植物耐低磷脅迫的根系適應性機制研究進展

許仙菊，張永春

(江蘇省農業科學院農業資源與環境研究所/農業部江蘇耕地保育科學觀測實驗站，江蘇 南京 210014)

磷是植物生長發育所必需的大量營養元素之一。它既是植物體內許多重要有機化合物的組分，同時又以多種方式參與植物體內各種代謝過程，是生物圈的重要生命元素[1]。植物所利用的磷素，主要來源于土壤。中國土壤全磷含量在0.44～0.85 g/kg[2]。土壤中磷多以無機難溶態或有機態的形式存在，導致其難以被植物直接吸收。中國約6.72×105hm2耕地土壤缺磷，占耕地面積的1/3～1/2[3]。在大多數農田中，土壤自然供給的有效磷遠遠不能滿足高產作物對磷的需求，必需通過施磷肥進行補充[4-5]。然而，由于施入土壤中的磷易被土壤吸附和固定[6-7]，導致磷肥的當季利用率只有10%～25%[8]。施用適宜量的磷肥會提高作物產量，高于土壤有效磷臨界值再施用磷肥，產量將不再提高[9]，而且持續過量地施用超過作物需求水平的磷肥，會導致土壤中有效磷快速累積[10-11]，從而增加了磷進入周圍水體的風險，導致水體富營養化，造成嚴重的環境污染。磷是一種不可再生資源，隨著人們對磷礦資源的過度開采利用，磷礦資源終將被耗竭用完。因此，研究植物對低磷的適應性機理是很有必要的，這既能解決土壤供磷和磷流失的矛盾，還能從根本上解決低磷脅迫對植物生長的影響。

植物耐低磷脅迫的機制多種多樣，不同植物種類或同一植物種類不同品種會采用不同的機制來抵抗土壤低磷脅迫。植物耐低磷脅迫的機制主要有，對土壤磷的活化能力強、適宜的根系形態構型、高效的根系磷吸收系統、高效的磷素轉運和再分配能力等。根系作為植物吸收養分的最主要器官，具有高度的形態可塑性，能夠通過修飾自身的發育和構型以更好地適應多變的外部環境。由于磷在土壤中易于固定和不易移動，優良的根系對于植物高效吸收養分尤為重要。本文將從植物適應低磷脅迫的根系形態學機制、根系生理生化機制和根際土壤磷活化機制3個方面，對植物耐低磷脅迫的根系適應性機制進行綜述，并對將來的研究進行了展望。

1 低磷脅迫下植物根系形態結構變化

1.1 低磷脅迫對植物根系形態的影響

根系形態特征與植物利用土壤養分的效率密切相關[12]。由于磷素移動性差，根系的形態對磷素的吸收尤為重要。一些研究結果表明[7,13-15]，低磷脅迫不僅增加根系的生物量，而且會引起植物根系形態發生顯著變化，包括根冠比、總根長、側根長度和數目、根系吸收面積、根質量、根分支數等的增加，根系平均直徑縮減等，從而提高根系與土壤的接觸面積，擴大根系涉獵的土壤體積，進而從土壤中獲得更多的磷。低磷促進水稻苗期不定根上的側根長度和數量的增加，從而增加了根系的養分吸收表面積，其中側根長度增加對低磷響應貢獻顯著[16]。缺磷條件下豇豆幼苗的最大根長度(MRL)、最大側根長度(LRL) 以及每株側根數(LRN)都有顯著的變化，且缺磷條件下最大根長度和側根數目與供磷條件下相比, 都達到了極顯著差異[15]。

根毛是植物吸收土壤營養成分的主要部位，其密度和長度顯著影響植物磷吸收[17]。磷匱乏不僅引起根的干質量、數量、根長、根表面積、根分枝數等的增加，根毛的數量和長度等也會發生變化[7]。磷缺乏可增加擬南芥的根毛密度和長度，低磷處理16 d后根毛長度比在高磷下增加3倍，根毛密度是高磷下的5倍[18]。低磷脅迫下，植物將更多的碳水化合物分配到根系，促進了根系的生長，引起根冠比增大[19-22]。對大豆、小麥、玉米的磷高效基因型篩選的研究結果表明，在低磷條件下，植物的根冠比會增加[21]，根冠比是磷高效基因的篩選指標之一。低磷脅迫下植物根系形態的變化還與植物種類和品種有關。陳磊等[23]研究了不同施磷量對2個小麥品種根系形態和根際特征的影響。結果表明，供磷不足時，小麥根系形態和根際特征均發生適應性變化，而高磷條件下，小麥植株根系形態的改變因品種而異。

1.2 低磷脅迫對植物根構型的影響

低磷脅迫不僅影響根系的形態，而且會改變根系在空間上的分布，即根構型。根構型是指不同根級和根齡的根在空間的分布狀態, 能夠在一定程度上反映根系功能特性。低磷條件下菜豆根構型發生了顯著變化，這種變化顯著影響菜豆的磷素利用[24]。低磷脅迫下大豆側根密度增加，主根長度減小，形成了淺根系，這種反應被認為可以促進植物對表層土壤磷的吸收[25]，因為大多數土壤中磷聚集在表層。表明，低磷脅迫下，許多植物根系形態和構型會朝著有利于植物獲得更多的磷的方向變化，主要體現在根系可以接觸更多的土壤磷。

2 低磷脅迫下植物根系分泌物的變化

低磷脅迫下，有些植物具有主動適應的機制，植物根系會分泌出多種類型分泌物，其中普遍認為質子、有機酸、土壤酸性和堿性磷酸酶以直接或間接的方式影響土壤磷的有效性[26-29]。

2.1 低磷脅迫下植物根系分泌有機酸的變化

低磷脅迫下植物根系分泌的有機酸增多。苜蓿在缺磷時，其根系分泌的檸檬酸顯著增加, 可達到正常供磷的1.82 倍，而分泌的其他有機酸量較少，僅占光合產物的0.3%[30]。白羽扇豆在缺磷時，其根系大量分泌檸檬酸，占光合產物的11%～23%[31]。在缺磷時，不同豆科植物根系分泌的有機酸種類也不相同。大豆根系分泌的有機酸為蘋果酸、檸檬酸、反丁烯二酸[27-28]，菜豆根系分泌物為檸檬酸[29]，苜蓿根系分泌物為檸檬酸、蘋果酸和琥珀酸[30]，白羽扇豆根系分泌物為檸檬酸[31-32]，木豆根系分泌物為石榴酸、蘋果酸和草酸[27,33]。在缺磷時，白羽扇豆根系會形成簇生的排根，并向根際分泌大量的有機酸[34]。一般具有排根的根系分泌有機酸的數量可以達到根尖分泌的10倍[35]。在低磷脅迫下，一些植物根系會向介質分泌質子，使土壤酸化，從而促進磷的釋放。張振海等[36]通過溶液培養法發現，低磷脅迫下，不同基因型大豆根系向外界環境主動分泌H+，分泌的有機酸主要為檸檬酸、草酸、酒石酸和蘋果酸。

2.2 低磷脅迫下植物根系分泌酸性磷酸酶的變化

在低磷脅迫下，植物還會向土壤中分泌酸性磷酸酶。酸性磷酸酶 (Apase) 是一種適應性誘導酶，當植物獲得磷饑餓誘導的信號后，酸性磷酸酶活性便顯著增強，它能使復雜的有機磷化合物水解為植物易吸收利用的磷酸鹽，可使植株體內僅有的磷得到多次重復利用。酸性磷酸酶活性高低與土壤中的磷素豐缺狀況有著密切的聯系。對低磷條件下油菜根系磷酸酶活性的研究結果表明，缺磷越嚴重，酶活性越高，體內磷元素被利用的程度也就越高[37]。龐欣等[38]在缺磷條件下對黃瓜、小麥根系分泌的酸性磷酸酶活性進行研究，發現其酸性磷酸酶活性隨根系含磷量的增加呈直線下降趨勢。低磷脅迫下植物分泌的酸性磷酸酶活性在不同植物之間差異很大。不同磷效率小麥基因型根際土壤磷酸酶含量明顯不同[39]。低磷脅迫條件下，黑壚土和潮土上不同磷效率基因型小麥根際土壤水溶性磷濃度和磷酸酶含量存在顯著差異[39]。缺磷條件下白羽扇豆根系分泌的酸性磷酸酶活性是供磷處理的20倍，而赤豆的僅為供磷處理的1.5倍[40]。邱雙等[41]通過土培發現低磷脅迫能誘導不同谷子品種酸性磷酸酶活性。低磷脅迫下根系分泌的酸性磷酸酶的活性在不同部位也不一樣，一般生理代謝最旺盛的根尖部位酸性磷酸酶的活性也最高[42-43]。

3 低磷脅迫下植物根際土壤磷的活化機制

植物在低磷脅迫下向土壤中排放分泌物，主要作用是活化土壤中的磷。有機酸對土壤磷的吸附和解吸具有重要的影響。有機酸能與Fe3+、Al3+、Ca2+等離子較強地螯合，使難溶性磷從Fe-P、Al-P和Ca-P及其他磷庫中釋放或者置換出來, 從而提高植物對磷的吸收[7]。缺磷條件下根系有機酸分泌量的增加是磷高效植物活化難溶性磷的主要機制之一[44]。低磷脅迫下，磷高效小麥品種活化吸收 Al-P、Ca-P和活性有機磷能力強于磷低效品種[45]。磷脅迫下菜豆根系分泌物對難溶性 Fe-P 和 Al-P 的活化能力比正常供磷時要高[46]。在半干旱酸性缺磷紅壤中，木豆根系能分泌番石榴酸類物質，釋放土壤Fe-P中的磷[47]。Jones等[48]的研究結果表明，檸檬酸能從含 Ca-P 量很高的土壤中釋放磷元素，主要是因為檸檬酸根的螯合作用。低磷脅迫條件下油菜、白羽扇豆和肥田蘿卜等一些作物的根系會分泌檸檬酸、蘋果酸、酒石酸等有機酸，來活化土壤難溶性磷[49-50]。在以鈣磷為主的石灰性土壤中, 在缺磷條件下，植物根系分泌的有機酸不僅可以活化土壤中的Ca2-P 和Ca8-P, 而且也可以活化有效性很低的Fe-P、Al-P 和Ca10-P[7]

4 展 望

如上所述，幾十年來，在植物耐低磷脅迫的根系適應性機制方面已取得不少進展，并充分認識到改良植物根系是提高植物耐低磷脅迫能力和磷肥利用率的關鍵。然而，目前許多研究仍停留在對這些機制的研究上，而進一步向前推進的研究特別是應用型案例不足。例如，已明確較大的根系和較優良的根構型對植物耐低磷非常重要，遺憾的是，這方面的理論研究和實踐策略仍沒有向前推進。對于如何通過改良使得植物形成這樣的根構型并沒有做過較多嘗試，而這可以通過農藝措施和遺傳改良等許多方法得以實現。又例如，對于植物在低磷脅迫下根系分泌物的報道也非常多，在分子機制研究上也取得不少突破性進展，但是這些機制研究如何應用到農業生產上，成功案例也很少。理論研究成果的成功應用案例之所以較少，一個主要原因可能是因為大田土壤是一個復雜的體系，涉及的因素比較多，這導致溫室和實驗室的土培和水培研究結果在田間條件下的應用受到限制。水培條件下，溶液中磷幾乎全是植物可以吸收利用的有效磷，不存在活化的問題，只要供應充足，就能保證植物生長。因此，建議將來的植物耐低磷機制的研究應更多地在田間土壤條件下開展，特別是一些耐低磷和磷高效的作物品種更應在田間土培條件下開展。另外，植物耐低磷機制的研究需要和遺傳育種相結合，只有這樣，才能最終實現提高植物耐低磷能力和磷肥利用率。