遼東櫟幼苗根系形態特征對環境梯度的響應

鄧 磊，關晉宏，張文輝,3,*

1 西北農林科技大學林學院， 楊凌 712100 2 青海大學農林科學院， 西寧 810016 3 西北農林科技大學陜西省林業綜合實驗室， 楊凌 712100 4 青海高原林木遺傳育種重點實驗室， 西寧 810016

林木幼苗生長不僅取決于林木本身的遺傳特性，而且在很大程度上受所處環境的影響[1- 2]，這就導致幼苗形態具有很強的空間異質性，這種差異反映了幼苗對環境的適應能力[3- 5]。幼苗形態變化是植物適應環境的一種基本形式，嚴酷條件下幼苗首先通過形態變化來調整生存策略[6- 7]。不同緯度的環境因子表現出梯度性變化，這為研究林木器官形態對環境的響應提供了良好條件[8- 9]。根系形態特征是植物根系研究的基礎內容，根系形態與年齡、生境和外界干擾等因素有關[10- 13]。由于植物地下部分具有較大的表面積、較高的生理吸收功能、較強的呼吸速率和較短的壽命，在植物生長發育和森林生態系統養分循環過程中發揮著重要作用[14]。根系在發育過程中形成明顯的形態結構，可以用總長度、表面積、總體積、根尖數、分岔數、平均直徑、比根長和組織密度等指標來進行描述，這些特征指標具有高度的形態異質性[15]。

遼東櫟(Quercusliaotungensis)為殼斗科(Fagaceae)櫟屬(Quercus)植物，是秦嶺北坡和黃土高原重要的地帶性森林植被群落[16- 17]。研究遼東櫟幼苗根系形態沿環境梯度的差異可以更好地反映遼東櫟種群對環境的適應特性。例如，從秦嶺北坡到黃土高原中部，生態因子、林分因子和土壤特征的差異，對遼東櫟幼苗根系發育產生復雜的影響。有研究表明，植物可通過生物量分配來適應環境脅迫，干旱環境下植物采用減小主根直徑的生物量分配模式，同時增加側根數量來應對環境的脅迫[18]；水分脅迫也會影響遼東櫟根系生物量的分配[19]。國內外學者對遼東櫟群落的結構[20- 21]，生態功能[22]，群落更新[23]以及土壤生態過程[24]等進行了廣泛的研究，這些研究往往在單一的地理區域上開展，卻很少有不同分布區氣候、資源差異對幼苗根系的影響。特別是不同地理區域，幼苗根系形態會對環境做出怎么樣的響應？這些過程是普遍發生的，還是與幼苗年齡有關？不同年齡的幼苗在根系形態、生物量方面存在差異[25]，因此，本研究選擇遼東櫟分布的不同地理區域，開展遼東櫟幼苗根系形態特征的研究，探討遼東櫟幼苗根系形態與環境因素的關系，為闡明遼東櫟幼苗根系形態對不同地區的生態適應性提供依據，服務于區域植被管理。

1 研究地區與方法

1.1 研究區概況

陜西省地跨溫帶、暖溫帶和亞熱帶3個氣候帶，是我國遼東櫟資源(分布面積和蓄積)較大的省份之一。本研究在陜西省境內以遼東櫟為主要建群種的秦嶺北坡太白山自然保護區、黃土高原南部黃龍山和黃土高原中部延安市寶塔區公路山作為研究地點，3個地區屬于不同氣候區域，依次為秦嶺山地濕潤氣候區、渭北-延安高原丘陵溝壑半濕潤氣候區和延安-長城高原丘陵溝壑半干旱氣候區。從秦嶺北坡到黃土高原中部，形成了由溫暖濕潤到半干旱的逐步過渡，氣候由南向北呈規律性變化(圖1)。從秦嶺北坡到黃土高原中部不同地區的遼東櫟林樣地概況見表1。

圖1 研究地區多年平均各月降雨量和氣溫表變化(1971—2010年)

經過單因素方差分析，同行數據字母相同表示無顯著差異，字母不同表示有顯著差異(P<0.05)

1.2 研究方法

1.2.1 樣地設置

樣地的調查工作在2016年8—9月進行。分別在秦嶺、黃龍、延安3個地區，選擇生長較好林齡相近的遼東櫟純林布設樣地。本研究充分考慮不同群落組成、生境條件和人為破壞等因子的代表性，在樣地選擇上采用一致的方法。針對種群分布特點，經過充分的實地踏查，在3個地區陰坡設置樣地。樣地布設過程中，遵循代表該區域遼東櫟資源狀況的基本原則，并兼顧樣地與生境劃分相結合的方法進行樣點布設，樣地間直線距離在300 m以上。每個地區設置樣地3塊，共完成樣地9塊。樣地內分別沿對角線設置5個灌木樣方和5個草本樣方。樣地面積20 m×20 m，灌木樣方5 m×5 m，草本樣方1 m×1 m。其中，樣地地形、地貌、海拔和地理坐標用MagellanGPS315測定；坡向和坡度采用手持羅盤測定；土壤類型根據Food and Agriculture Organization (FAO)標準目測確定；土壤大于1 mm石礫含量依據土壤塑性的強弱確定，并采集樣品帶回實驗室用“吸管法”驗證；林齡利用生長錐(直徑4.5 mm, 長500 mm)對樣地內胸徑大于平均胸徑的10株遼東櫟喬木進行鉆芯取樣，確定喬木年齡。

1.2.2 幼苗年齡的確定

將遼東櫟整株幼苗全部挖出，做好標記。尤其在較大幼苗的挖掘中，利用小鏟、毛刷等工具順著側根延伸方向輕撥根系，直至挖掘到幼苗根系末級，盡量避免臨近其他植株根系干擾和幼苗損傷帶來的測量誤差。幼苗年齡通過枝條顏色、皮孔、芽鱗痕來確定。從枝條頂開始，向幼苗基部延伸，當年生枝條為一年生枝條；再向下根據芽鱗痕、枝條顏色依次確定出二年生、三年生、四年生和五年生枝條。按照本方法確定幼苗年齡，再用枝條基部年輪數驗證[26- 27]。

1.2.3 幼苗根系指標的測定

將采集到的1—5年生遼東櫟幼苗從幼苗基部切下，分為地上、地下兩部分。地下部分根系測定時，先將根系取出后輕輕抖去粘在根系上土壤，立即用蒸餾水沖去根表面黏附的土壤，平鋪在干凈濾紙上，以吸去多余水分。用Epson數字化掃描儀掃描不同地區的不同年齡根系，并將掃描后的圖像存入計算機，用與掃描儀配套的WinRHIZO根系圖像分析系統軟件對各處理下根形態指標進行定量分析。掃描后將各齡級幼苗地上部分和地下部分分別裝入信封內，放入85℃烘箱烘至恒重，即可得到各齡級幼苗地上、地下部分生物量。主要分析根系總長度、表面積、總體積、根尖數、分叉數、平均直徑、比根長和組織密度等指標。每個地區不少于重復測量8株年齡一致的幼苗個體，共采集幼苗189株。測定數據按同一地區進行平均。

根據根系圖像分析系統軟件計算出的根系形態指標以及所測定細根生物量，可計算出不同地區遼東櫟幼苗細根的比根長和組織密度。計算公式如下：

比根長(m/g)=根系總長度(m)/根系生物量(g)

組織密度(g/cm3)=根系生物量(g)/根系總體積(cm3)

1.2.4 土壤水分養分的測定

土壤表層養分的取樣是沿樣地內對角線各取3個0—20 cm土壤混合樣品。其中土壤水分含量測定采用烘箱(85℃)法；土壤pH值用ZD-2型電位滴定計測定；有機質用重鉻酸鉀-H2SO4容量法進行測定；全N(半微量氏法)，全P(鉬銻抗比色法)，速效P用NaHCO3浸提-鉬藍比色法；速效N用堿解擴散法[28- 29]；速效K采用火焰光度法[30- 31]。測定數據按同一地區進行樣地平均。

1.2.5 數據分析

按樣地統計群落學特征和環境因素等數據，采用Microsoft Excel進行數據的初步計算及處理(平均數、標準差等);采用Sigmaplot軟件進行氣候條件和根系指標的圖形處理;SPSS軟件進行單因素方差分析(one-way ANOVA)，并結合Duncan檢驗比較參數差異性;Canoco for Windows軟件進行RDA分析(Redundancy Discriminate Analysis)。

2 結果與分析

2.1 遼東櫟幼苗生物量沿環境梯度的變化

植物生物量的變化是植物自身與環境因素共同作用的結果，它既反映了植物對環境條件的適應及利用狀態，也反映了植物本身的生存能力和生長發育規律[18]。隨著年齡的增加，相同地區遼東櫟幼苗地上、地下單株生物量逐漸增大(圖2)。3個地區的遼東櫟幼苗地上、地下單株生物量隨年齡的增大有著顯著的差異性變化(P<0.05)，1年生幼苗地上、地下單株生物量太白地區高于黃龍和延安地區，隨著遼東櫟幼苗的發育，5年生幼苗地上、地下單株生物量黃龍地區高于延安和太白地區。遼東櫟幼苗生物量受到生境變化制約的不同，不同年齡幼苗地上生物量存在一定的差異，而且這種差異隨著年齡的增長有擴大的趨勢。太白地區遼東櫟幼苗1—5年根冠比依次為：0.79、0.77、0.79、0.71、0.66；黃龍地區遼東櫟幼苗1—5年根冠比為：0.77、0.94、0.96、0.81、0.89；延安地區遼東櫟幼苗1—5年根冠比為：0.80、0.86、0.81、0.75、0.77。

圖2 不同地區遼東櫟幼苗單株生物量

2.2 遼東櫟幼苗根系形態沿環境梯度的變化

隨著幼苗年齡的增加，相同地區的遼東櫟1—5年生幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數、分叉數、平均直徑、比根長和組織密度均呈現增大趨勢(圖3)。不同地區遼東櫟幼苗根系形態差異顯著(P<0.05)。從秦嶺北坡到黃土高原中部，隨著幼苗的發育，根系總長度、表面積、總體積、根尖數、平均直徑和組織密度最大值均出現在黃土高原南部黃龍地區。與黃龍地區相比，太白地區5年生幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數、平均直徑和組織密度分別下降了5.76%、37.33%、51.95%、10.31%、29.76%和5.39%；延安地區5年生幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數、平均直徑和組織密度分別下降了16.31%、26.64%、30.56%、19.21%、14.3%和9.31%。太白和黃龍地區，4—5年生遼東櫟幼苗根系總長度、根尖數、分岔數和組織密度明顯高于延安地區。降水相對較少的延安地區遼東櫟幼苗根系在發育前期(1—2年)通過根系伸長、表面積增大和根尖數增多來適應干旱脅迫環境，隨著幼苗的發育，受土壤水分限制，3年生以上幼苗的根系生長低于太白和黃龍兩地。太白地區遼東櫟幼苗根系通過減少體積，提高根系分岔數，促進根系生長發育；黃龍地區幼苗根系在土壤中所占體積較大，根系分岔數較小，根系主要以伸長生長來適應環境；延安地區的遼東櫟幼苗通過增加根系比根長來適應半干旱脅迫環境(圖2，圖3)。

圖3 不同地區遼東櫟幼苗根系形態

太白、黃龍和延安遼東櫟幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數、分岔數、平均直徑、比根長和組織密度隨年齡的增加均呈線性函數(y=ax+b,a>0)變化格局(圖4)。其中，幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數和分岔數與幼苗年齡顯著正相關(P<0.05)，幼苗根系平均直徑、比根長和組織密度與幼苗年齡沒有顯著關系(P>0.05)。

圖4 不同地區遼東櫟幼苗根系形態隨年齡的變化

2.3 遼東櫟幼苗根系分級伸展指標隨年齡的變化

根據幼苗根系直徑分布權重將不同地區遼東櫟幼苗根系直徑分為6個徑級。徑級范圍依次為：0—0.2 mm，0.2—0.5 mm，0.5—1 mm，1—2 mm，2—4 mm和>4 mm，通過分級比較同齡幼苗長度、表面積和根尖數所占百分比。同一地區，各徑級根系長度、表面積和根尖數所占百分比在不同年齡均有顯著差異(P<0.05)，根系長度和根尖數均隨根系分級的增加而減少，表明遼東櫟幼苗主要是通過低級根系的生長來適應環境，遼東櫟幼苗均表現出較強的根系分支能力。與黃龍地區5年生幼苗相比，0.2—0.5 mm根系長度，太白地區下降了27.31%，延安地區下降了36.04%；0.2—0.5 mm根系表面積，太白地區下降了34.93%，延安地區下降了36.94%；0.2—0.5 mm根系根尖數，太白地區下降了46.73%，延安地區下降了49.53%(圖5)。對不同地區遼東櫟幼苗根系長度、表面積和根尖數占總數量的比例進行分析，發現各徑級根系長度0—0.2 mm徑級所占比例最大，太白、黃龍和延安0—0.2 mm徑級所占總根系長度的比例分別為42.34%、32.32%和38.03%；各徑級根系表面積占總數量的比例均是2—4 mm徑級部分所占比例最大，太白、黃龍和延安2—4 mm徑級所占總表面積的比例分別為32.62%、34.26%和31.12%；各徑級根系根尖數0—0.2 mm徑級所占比例最大，太白、黃龍和延安0—0.2 mm徑級所占總根尖數的比例分別為82.78%、79.73%和82.53%。

圖5 不同地區遼東櫟幼苗根系分級伸展指標所占百分比/%

2.4 遼東櫟幼苗根系形態與環境因子的關系

對三個地區遼東櫟幼苗根系指標與環境因子進行冗余分析(RDA)，結果對變量的解釋量達到14.7%，前兩軸分別解釋14.5%和0.2%(圖6)。其中，對第1主分量貢獻較高的環境因子包括速效磷(矢量值-0.5267)、硝態氮(-0.4914)、速效鉀(-0.4777)、pH值(0.4662)、年均溫(0.4524)、降雨量(-0.4118)、礫石含量(-0.4101)和速效氮(-0.4079)；對第二主分量貢獻較高的環境因子包括銨態氮(-0.2921)、有機質(-0.2833)、全氮(-0.2829)、夏季氣溫(0.2578)、速效氮(-0.2200)、礫石含量(-0.2191)和降雨量(-0.2183)。通過RDA雙序軸第一軸可以看出，根系分岔數、總長度、比根長和根尖數與速效磷、硝態氮、速效鉀、降雨量、石礫含量和速效氮的向量方向一致，具有正相關，與夏季氣溫、年均溫和土壤pH值向量方向相反，具有負相關。

圖6 遼東櫟幼苗根系指標與環境因子冗余分析雙序圖

3 討論

3.1 遼東櫟幼苗根系形態沿環境變化的特點

植物的分布和生長受環境影響，嚴酷生境對植物器官發育有很強的抑制作用[32- 34]。當環境發生改變時，植物根系通過生物量積累和形態方面的改變來適應環境變化。與其他櫟類相比，陜西地區遼東櫟適合生長的年均氣溫為5—10℃，年均降水量為500—1000 mm[35]。適宜的水熱條件，更有利于遼東櫟幼苗的物質積累和能量分配。通過年齡研究幼苗根系形態結構，可以更好闡明根系對環境因子的利用效率。本研究發現，不同地區遼東櫟幼苗均有較大的根冠比，幼苗早期地下生物量較小，為適應環境通過根系伸長生長來維持其對土壤養分水分的需求，經過一段時間的發育幼苗將更多的生物量分配給地下，增大根冠比以適應脅迫環境(圖2)。隨著遼東櫟幼苗的發育，太白、黃龍和延安地區1—5年生幼苗根系均有較快生長，遼東櫟幼苗根系總長度、表面積、總體積、根尖數和分岔數呈線性函數變化格局，可以用線性函數方程y=ax+b(a>0,P<0.05)進行描述(圖4)。在半濕潤氣候的黃龍地區遼東櫟幼苗根系前期(1—2年)生長低于太白、延安兩地，隨著幼苗發育，黃龍地區3年生以上的幼苗根系生物量和形態特征高于太白和延安地區，干旱脅迫下幼苗通過根系的伸長生長來適應脅迫環境，這與干旱脅迫下荒漠植物根系研究結果一致[36]。比根長反映根系生理活性的強弱，與土壤資源有效性密切相關。有研究表明，水曲柳和落葉松細根比根長介于1.81—117.74 m/g之間[37]，櫸樹細根比根長在1.05—80.39 m/g之間[38]。本研究發現不同地區遼東櫟1—5年生幼苗根系比根長介于1.28—4.46 m/g之間，且隨著幼苗年齡增加而顯著降低。幼苗根系比根長變化的拐點都出現在2—3年生之間，表明遼東櫟幼苗是通過低級根來實現對土壤水分養分的有效利用。較高的組織密度表明根系對土壤養分水分具有較強的吸收能力(圖3)。

3.2 遼東櫟幼苗根系分級伸展指標隨年齡變化的特點

植物根系系統中，小徑級的根系末端具有水分和養分吸收功能。按照直徑將根系劃分成不同徑級，不同徑級根系對環境的敏感性存在差異[39]。本研究發現不同地區遼東櫟幼苗根系長度主要集中在0—0.2 mm徑級，占根系總長度的32%—42%。有研究表明，黃土高原地區1—3年生遼東櫟幼苗2 mm以下的根系占總長度的92%[23]；陜西栓皮櫟分布區1—4年生栓皮櫟幼苗0.5 mm以下的根系占總長度的55%—80%[40]。較細的根系有利于植物對水分和礦質元素的吸收，滿足植物生長發育需求。不同地區遼東櫟幼苗根系表面積主要集中在2—4 mm徑級，占根系總表面積的25%—31%；根尖數主要集中在0—0.2 mm徑級，占根系總根尖數的79%—83%(圖5)。這表明在分布區內，遼東櫟幼苗有足夠的表面積和根尖數來進行物質循環[41- 42]。在降水較多、土壤水分養分條件較好的太白地區，根系主要是通過提高分岔數來拓展營養空間以適應環境；半濕潤(黃龍)和半干旱(延安)的遼東櫟幼苗主要是通過根系伸長生長來適應脅迫環境。

3.3 遼東櫟幼苗根系形態與環境因子的關系分析

不同地區氣候和土壤的差異能夠解釋遼東櫟幼苗根系形態的差異。遼東櫟幼苗根系分岔數、比根長、總長度、根尖數、石礫含量和降雨量呈較高的正相關，而增加土壤中速效磷、硝態氮和速效鉀的含量能夠提高幼苗比根長、分岔數、總長度和根尖數(圖6)。說明遼東櫟幼苗根系的生長和形態構成受環境的影響。有研究表明，黃土丘陵區植物根系長度受土壤有效磷、有效氮以及土壤水分的影響[43]；在對栓皮櫟幼苗根系生長與環境因子分析中，發現土壤氮含量、pH值和含水量對幼苗根系貢獻率較高[40]；銨態氮含量是影響油松幼苗根系生長的主要土壤因子[44]；這與本研究結果一致。

從秦嶺北坡到黃土高原中部，遼東櫟幼苗根系表現出較好的形態可塑性。隨著幼苗的發育，黃龍地區3年生以上幼苗根系生物量和形態特征高于太白和延安地區，幼苗通過根系的伸長生長來適應環境。在降水相對較多的太白地區，土壤水分通過降水得到有效補充，但因年均溫度低生長年限短導致幼苗根系直徑相對較小。在半干旱氣候的延安地區，干旱脅迫導致根系分岔數少，根系表面積、總體積和平均直徑高于太白地區。低級根(0—0.2 mm)通過增加根系長度和根尖數來獲取水分和養分，高級根(2—4 mm)通過增加根系表面積來提高固定土壤能力。這是遼東櫟幼苗為適應環境采用的一種獲取資源的有效策略。土壤中一定的石礫含量可促進遼東櫟幼苗根系生長，較低的降雨量會影響幼苗根系正常發育。在未來遼東櫟林撫育經營中，通過合理撫育改善林地土壤質地，適當的控制表層土壤石礫含量，3%左右的石礫含量(>1 mm)和濕潤土壤生境更有利于幼苗根系生長，達到提高林地更新能力的目的。