生態信息的丟失[30][46],“分類充分性”的使用也存在爭議。在某些情況下,例如在科學研究中,或對于一些數據較為缺乏的區域,有必要將生物鑒定到最低的物種水平,以獲取更多的信息,進而展開深入透徹的研究和分析。因此,對于一些需要獲取較全的信息才能滿足科學研究、生態評價和管理等需求時,將生物鑒定至物種水平是有必要的。綜上,生物鑒定水平的選取應該密切結合實際的需求,既要考慮避免大量人力、物力的浪費,同時也要考慮科學性和嚴謹性。