圈養(yǎng)大熊貓初生幼仔聲音通訊行為研究

劉璇，薛飛，郭俊良，3，吳蔚，侯蓉，周江，齊敦武*，張志和

(1.貴州師范大學生命科學學院，貴陽550001；2.成都大熊貓繁育研究基地，四川省瀕危野生動物保護生物學省部共建實驗室，成都610081；3.西華師范大學生命科學學院，珍稀動植物研究所，四川南充637002)

大熊貓Ailuropodamelanoleuca是我國特有的珍稀瀕危動物之一，母獸在繁殖期和育幼期的主要通訊方式是聲音(潘載揚，2015；魏輔文，2018)，而大熊貓幼仔在初生時的視覺、聽覺和嗅覺尚未健全，且不具備運動能力(胡錦矗，2001；張志和，魏輔文，2006)，因此聲音信號是新生幼仔與母獸識別和聯系的重要途徑(Phillips &Stirling，2000；Collinsetal.，2006)。大熊貓幼仔剛出生時就可以發(fā)出非常洪亮的叫聲(黃祥明等，2001；Baoticetal.，2014)，且不同情境下的叫聲可以反映其覺醒程度(Stoegeretal.，2012)，從而傳達自身某些特定狀態(tài)的信號(Baoticetal.，2014)。本研究假設大熊貓幼仔在需求不同時發(fā)出的聲音信號亦不相同，且當幼仔通過叫聲表達不同需求時，母獸也會用不同行為進行回應。在分析大熊貓幼仔與母獸交流聲音特征的基礎上，探討兩者在聲音信號發(fā)出后的行為互應關系，進一步探究圈養(yǎng)大熊貓的育幼行為，為人工育幼提供科學依據和技術支持。

1 實驗地點和研究方法

1.1 實驗地點和研究對象

研究對象來自成都大熊貓繁育研究基地的6只幼仔和4只母獸(表1)。于2017年7—9月和2018年5—8月對幼仔從出生之日起到日齡45 d這一階段的聲音和行為資料進行持續(xù)收集。實驗期間，當幼仔饑餓時，飼養(yǎng)員將幼仔還給母獸，待幼仔吃奶完成后，飼養(yǎng)員將幼仔由母獸處取出，立即放于恒溫的育幼箱，在育幼箱中觀察對象可以自由活動。因本次實驗目的在于探究幼仔和母獸的聲音通訊，所以只采集將幼仔還給母獸這一時間段的聲音數據。

1.2 數據采集

用Shure VP89M指向性麥克風(頻率范圍：20 Hz～20 kHz，+0.9/-4 dB)和Tascam DR-100MKII錄音機(頻率范圍：10 Hz～40 kHz，+0.1/-0.5 dB)采集聲音，并使用SONY FDR-AXP55攝像機同步攝像。聲音錄制時觀察母獸行為，將幼仔發(fā)出叫聲時的情境分為2種：一是當幼仔發(fā)出叫聲時，母獸回應；二是當幼仔發(fā)出叫聲時，母獸不回應。

表1 母獸及幼仔的個體信息Table 1 The individual information of mother and infant giant pandas

注：— 2018年幼仔的譜系號尚未公布
Note：— pedigree numbers of the infant born in 2018 have not been published

根據聽覺分辨、肉眼對聲音窄帶語圖和結構的的觀察等，對聲音類型進行區(qū)分。使用Adobe audition 3.0對聲音數據進行分析，聲音參數包括基頻平均數(meanf0)、主頻平均數(dominant frequency)、時長(duration)和諧波數(number of harmonics)。

1.3 行為觀測和行為譜

采用焦點動物取樣法和連續(xù)記錄法觀察和記錄母獸行為。

參照胡錦矗等(1985)、劉定震等(2002)、Snyder等(2003)、張志和和魏輔文(2006)對圈養(yǎng)大熊貓行為的定義，以及何永果等(2015)對大熊貓育幼期行為的研究結果對大熊貓母獸在育幼期的行為進行分類(表2)。

1.4 數據分析

對所有用于分析的聲音，使用主成分分析法對提取出的參數進行概述，然后將獲得的主成分得分值輸入判別分析中進行評價，從而將叫聲類型分成不同的組別。判別分析的結果使用聲音分類正確的百分數表示。對分辨出的聲音分類后，將對聲音有回應的母獸行為進行分類，累計各個行為的頻次并計算該種行為在所有行為頻次中所占的百分比；然后通過卡方檢驗對不同叫聲下的行為差異性進行比較。所有數據均使用SPSS 22分析，顯著性水平設置為α=0.05。

表2 大熊貓母獸育幼期的行為類型和描述Table 2 Type and description of mother giant panda behaviors during the breeding stage

2 結果

2.1 聲音分類結果

幼仔聲音被分成3種類型，Squawk：基頻值較高(820.53 Hz±160.45 Hz)、主頻值較高(931.98 Hz±435.12 Hz)、時長最短(290.48 ms±148.70 ms)、諧波數最多(11.33±2.61)，當幼仔發(fā)出Squawk叫聲時，嘴巴是張開的；Squall：基頻值最高(1 160.96 Hz±224.99 Hz)、主頻值最高(2 239.94 Hz±742.73 Hz)、時長較長(294.31 ms±99.67 ms)、諧波數較多(10.65±2.27)，當幼仔發(fā)出Squall叫聲時，嘴巴是張開的；Croak：基頻值最低(728.74 Hz±120.34 Hz)、主頻值最低(735.92 Hz±138.48 Hz)，但時長最長(447.74 ms±167.49 ms)、諧波數最少(1.82±0.74)，當幼仔發(fā)出Croak叫聲時，嘴巴是閉合或輕微張開的(圖1)。

圖1 大熊貓初生幼仔3種叫聲的時域和頻域特征Fig.1 Time-domain and frequency-domain of the 3 call types of infant giant pandasA.Squawk，B.Squall，C.Croak

主成分分析法將基頻、主頻、時長和諧波數提取主成分因子(PC1：53.5%，PC2：26.5%，PC3：12.8%，PC4：7.2%)，其中，PC1和PC2能夠代表聲音中80%的變量(表3)，因此，選擇PC1和PC2對聲音進行分類分析。其中，PC1與基頻、主頻和時長參數顯著相關(χ2=228.43，df=31，P<0.01)，PC2與諧波數顯著相關(χ2=203.83，df=17，P<0.01)；利用主成分分析法獲得叫聲散點圖(圖2)。聲音類型判別函數揭示出聲音類型之間的差異有統(tǒng)計學意義(n=263，Wilks’λ=0.144，χ2=503.663，df=4，P<0.01)，263個聲音數據中有235個被正確分類，正確率達到89.4%。

表3 大熊貓初生幼仔各聲音變量的主成分分析Table 3 Principal component analysis of the voice variables of infant giant pandas

圖2 利用主成分分析法獲得的叫聲散點圖Fig.2 Scatterplot of the different call types by principal component analysis

2.2 母獸對幼仔叫聲的行為回應

263個聲音數據中，Squawk叫聲共90個，母獸回應的有52個(57.8%)；Squall叫聲共95個，母獸回應的有64個(67.4%)；Croak叫聲共78個，母獸回應的有46個(59.0%)，表明母獸對幼仔不同的叫聲的回應比例有差異，但差異無統(tǒng)計學意義。

對于幼仔發(fā)出的3種叫聲，母獸回應的行為類型以及所占的比例不同：在幼仔發(fā)出Squawk叫聲時，母獸回應的行為包括舔仔(37.0%)、叼仔(44.2%)、哺乳(5.7%)、調姿(9.6%)、抱仔(3.8%)5種行為；在Squall叫聲的刺激下，母獸回應的行為有舔仔(37.5%)、叼仔(36.0%)、哺乳(15.6%)、調姿(4.6%)、調整位置(6.2%)5種行為；在聽到幼仔的Croak叫聲后，母獸則是用舔仔(67.3%)、叼仔(6.5%)、抱仔(6.5%)、調姿(15.0%)、調整位置(4.3%)等5種行為進行回應。同一種回應行為在不同叫聲的刺激下的比例不同：當幼仔發(fā)出Squawk和Squall叫聲時，母獸舔仔行為比例之間的差異無統(tǒng)計學意義(χ2=0.11，df=1，P>0.05)，而在Croak叫聲的刺激下，母獸舔仔行為的比例顯著高于Squawk(χ2=9.29，df=1，P<0.05)和Squall(χ2=9.57，df=1，P<0.05)；在聽到Croak叫聲時，母獸的叼仔行為顯著低于Squawk(χ2=17.81，df=1，P<0.05)和Squall(χ2=12.83，df=1，P<0.05)，而Squawk和Squall之間的差異無統(tǒng)計學意義(χ2=0.825，df=1，P>0.05)；哺乳、調整位置、抱仔和調姿等行為在不同類型叫聲刺激下的差異均無統(tǒng)計學意義(圖3)。

3 討論

本研究將大熊貓幼仔的叫聲分為3個類型，與Baotic等(2014)劃分類型一致，但本文中Croak叫聲的基頻參數(728.74 Hz±120.34 Hz)與之(36.89 Hz±15.06 Hz)差異較大。Riede和Brown(2013)明確指出動物叫聲的基頻與身體大小成反比，大熊貓初生幼仔個體僅有近百克，該體質量對應的叫聲基頻為1 000 Hz，因此，本研究的Croak叫聲的基頻參數應當是可信的，上述差異推測與2個研究中的錄音設備以及環(huán)境不同有關。

圖3 大熊貓幼仔3種叫聲類型下母獸回應行為占比Fig.3 Proportions of the mother behavior responding to the 3 call types of infant giant pandas* P<0.05

聲音通訊是動物交流信息的重要手段(孫儒泳，2001)，不同參數特征的聲音信號能夠傳達發(fā)聲個體當前的狀態(tài)和需求等信息(Charltonetal.，2009，2010；Cuietal.，2010)。相比于其他通訊方式，聲音通訊具有傳播距離遠、不容易受到遮蔽障礙物屏蔽以及發(fā)聲個體不需要進行非常復雜的行為等特征(孫儒泳，2001；潘載揚，2015)，這種通訊方式非常適合初生時發(fā)育程度十分低下、缺乏視力和行動能力的大熊貓幼仔(胡錦矗，2001)。

育幼期是動物生長發(fā)育和種群延續(xù)的關鍵時期，而育幼行為則是能夠保障下一代健康成長的關鍵。藏酋猴Macacathibetana幼仔體溫下降或感到不適時會發(fā)出哭叫聲，進而引起母獸的注意和幫助(Blumberg &Sokoloff，2001)；黑猩猩Pantroglodytes幼仔遇到危險時，會發(fā)出尖叫聲向母獸尋求幫助(Levréro &Mathevon，2013)。根據聲音信號參數、結構的不同，大熊貓幼仔叫聲可以劃分為Squawk、Squall、Croak 3種類型(Baoticetal.，2014)。對任意一種叫聲，母獸的動作回應都有舔仔、叼仔，而其他育幼行為則只出現在1種或2種叫聲中。這表明舔仔、叼仔這2種行為可能是母獸用于解決幼仔需求的最優(yōu)先行為。當幼仔發(fā)出Squawk和Squall叫聲后，母獸主要的回應方式是通過叼仔、抱仔和調姿等行為讓幼仔能夠更舒適地待在自己身上；同時當幼仔發(fā)出Squawk、Squall叫聲，母獸做出的同一種行為反應在比例上并不具有顯著的差異性，因此我們認為Squawk和Squall在本質上是具有相同功能的叫聲類型，通過高頻叫聲來給予母獸強烈的刺激，從而使母獸能夠在短時間內滿足自身的迫切需求。這種聲音能夠向母獸傳達的信息可能會相對單一，但能夠使母獸盡快進行行為回應。而當幼仔發(fā)出Croak叫聲時，母獸則通過舔仔和調姿進行回應。同時相對于其他2種叫聲，Croak叫聲得到的行為回應有顯著的差異，這表明Croak叫聲是獨立的一種叫聲類型，幼仔可能更多使用這種叫聲來表達出一些并不迫切的需求，而母獸會通過舔舐幼仔安撫并進一步確認幼仔的狀態(tài)，以便做出下一步的行為回應。因此，我們認為大熊貓幼仔不同的叫聲類型是具有明確的功能意義差別，能夠引導母獸對其作出正確的行為回應從而更好地撫育幼仔。

雖然聲音通訊在大熊貓育幼過程中起到了重要作用，但它并不是大熊貓個體之間的主要交流方式(Nieetal.，2012；魏輔文，2018)。大熊貓幼仔眼睛在出生40 d左右會睜開(黃祥明等，2001)，視力逐漸清晰，對外界的感知能力會增強，運動能力也會隨著成長不斷增強。在黑猩猩中，隨著幼仔成長，母幼之間的交流方式逐漸從聲音通訊向其他通訊方式過渡(Levréro &Mathevon，2013)。因此，推測大熊貓母幼之間的通訊方式也會隨著幼仔的發(fā)育產生變化，從而更好地適應外界環(huán)境以提高生存幾率。雖然隨著幼仔的成長，聲音通訊的作用會逐漸減弱，但在個體發(fā)育前期，通過分析幼仔發(fā)出叫聲的類型，能夠快速對幼仔的狀態(tài)和需求進行初步判斷，這在一定程度上能夠減少人工育幼過程中對幼仔不同狀況的反應時間，從而提高個體的生存幾率和生存質量。