棘腹蛙的兩性異形及雌性繁殖特征*

洪 燕， 鄭榮泉,3， 呂卓云， 孔紳紳， 張啟鵬，毛媛媛， 劉志芳， 梅祎蕓， 王志剛

(1.浙江師范大學 野生動物保護與利用技術中心,浙江 金華 321004；2.浙江師范大學 野生動物生物技術與保護利用浙江省重點實驗室，浙江 金華 321004；3.浙江師范大學 行知學院，浙江 金華 321004)

動物兩性異形(sexual dimorphism，SD)是指不同性別的同一物種在身體大小、體色及局部形態特征，甚至在生理、行為和生活史等方面存在差異的現象[1-2]，其中體型大小方面的兩性異形(sexual size dimorphism，SSD)廣泛存在于動物界，受到極大的關注[3].目前解釋動物兩性異形產生的機制主要有3種假說：1)性選擇假說：該假說主要用于解釋雄性體型進化，認為性選擇有利于雄性個體趨向較大體型發展[4].較大體型雄性在配偶競爭中擁有更大的競爭優勢以增加交配的成功率，此種現象在少數兩棲類、爬行類中也存在[5].性選擇主要作用于個體較大雄性，但還有可能作用于小個體雄性，被稱為小個體雄性優勢假說[6-7].2)生育力選擇假說：生育力選擇壓力主要用于解釋雌性體型進化[4，8].從物種繁殖角度而言，雌性具備更強的生育力和繁殖輸出的前提在于有更大的腹腔，體形更大的雌性物種具有競爭優勢，大多數兩棲類中均存在這種現象.3)生態位分離假說：雌雄兩性對生態位需求的不同而產生不同的適應，生態位的分化使兩性為了避免種內競爭，差異性地選擇食物和棲息地等，進而影響兩性體形的進化，導致兩性異形的出現[9-10].

兩棲類是水陸兩棲動物，受多種選擇壓力的作用，兩棲類中約有80%的有尾兩棲類和95%的無尾兩棲類屬于性異形種類[11].兩棲動物取樣方便、易于實驗操作等特點，使其成為進行兩性異形研究的理想材料[12].目前，在蛙類中，已對華南湍蛙(Amolopsricketti)[3]、棘胸蛙(Quasipaaspinosa)[13]、牛蛙(Ranacatesbeiana)[14]、黑斑側褶蛙(Pelophylaxnigromaculata)[15]、虎紋蛙(Hoplobatrachusrugulosus)[16]、金線側褶蛙(Pelophylaxplancyi)[17]、澤陸蛙(Fejervaryalimnocharis)[17]、沼蛙(Hylaranaguentheri)[18]、凹耳蛙(Odorranatormota)[19]等許多物種開展了兩性異形的研究.然而，不同物種的兩性異形模式并不相同，對特定物種開展性別間形態差異的分析有助于理解該物種兩性異形的產生機制.

棘腹蛙(Quasipaaboulengeri)是中國的廣布種，國外主要分布于越南[20].目前，對于棘腹蛙的研究還僅見于發育與繁殖、棲息生境與食性、行為及遺傳學等方面[21]，由于其兼具食用和藥用價值，人們開展了對該物種的人工養殖的探索[22].筆者以棘腹蛙為研究對象，通過測定和比較棘腹蛙雌性和雄性的局部形態特征及雌性懷卵量，以揭示該物種的兩性異形模式和雌性繁殖特征，為棘腹蛙的物種鑒定、性選擇理論研究、資源保護及選育提供依據.

1 材料與方法

用于研究的棘腹蛙分別于2015年6月、2016年6月采自廣西龍勝、貴州凱里(棘腹蛙在兩地的生態環境無顯著差異).其中，廣西龍勝棘腹蛙雄性成體22只，雌性成體20只，貴州凱里棘腹蛙雄性成體20只，雌性成體18只.個體形態測量后，釋放回野外，留少量個體帶回實驗室用于后續研究.

用數顯游標卡尺測量了棘腹蛙各個體的體長(自吻端至泄殖腔處的距離，snout-vent length，SVL)、前肢長(自肘關節至第 3指末端的長度，arm length，AL)、頭寬(頭兩側之間的最大距離，head width，HW)、后肢長(自體后端正中部位至第4趾末端的長度，hindlimb length，HLL)及足長(自內蹠突的近端至第4趾末端的長度，foot length，FL)等5個外部形態指標(±0.01 mm).雌體懷卵數量測定(產卵期為6月)：取成年雌性棘腹蛙卵巢，稱得質量M，稱部分卵巢質量M1，計數部分卵數量N1，卵巢總數量N，通過N=M×N1/M1計算獲得雌體的總懷卵數量，為減少實驗誤差，該實驗過程重復3次，取平均值作為最后雌體的懷卵量.用Mettler電子天平稱體重(±0.01 g)，每次測量前調零，以減少誤差.

用SPSS 20.0統計軟件分析測量所獲得的數據.使用Kolmogorov-Smironov檢驗數據正態性，若數據不服從正態分布，則將數據進行自然對數轉換.t檢驗比較了體長的兩性差異，線性回歸分析了棘腹蛙頭寬、前肢長、后肢長和足長與體長的關系及懷卵量與雌體大小關系.對與體長顯著相關的形態特征，以體長為協變量，協方差分析比較兩性差異；對與體長不相關的變量，則通過t檢驗分析兩性差異.描述性統計值用平均值±標準差表示，顯著性水平α=0.05.

2 結 果

棘腹蛙雌雄成體的各項形態特征參數見表1.由表1可見，雄性棘腹蛙體長、頭寬、前肢長、后肢長、足長均值都較雌性棘腹蛙的大，對體長進行t檢驗分析表明，棘腹蛙存在顯著的兩性差異.線性回歸分析結果顯示，棘腹蛙除頭寬不與體長呈顯著相關關系外，其他局部形態特征均與體長呈顯著相關關系.因而，本研究對棘腹蛙前肢長、后肢長、足長這3組數據以體長為協變量，進行協方差分析，而對頭寬進行t檢驗.

對棘腹蛙頭寬t檢驗發現兩性間存在顯著差異(見表1).協方差分析表明,前肢長、足長在兩性間呈顯著差異，后肢長在兩性間差異極顯著.一元線性回歸分析表明:棘腹蛙除頭寬雌雄兩性與體長無明顯的線性關系外，前肢長、后肢長、足長都與體長有明顯的線性關系(見圖1).從線性回歸方程斜率來看，雌雄兩性除后肢長的增長速率大于體長外，其余局部特征增長速率均小于體長的增長速率.雄性的平均體長為(81.80±9.89) mm(n=42)，雌性平均體長為(75.65±8.69) mm(n=38)，雄性體長明顯大于雌性體長，雄性體長對雌性體長的比值為1.08，根據Gibbons和Lovich 公式計算得出棘腹蛙的兩性異形程度為0.075.棘腹蛙懷卵數量與體長呈現正相關關系(見圖2)，說明棘腹蛙雌性個體體形越大，產卵數量越多.

圖1 棘腹蛙前肢長、后肢長和足長與體長的線性關系

部位描述統計值/mm雄性(n=42)雌性(n=38)差異顯著性t值協方差檢驗體長81.80±9.8975.65±8.69 t=2.943P<0.01-頭寬33.08±5.9329.85±6.27t=2.363P<0.05-前肢長42.43±8.0238.50±6.75-F1,80=5.544 P =0.021后肢長133.20±18.94121.29±20.35-F1,80=7.352 P=0.008足長58.11±10.5253.18±10.86-F1,80=4.255 P =0.042

注：t值和F值后的符號代表顯著性水平，*P<0.05,**P<0.01.

圖2 雌性棘腹蛙懷卵量與體長的線性關系

3 討 論

研究發現，兩棲動物兩性的形態差異包括雌雄同型和雌雄異型[23]，成年雄性體型與成年雌性體型大小相當即為雌雄同型，雌雄異型包括2種模式，即成年雌性體型大于雄性，或成年雄性體型大于雌性[24].雌性體型較雄性體型大的現象在兩棲類中較為常見，較大的雌性有利于提高繁殖輸出，雄性體型比雌性體型大則與雄性物種爭奪配偶，提高繁殖成功率有關[12].約有90%的兩棲類物種是雌性體型大于雄性體型[3]，這是較為常見的模式，因在繁殖策略中，較大的雌性個體通過增加其卵群大小增加了其適合度[25].研究結果表明，棘腹蛙雄性個體的體長、頭寬、前肢長、足長和后肢長等各形態指標的平均值均大于雌性，且雄雌兩性平均體長之比達到1.08，表明棘腹蛙雄性個體是較大的個體，其兩性異形模式為第2種類型.棘腹蛙的雌雄兩性異形程度為0.075，與同科的澤陸蛙的0.080相當[17]，雄雌平均體長之比為1.080，與同目的華南湍蛙的1.101相當[3]，因此，棘腹蛙屬于雄性體型偏大，但雌雄間差異較小的兩棲類.

叉舌蛙科中，已有5個物種被報道存在兩性異形現象(見表2)，其中棘胸蛙屬中的棘胸蛙(Q.spinosa)和棘腹蛙(Q.boulengeri)的兩性異形模式都是雄性體型大于雌性體型的模式，而海陸蛙(Fejervaryacancrivora)、虎紋蛙(H.rugulosus)、澤陸蛙(F.limnocharis)則屬于雌性體型大于雄性體型.

表2 叉舌蛙科幾個物種的兩性異形

Andersson等[1]認為，較大的雄性個體通過在交配系統中有較強的爭斗能力而增加了雄性的繁殖成功率，或者通過雌性在性選擇過程中愿意選擇較大雄性個體而實現.因此，導致棘腹蛙雌雄成體體型出現明顯差異的原因可能支持性選擇假說.性選擇通常作用于雄性，身體特征有差異的雄性棘腹蛙在爭奪食物、占有領地等方面表現出能力上的差異會影響雌性對雄性的選擇，進而影響雄性的繁殖成功率.因此，優勢特征在雄性競爭和雌性選擇壓力作用下強化后形成雌、雄在身體特征上的差異[4，27].

成年雄性棘腹蛙的頭寬顯著大于雌性，這一結果與棘胸蛙湖南種群未檢測到其頭部兩性差異的情況不同[13].兩棲動物的食物可利用范圍與個體的頭寬相關，較大頭寬的個體能利用體積更大的食物，從而獲取更多的能量有利于個體的增大[19].另外，成年雄性棘腹蛙的前肢長顯著大于雌性，這與棘胸蛙金華種群的結果相一致[25].前肢長與棘腹蛙的繁殖活動有關，雄性有更長的前肢長便于在繁殖季節與雌性抱對，從而提高繁殖成功率.而兩棲類足長則與跳躍有關，研究結果顯示，棘腹蛙雄性成年個體足長顯著大于雌性，相比于雌性，雄性因體形更大而需要獲取更多能量，覓食活動較雌性更頻繁，足長較長的雄性棘腹蛙更具備競爭優勢而被選擇.

兩性異形除了與雄體獲得配偶的機率有關外，還與雌體繁殖輸出相關，因性選擇是通過性內選擇或性間選擇或兩種選擇兼有而實現的.研究結果表明，較大的棘腹蛙成年雌體有更強的繁殖輸出，因其有更大的腹腔容納量以提高繁殖適合度.與研究結果具有相似性的如棘胸蛙(Q.boulengeri)[13]、黑斑側褶蛙(P.nigromaculata)[17]和多疣狹口蛙(Kaloulaverrucosa)[28]，這些物種的雌體也以增加腹腔懷卵容納量而提高繁殖適合度.