苦苣苔科鏡像花的多樣性及演化

盧濤　凌少軍　任明迅

摘要：? 泛熱帶分布的苦苣苔科（Gesneriaceae）在我國南方具有極高的物種豐富度與特有率，花部特征變化豐富，是研究物種形成與適應演化的代表類群。鏡像花（mirror-image flowers）是極為特化的傳粉系統，在苦苣苔科中出現了較多的不同類型，可能與苦苣苔科物種多樣性形成與維持有關。該研究總結與分析了苦苣苔科鏡像花的類型多樣性以及系統分布與適應演化等，討論了鏡像花對苦苣苔科物種形成與維持的積極意義。結果表明：鏡像花僅分布在亞洲和非洲的苦苣苔亞科（Didymocarpoideae）的7個屬，在歷史上就至少發生了5次獨立起源。長冠苣苔屬（Rhabdothamnopsis）、南洋苣苔屬（Henckelia）及長蒴苣苔屬（Didymocarpus）鏡像花的花柱與可育雄蕊分別向左、右兩側偏轉，形成互補鏡像花;蛛毛苣苔屬（Paraboea）、喜鵲苣苔屬（Ornithoboea）、非洲堇屬（Saintpaulia）鏡像花缺乏與花柱對應側偏的可育雄蕊（非互補鏡像花）;而海角苣苔屬（Streptocarpus）直立堇蘭亞屬（subg. Streptocarpella Engler）則同時出現了互補、非互補鏡像花。不同于其他被子植物（離瓣花、缺乏花冠筒），苦苣苔科中的鏡像花大多伴隨著明顯的花冠筒、內藏的雄蕊、合生的花藥，以非互補鏡像花為主;傳粉者以小型的無墊蜂（Amegilla spp.）和熊蜂（Bombus spp.）為主。這些特殊的花部綜合征與特化的傳粉機制，提高了傳粉精確性，可能促進了傳粉隔離與物種適應輻射。今后的一個研究重點應通過分子系統發育方法，進一步揭示苦苣苔亞科互補與非互補鏡像花的進化順序及其在物種分化與長距離擴散過程中的可能作用。

關鍵詞： 苦苣苔科， 鏡像花， 傳粉， 合生花藥， 物種分化

中圖分類號：? Q948文獻標識碼：? A文章編號：? 1000-3142（2019）08-1007-09

Abstract：? Gesneriaceae is a pantropical family with diverse floral traits and forms a diversification and endemism center in Southwest China. Mirror-image flowers， a highly specialized pollination system， were discussed in Gesneriaceae with an emphasis on its diversity， systematic distribution， and evolution. Mirror-image flowers was found in seven genera in the subfamily Didymocarpoideae， among which three genera have reciprocal mirror-image flowers （Rhabdothamnopsis， Henckelia， Didymocarpus） and other three genera possess nonreciprocal mirror-image flowers （Paraboea， Ornithoboea， Saintpaulia）. Subg. Streptocarpella Engler of Streptocarpus contains both reciprocal and nonreciprocal mirror-image flowers. Gesneriaceae was dominated by nonreciprocal mirror-image flowers with united anthers and hidden sexual organs in floral tubes， distinctive from the typical mirror-image flowers in other families. The main pollinators to mirror-image flowers in these species are small-bodied bees such as Amegilla spp. These unusual floral traits suggest the mirror-image flowers in Gesneriaceae probably had experienced distinctive evolutionary history. Phylogenetic relationships indicate that mirror-image flowers are restricted to the subfamily Didymocarpoideae， which is endemic to the Old World. According to molecular phylogenetic studies， at least five independent origins of mirror-image flowers were found. The highly-specialized pollination mechanism associated with mirror-image flowers might facilitate pollination accuracy and consequently accelerate speciation rate of Didymocarpoideae. It is suggested that molecular phylogenetic methods can be used to explore the evolutionary relationship of reciprocal and nonreciprocal mirror-image flowers in Gesneriaceae to determine the possible role of evolutionary transitions of these two types of mirror-image flowers in the family’s speciation histories and long-distance dispersal.

Key words： Gesneriaceae， mirror-image flowers， pollination， united anthers， speciation

苦苣苔科（Gesneriaceae Rich. & Juss. ）共150余屬、3 500余種（韋毅剛， 2010; Weber et al.， 2013）。傳統上，苦苣苔科被分為2個亞科（Burtt， 1963; 李振宇和王印政， 2005）：子葉不等大的苦苣苔亞科（Didymocarpoideae Arn.）和子葉等大的大巖桐亞科（Gesnerioideae Burnett， Outlines Bot.）。前者主要分布在亞洲和非洲熱帶地區，少量分布于歐洲南部與大洋洲北部;后者則集中分布于美洲，極少數出現在大洋洲。Weber et al. （2013） 根據分子系統學結果，增加了1個新的亞科Sanangoideae A. Weber， J. L. Clark & Mich. Mller （單屬單種、南美特有）。

苦苣苔科約在7 000萬年前起源于南美洲，約4 500萬年擴散至東南亞群島，逐漸進化成為子房上位、子葉不等大的苦苣苔亞科（Perrett et al.， 2012）。之后，在地質變遷和熱帶季風的作用下，苦苣苔亞科逐漸向西遷移至非洲與歐洲南部、向北擴散至中國南方（姜超等， 2017），并在中國西南豐富的石灰巖地貌作用下形成了物種分化與特有中心（韋毅剛等， 2004; 李振宇和王印政， 2005; Tao et al.， 2015）。

在新、舊世界的熱帶地區，苦苣苔科植物與不同動物區系協同進化產生了多樣的傳粉適應機制和花部特征，如苦苣苔科的花冠筒類型有壇狀、鐘狀、筒狀、細筒狀和漏斗狀等類型（Harrison et al.， 1999; Perrett et al.， 2007; Martén-Rodríguez et al.， 2010; Roalson & Roberts， 2016），傳粉者包括了鳥、蝙蝠、膜翅目昆蟲、鱗翅目昆蟲等（Harrison et al.， 1999; Gao et al.， 2005; Perret et al.， 2007; Martén-Rodríguez et al.， 2010; Roalson & Roberts， 2016; Ling et al.， 2017）。其中，鏡像花（mirror-image flowers）是一類非常特化的傳粉系統（Jesson & Barrett， 2002，2003）。鏡像花是指同一種植物中，花內的花柱或向左或向右偏離花中軸線，形成鏡像對稱的兩種花型;這兩種花型通過側偏的花柱接觸昆蟲腹部的左右兩側，促進了花型之間的異交傳粉（Gao et al.， 2005; Ren et al.， 2013; Weber et al.， 2013）。大部分鏡像花都有一個與花柱側偏方向相反的雄蕊，可稱為“互補鏡像花”（reciprocal mirror-image flowers）;如缺乏與側偏花柱相對的雄蕊，則為“非互補鏡像花”（nonreciprocal mirror-image flowers） （Jesson & Barrett， 2003）。

鏡像花是特化程度非常高的傳粉適應機制，也是對環境和傳粉者變化極為敏感的傳粉系統（錢貞娜等， 2016），可能是傳粉隔離和新物種形成與維持的一個重要原因（Ren et al.， 2013; Ren， 2015; 錢貞娜等， 2016）。苦苣苔科鏡像花集中出現在廣布于亞洲和非洲的苦苣苔亞科（Harrison et al.， 1999; Gao et al.， 2005），可能有著多次獨立起源。被子植物鏡像花通常以離瓣花為主，雌雄蕊裸露，且多為互補鏡像花類型（張大勇， 2004; 林玉和譚敦炎， 2007），而苦苣苔科很多物種的鏡像花則屬非互補鏡像花，缺乏與花柱對應側偏的雄蕊（Gao et al.， 2005; 韋毅剛等， 2010），顯示出不一樣的傳粉適應機制和進化歷史，可能是認識苦苣苔亞科物種適應輻射的一個重要內容。本研究首先通過總結苦苣苔亞科鏡像花的類型與系統分布、主要花部特征與傳粉機制，然后分析鏡像花物種在最新系統發育樹上的分布與進化歷史，以揭示苦苣苔亞科鏡像花的多樣性及其在物種分化與適應進化歷史中的可能作用。

1數據來源

根據《華南苦苣苔科植物》（韋毅剛等， 2010）、《中國苦苣苔科植物》（李振宇和王印政， 2005）、Flora of China（Wang et al.， 1990） （http：//foc.eflora.cn/）以及the Gesneriad Reference Web （http：//www.gesneriads.info/gesneriad-genera/），查閱苦苣苔科各屬的花部特征，判定每個屬是否具有鏡像花及其類型（互補、非互補鏡像花）。

當一個屬被確定為具有鏡像花之后，首先利用該屬屬名與關鍵詞“花”和“傳粉”一起在中國知網（http：//cnki.net/）進行檢索，獲取該屬各物種相關學術論文，判斷各個物種是否具有鏡像花及其類型。然后，利用該屬拉丁名與關鍵詞“flower”和“pollination”在Web of Science （http：//www.webofknowledge.com/）進行檢索英文文獻，判斷檢索到的物種是否具鏡像花及其類型。同時，結合the Gesneriad Reference Web和中國植物圖像庫網站（http：//www.plantphoto.cn/）檢索物種帶花照片，結合花部特征進一步判定各個物種有無鏡像花及其類型。對每個鏡像花物種的地理分布范圍及相關花部綜合征（可育雄蕊位置、花冠顏色、傳粉者類型）等信息收集進行對比分析，以揭示鏡像花不同類型是否與某些特定花部特征相關。

2鏡像花的多樣性與系統分布

目前，已知苦苣苔科有7個屬存在鏡像花，即長冠苣苔屬（Rhabdothamnopsis）、蛛毛苣苔屬（Paraboea）、喜鵲苣苔屬（Ornithoboea）、南洋苣苔屬（Henckelia）、非洲堇屬（Saintpaulia）、海角苣苔屬（Streptocarpus）及長蒴苣苔屬（Didymocarpus）。這些屬都屬于苦苣苔亞科，集中分布在亞洲、非洲和歐洲南部（Burtt， 1963; 李振宇和王印政， 2005; 韋毅剛， 2010; Weber et al.， 2013）。

2.1 長冠苣苔屬 （Rhabdothamnopsis）

長冠苣苔屬是中國特有屬，分布于云南、四川、貴州及湖南等地的石灰巖地區（韋毅剛， 2010）。該屬有1種、1變種，都具互補鏡像花（圖1：A）。花冠筒鐘狀或彎曲筒形、花兩側對稱、花冠紫色或白色具黃色條紋（蜜導）。可育雄蕊2枚、內藏;花絲生于花冠筒上，花藥合生、被髯毛（韋毅剛， 2010）。由于花冠筒基部或左或右的彎折，導致花柱位于花冠筒內的或右或左側面;雄蕊的花絲也扭曲推動合生花藥偏向花冠筒另一側（盧濤和任明迅，個人觀察），形成了互補鏡像花。花藥與柱頭位置均在花冠筒開口附近，傳粉者為一種取食花蜜、喙長約1 cm的熊蜂（Bombus sp.） （盧濤，個人觀察）。

2.2 南洋苣苔屬 （Henckelia）

根據最新的分子系統學研究結果，南洋苣苔屬包括了120多種，唇柱苣苔屬原產中國的22種被劃入南洋苣苔屬（Wang et al.， 2011; Weber et al.， 2013; Mller et al.， 2016; 許為斌等， 2017）。具有鏡像花的有7種都分布于馬來西亞，均為互補鏡像花（圖1： B）。花冠筒鐘狀或筒形;花冠紫色、藍色或白色具黃色蜜導。雄蕊2枚、內藏，合生的花藥與柱頭均位于花冠口開口處。傳粉者未知。

2.3 長蒴苣苔屬 （Didymocarpus）

長蒴苣苔屬共180余種、其中12種具有互補鏡像花（圖1： C），但花冠筒細筒狀或漏斗狀筒形，花冠常為鮮艷的紫、紅或橙色，無明顯蜜導。可育雄蕊2，花絲著生在花冠基部1.5 cm處，花藥密被髯毛;退化雄蕊3、不明顯，位于花冠基部1 cm （韋毅剛， 2010）。可育雄蕊的花藥與柱頭均位于花冠喉部。傳粉者未知。

2.4 海角苣苔屬 （Streptocarpus）直立堇蘭亞屬 （subg. Streptocarpella Engler）

海角苣苔屬分布于非洲中部至南部的土坡、石灰巖山地林，有180余種。海角苣苔屬花冠筒狀，花冠白、藍或紫色，蜜導為深紫色。可育雄蕊2枚、花絲細長、花藥位于花冠喉部。傳粉者為無墊蜂（Amegilla sp.） （Martins， 2008）。

海角苣苔屬分為兩個亞屬，即堇蘭亞屬（subg. Streptocarpus Lindl.）、直立堇蘭亞屬（subg. Streptocarpella Engler） （Smith et al.， 1998）。只有直立堇蘭亞屬5個種具鏡像花（圖1： D），其中Streptocarpus pallidiflorus C. B. Clarke是非互補鏡像花，其余4個物種為互補鏡像花（Harrison et al.， 1999）。

2.5 非洲堇屬 （Saintpaulia）

非洲堇屬生境為石灰巖山地和溪谷林地，原產非洲中部的坦桑尼亞和肯尼亞，共20余種，全部具非互補鏡像花（Harrison et al.， 1999）。花瓣離生、無明顯花冠筒（圖1： E），花瓣平展、輻射對稱或略呈兩側對稱、花瓣多呈紫色、藍色或白色。雄蕊2枚，頂端連著，花絲較短，花藥較大、顏色鮮艷;雄蕊著生花冠基部，可育花藥聚合、位于花冠中央上部2 mm處，側偏花柱較長。傳粉者為無墊蜂（Martins， 2008）。

2.6 蛛毛苣苔屬 （Paraboea）

蛛毛苣苔屬的生境是較為典型的石灰巖山地。廣泛分布于東南亞地區，有100余種（Triboun & Middleton， 2012），其中15種具鏡像花（圖1： F），鏡像花類型為非互補鏡像花：花柱較長、沿花冠筒內壁彎曲而側偏;2枚可育雄蕊花絲較短、藏于花冠基部、不側偏。花冠多為斜鐘狀、兩側對稱、花冠呈紫、藍或白色，無明顯蜜導。傳粉者為雄蜂（Bombus sp.）、無墊蜂屬（Amegilla sp.）、彩帶蜂屬（Nomia sp.）等（Gao et al.， 2005）。

2.7 喜鵲苣苔屬 （Ornithoboea）

喜鵲苣苔屬生境也多為石灰巖山林下，主要分布于中國南部、中南半島等地。共17種，均具互補鏡像花（圖1： G）。花冠斜鐘狀，兩側對稱，花冠呈紫色、藍色和白色，下唇普遍叢生藍色或白色髯毛。可育雄蕊2枚內藏，著生于花冠基部1～3.5 mm、不側偏、花絲膨大關節處分叉、花藥位于花冠喉部（韋毅剛， 2010）。傳粉者未知。

3苦苣苔科鏡像花的特殊性

3.1 非互補鏡像花占優勢

在被子植物中，互補鏡像花比非互補鏡像花更常見（林玉和譚敦炎， 2007）。這是因為互補鏡像花有一個與花柱側偏方向相反、互補的可育雄蕊，可以促進這一左一右的雌雄器官在不同花型之間互相傳粉，實現了異交傳粉的高效進行;而非互補鏡像花缺乏這個對應側偏的可育雄蕊，傳粉準確性不如互補鏡像花（Barrett et al.， 2000; Jesson & Barrett， 2002， 2003）。因此，非互補鏡像花常被認為是直立花柱（原始狀態）向互補鏡像花進化的中間階段，在進化上應屬不穩定狀態（Jesson & Barrett， 2002， 2003）。

然而，苦苣苔科的鏡像花以非互補鏡像花為主：非互補鏡像花出現在53個物種中，遠多于互補鏡像花（25種） （圖2： A）。這可能是非互補鏡像花在苦苣苔科具有顯著的適應意義。首先，僅僅是花柱側偏帶來的適應優勢如避免訪花者對雌蕊的物理傷害（Duiberger， 1981）、避免自交與性別干擾就足以維持非互補鏡像花的存在（Jesson & Barrett， 2003）。其次，非互補的雄蕊/花藥可以適應更多的泛化傳粉者，增加花粉被各類傳粉者攜帶的可能性，或位于較低處的雄蕊可誘使訪花者延長訪花時間，提高了柱頭接觸傳粉者體表花粉的可能性（Jesson & Barrett， 2003）。

花冠顏色通常是吸引和篩選傳粉昆蟲的重要花部特征（張大勇， 2004）。互補鏡像花以紫色為主（15種、占物種數60%），非互補鏡像花主要為紫色（24種）、藍色（21種），分別占比44%、38% （圖2： B）。一般而言，紫、黃和藍色花的主要訪花者為蜂類（Grant， 1950; 張大勇， 2004），表明苦苣苔科鏡像花的傳粉者可能主要是蜂類。目前的傳粉生物學研究也證實了這一點，如海角苣苔屬、非洲堇屬及蛛毛苣苔屬的傳粉者都有無墊蜂屬昆蟲（Gao et al.， 2005; Martins， 2008）。無墊蜂屬昆蟲體型較小，通常靠抖動翅膀或吮吸花藥開口使花粉從孔裂花藥中散布出來（Barrett et al.， 2000; Jesson & Barrett， 2002， 2003）。

3.2 花藥合生

苦苣苔科的雄蕊多為4，常為2長2短的二強雄蕊（王文采等， 1990; 李振宇和王印政， 2005）。這2長2短的雄蕊往往分別合生在一起（或較短的一對退化），成為苦苣苔科植物的一個顯著特征（李振宇和王印政， 2005; 任明迅， 2008）。在具有鏡像花的苦苣苔科7屬中，可育花藥都合生或緊密聚合在一起。但在非互補鏡像花的一些物種中，出現了花藥離生。花藥合生可以將花內花粉聚集在同一個空間位置，提高了傳粉者攜帶花粉的可能性與準確性，可能是降低花粉浪費、提高傳粉效率的一種適應（任明迅， 2008; Ren & Tang， 2010）。

苦苣苔科合生花藥不僅增強了雄蕊的強度，在傳粉者訪花過程觸碰雄蕊時能夠維持花藥的相對位置（任明迅， 2008; Ren & Tang， 2010），而且往往緊貼花冠筒內壁或開口處，花藥位置進一步得到穩固，提高了花粉落置在傳粉者身體上的專一性，降低了花粉浪費（任明迅， 2009）。這可能是非互補鏡像花（缺乏與花柱對應側偏的雄蕊）保障花藥/花粉接觸傳粉者的一種適應。

3.3 明顯的花冠筒和內藏的雌雄蕊

大多數鏡像花的花冠是開放式的離瓣花，雌蕊和雄蕊伸出花冠外（林玉和譚敦炎， 2007; Ren et al.， 2013）。苦苣苔科的鏡像花往往有著明顯的花冠筒，且雄蕊與雌蕊多內藏在筒內，柱頭與花藥位于花冠筒開口處或稍靠下的喉部;僅非洲堇屬的花冠筒極度縮短，進而顯得花瓣為離生，且雌雄蕊外伸。

花冠筒可能是促進苦苣苔科非互補鏡像花傳粉的一種適應。花冠筒的形狀及開口大小與朝向能夠篩選合適的訪花昆蟲，限制了進入花內的訪花者類型及其在花內的活動，提高了傳粉準確性、降低了花粉浪費。為了適應不一樣的傳粉昆蟲，花冠筒的形態不盡相同，如南洋苣苔屬、海角苣苔屬及長蒴苣苔屬的花冠為下唇寬闊的窄筒狀，利于小型昆蟲降落;而長冠苣苔屬、蛛毛苣苔屬與喜鵲苣苔屬為鐘形寬筒狀，可能適應于體型較大的昆蟲。非洲堇屬具較短花冠筒導致雌雄蕊外露，花藥顏色鮮艷起到了引導傳粉者的作用，但是與蛛毛苣苔屬一樣具有蜂振傳粉模式（buzz-pollination） （Martins， 2008）。

苦苣苔科鏡像花的可育雄蕊與雌蕊多藏于花冠筒內或處于喉部，這使得傳粉者必須進入花冠內部才能采集到花粉和花蜜，也保證了花粉落置在昆蟲身體上的精確性。內藏的雌雄蕊還避免了訪花者降落時對雌雄蕊造成的物理損傷，而這正是鏡像花柱受到選擇的一個重要原因（Duiberger， 1981）。綜合而言，內藏雌雄蕊可能與花冠筒一起形成了提高傳粉者忠實度、限制傳粉者訪花行為而提高傳粉效率的花部綜合征（floral syndromes），可能促進了非互補鏡像花在苦苣苔科中的形成與維持。

4苦苣苔科鏡像花的演化

苦苣苔科鏡像花集中出現在廣布于亞洲和非洲的苦苣苔亞科（Harrison et al.， 1999; Gao et al.， 2005），有著多次獨立起源。根據苦苣苔科系統發育關系及鏡像花類群在系統樹上的分布，推測鏡像花可能在苦苣苔亞科中發生了至少5次獨立進化（圖3）。

同在非洲的非洲堇屬與直立堇蘭亞屬系統關系比較近，直立堇蘭亞屬同時存在互補、非互補兩類鏡像花，而非洲堇屬僅有非互補鏡像花（圖3）。從花冠特征來看，直立堇蘭亞屬和非洲堇屬較為近似，都具有極短的花冠筒、平展的花瓣;但直立堇蘭亞屬的雌雄蕊藏于花冠筒內，而非洲堇屬的雌雄蕊外露。這兩個屬似乎來自于具有非互補鏡像花的共同祖先（Mller & Cronk， 1997; Harrison et al.， 1999）。

長冠苣苔屬與喜鵲苣苔屬的系統發育關系較近，中間只有一個不具鏡像花的屬（圖3）。因此，即使兩者的鏡像花類型不同，根據最簡約法則可以認為這兩個屬的鏡像花有可能是共同起源。南洋苣苔屬的互補鏡像花、蛛毛苣苔屬的非互補鏡像花、長蒴苣苔屬的非互補鏡像花在系統發育樹上相距甚遠、分散分布（圖3），可能源自獨立的演化。

苦苣苔亞科鏡像花的進化歷史與其生物地理注： 系統樹改自Mller et al. （2009， 2011）。括弧內數字為具有鏡像花物種數/該屬總物種數。

學分布格局、遷移歷史密切相關。苦苣苔亞科是典型的熱帶植物類群，在亞洲、非洲之間的長距離擴散過程中，進化出多樣的花部特征與傳粉適應機制。尤其是在亞洲，由于熱帶季風的強烈作用，苦苣苔亞科大量物種可以擴散至北回歸線以北的熱帶邊緣地帶（姜超等， 2017），而后在適應局域生境（尤其是石灰巖地貌）、不同傳粉者類型的選擇壓力下分化出豐富的花部特征和不同的鏡像花類型（嚴彩霞等， 2013; 姜超等， 2017）。一些廣布種如金虎尾科風箏果屬（Hiptage）的鏡像花可能在適應地理種群不同體型訪花者的選擇壓力下出現花部特征的分化適應，導致傳粉隔離和物種分化（Ren， 2015; 錢貞娜等， 2016）。苦苣苔科可能也存在類似的物種分化機制。

綜上所述，苦苣苔亞科的鏡像花主要是非互補式的鏡像花類型，在歷史上可能發生過5次獨立起源。苦苣苔亞科鏡像花往往伴隨著合生花藥、內藏雌雄蕊、明顯花冠筒等花部綜合征，反映出苦苣苔亞科較為特化的繁殖適應歷史。苦苣苔亞科在中國西南石灰巖地貌區域形成了物種多樣性與特有中心，也在支離破碎的東南亞群島上有著豐富的特有物種。從鏡像花這一特化傳粉系統角度來分析這些地區物種多樣性的形成與維持、物種遷移與適應等有著重要意義。今后的相關研究，可以通過系統發育生物學方法研究互補與非互補鏡像花在苦苣苔亞科的進化順序，揭示鏡像花這一特化傳粉系統的起源時間、演化歷史及其對物種分化的可能作用，解析中國西南石灰巖地區苦苣苔亞科物種多樣性分布中心形成與維持機制。

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