藍堇草屬(毛茛科)花形態發生的掃描電子顯微鏡觀察

羅敏蓉

摘 要： 花的發生和發育過程研究可以發現早期進化的軌跡，為系統發育的研究提供重要線索。藍堇草屬（Leptopyrum）為毛茛科唐松草亞科一單種屬，僅包含藍堇草一種，其花的發生和發育過程仍為空白。為了深入理解唐松草亞科乃至毛茛科花發育多樣性和演化規律，該文運用掃描電子顯微鏡（SEM）觀察了藍堇草各輪花器官的形態發生和發育過程。結果表明：該屬植物所有的萼片、花瓣、雄蕊和雌蕊均為螺旋狀發生，花器官排列式樣也為螺旋狀;5枚萼片原基寬闊，5枚花瓣原基圓球形、位于萼片原基的間隔，且在后期表現為延遲發育現象，雄蕊原基較小、為圓球形;花瓣原基和雄蕊原基連續發生，無明顯的時空間隔，但與萼片原基有時空間隔;心皮原基為馬蹄形對折，柱頭組織由單細胞乳突組成;胚珠倒生、具單珠被。該屬花器官螺旋狀排列、胚珠具單珠被在唐松草亞科中是獨有的性狀，花發育形態學證據支持了該屬的特殊性。

關鍵詞： 藍堇草屬， 毛茛科， 花， 形態發生

中圖分類號： Q944

文獻標識碼： A

文章編號： 1000-3142（2020）11-1645-08

Abstract： Floral initiation and development can provide important clues for phylogeny for the track of early evolution found in the study process. Leptopyrum is a monotypic genus in the subfamily Thalictroideae of family Ranunculaceae. Data on floral initiation and development of this genus are still completely lacking. In order to better understand the floral diversity and evolution of Thalictroideae and Ranunculaceae， the morphological initiation and development of the flowers of Leptopyrum fumarioides were studied

by using scanning electron microscopy. The results were as follows： Sepals， petals， stamens and carpels of this genus were initiated spirally and the phyllotaxis was spiral. The five young sepals were broad， crescent-shaped and truncate， but the five young petals were and rounded and between young sepals. After sepal initiation， there was a delay in development， and the plastochron between the last sepal and the first petal was relatively long， but the initiation of petals and stamens was continuous. The petal development was delayed with regard to other floral organs. The carpel primordia were plicate. The stigma was covered with unicellular papillae， and the mature ovule was anatropous and unitegmic. Leptopyrum showed similar development features of the sepals， petals and stamens as other members of Thalictroideae， which were also found in other Ranunculaceae. However， spiral floral phyllotaxis and unitegmic ovule were unique characters in Thalictroideae， which support Leptopyrum as a distinct genus.

Key words： Leptopyrum， Ranunculaceae， flower， morphogenesis

花是被子植物區別于裸子植物和其他孢子植物類群的最顯著、最讓科學家著迷的關鍵創新性狀，是區分屬以上分類群和建立被子植物分類系統的重要依據（Endress， 2001， 2006; Ronse De Craene & Wanntorp， 2011; Endress & Matthews， 2012）。然而成熟花只是花發育過程中的一個特殊階段，對花的發生和發育過程的研究可以發現早期進化的軌跡，為系統發育的研究提供重要線索（Endress， 1994; 孫坤等， 1998）。因此，花的起源和演化一直是探討被子植物起源和演化的關鍵問題之一。20世紀80年代，掃描電子顯微鏡（scanning electron microscope， SEM）的應用使科學家可以精細地觀察花和各輪花器官的發生和發育過程，極大地推動了植物發育形態學的發展和進步（Endress， 1994， 2011; Endress et al.， 2000）。

毛茛科（Ranunculaceae）是一個廣泛分布于北溫帶的大科，全球共有約59屬，2 500余種，絕大多數類群為草本（Tamura， 1993， 1995）。該科是毛茛目（Ranuncuales）的核心分支之一，對該科花發育過程的深入研究有助于理解基部被子植物和核心真雙子葉植物的演化關系（APG， 2016）。

20余年來，隨著分子系統學的發展，毛茛科的系統發育研究取得了巨大進展（Hoot， 1995; Johansson & Jansen， 1993; Jensen， 1995; Johansson， 1995; Kosuge et al.， 1995; Ro et al.， 1997; Wang et al.， 2005， 2009， 2010; Zhai et al.， 2019）。毛茛科一般被分為5個亞科，即Glaucidioideae、Hydrastidoideae、黃連亞科（Coptidoideae）、唐松草亞科（Thalictroideae）和毛茛亞科（Ranunculoideae）（Wang et al.， 2009; Cossard et al.， 2016）。最新的分子系統學證據表明該科包括14個族，代表系統發育研究的14個分支，其中Glaucideae、Hydrastideae和Coptideae是該科早期分化出的三個支系（Zhai et al.， 2019）。

唐松草亞科（Thalictroideae）包括了10個屬，隸屬于三個支系：（1）唐松草屬（Thalictrum）、藍堇草屬（Leptopyrum）、Paropyrum、擬耬斗菜屬Paraquilegia;（2）尾囊草屬（Urophysa）、天葵屬（Semiaquilegia）、耬斗菜屬（Aquilegia）;（3）人字果屬（Dichocarpum）、擬扁果草屬（Enemion）、扁果草屬（Isopyrum）（Wang & Chen 2007; Wang et al.， 2009）。其中藍堇草屬（Leptopyrum）是Reichenbach在1828年基于扁果草屬（Isopyrum）的I. fumarioides建立的。該屬僅有藍堇草（Leptopyrum fumarioides）一種，在我國分布于新疆、青海東北部、甘肅、陜西、山西、河北、內蒙古、遼寧、吉林、黑龍江等地，在朝鮮、俄羅斯、蒙古、歐洲和中亞等地也有分布，常生于田邊、路線或干燥草地（Wang et al.， 2001）。

毛茛科植物的花器官發育形態學的研究已有豐富的積累（如馮旻等， 1995; 常鴻莉等， 2005; 辜天琪和任毅， 2007; 宋萍等， 2007; Endress， 1995; Tucker & Hodges， 2005; Wang & Ren， 2008; Jabbour et al.， 2009; Ren et al.， 2009， 2010， 2011; Zhao et al.， 2011， 2012a， 2012b， 2016; Wang et al.， 2016）。在唐松草亞科中，目前已有耬斗菜屬（Aquilegia）、天葵屬（Semiaquilegia）、擬扁果草屬（Enemion）、人字果屬（Dichocarpum）、唐松草屬（Thalictrum）和尾囊草屬（Urophysa）等6屬的花發育過程被研究（馮旻等， 1995; Tucker & Hodges， 2005; Ren et al.， 2011;Zhao et al.， 2016）。對于單種屬——藍堇草屬的研究主要集中于解剖學（張友民等，1995）、藥理學（Nikolaev et al.， 2012; Boldbaatar et al.， 2014）和植物化學（Doncheva et al.， 2014）等方面，而花發育形態學研究仍為空白。

本研究擬利用掃描電子顯微鏡觀察藍堇草的花形態和發育過程，并與近緣類群進行比較，以增進對毛茛科、特別是唐松草亞科花形態多樣性和花器官演化的理解。

1 材料與方法

藍堇草（Leptopyrum fumarioides）的花芽于2011至2015年采自東北林業大學 的野生個體（憑證標本： LMR2015001， WUK），材料用FAA（甲醛∶冰醋酸∶70%乙醇=5∶5∶90）固定， 酒精和乙酸異戊酯系列脫水，CO2臨界點干燥，粘臺、噴金鍍膜后在日立HITACHI S-3500 掃描電鏡下觀察照相。

A. 頂面觀; B. 側面觀. C. 心皮; P. 花瓣; S. 萼片; St. 雄蕊。比例=1 mm。

A. Top view; B. Side view. C. Carpel; P. Petal; S. Sepal; St. Stamen. Scale bars=1 mm.

2 結果與分析

2.1 成熟花的形態特征

藍堇草為一年生草本，具簡單的單歧聚傘花序，苞片葉狀。花小，直徑約3～5 mm，輻射對稱，萼片5枚，橢圓形，淡黃色;花瓣5，黃色，長約1 mm，基部管狀、上部近二唇形;雄蕊10～15枚;心皮6～20枚，蓇葖果（圖1：A，B）。

2.2 花器官的形態發生

萼片原基5枚，以2/5的順序螺旋狀向心式發生，每2個萼片原基之間的夾角約為137°。萼片原基基部寬闊、頂部平截（圖2：A， B）。在5枚萼片原基發生后，有一個相對較長的時間間隔，然后5枚花瓣原基和雄蕊原基才相繼發生（圖2：C）。花瓣和雄蕊在發生早期形態相似，都為半球形，很難區別（圖2：C）。心皮原基也是螺旋式發生，大小與雄蕊原基相似;由于雄蕊、心皮數目不固定，在雄蕊開始分化前，花瓣原基與雄蕊原基之間以及雄蕊原基與心皮原基之間很難鑒別（圖2：E）。心皮原基發生后，仍然有部分的花托原基的殘余（圖2：F-H），這一區域逐步被長大的心皮所覆蓋（圖2：H）。

A， B. 萼片的發生; C. 花瓣、雄蕊的發生，示二者原基形狀相同而與萼片原基不同; D. 雄蕊繼續發生; E-H. 心皮原基的發生與發育，并逐漸掩蓋殘余的花托; I. 示花瓣延遲發育。C. 心皮; P. 花瓣; S. 萼片; St. 雄蕊. 比例尺 = 100 μm。

A， B. Initiation of sepal; C. Initiation of petals and stamens， showing their similar shapes but different from that of sepals; D. Initiation of stamens during later stage; E-H. Initiation and development of carpels， which hides the floral apex; I. Showing delayed petal. C. Carpel; P. Petal; S. Sepal; St. Stamen. Scale bars=100 μm.

在后期發育過程中，萼片原基增大并逐步包圍了其他的花器官（圖2：D）。花瓣原基表現出明顯的延遲發育（圖2：I）。花瓣原基分化為下部較窄的部分和上部較寬的片狀結構（圖3：G）。下部較窄部分逐漸伸長形成花瓣的柄;上部片狀結構逐漸扁平，并在腹側中部形成不明顯的凹陷，在凹陷下方形成兩枚突起（圖3：G，H）。突起逐漸增大愈合，并和花瓣側面愈合，隨著凹陷加深，花瓣逐漸分化出上唇和下唇（圖3：I-K）。雄蕊原基逐漸地分化出花絲和花藥（圖2：I）。

A-E. 心皮原基的發育 A， B. 心皮對折、并逐漸加深; C. 心皮分化出子房和花柱; D. 不成熟的柱頭; E. 成熟的柱頭組織稍微外翻。F-K. 花瓣的發育 F-H. 花瓣腹側凹陷，并在凹陷下方產生兩個突起; I-K. 兩個突起愈合，并和花瓣瓣片愈合，進而形成近二唇形的花瓣。C. 心皮; P. 花瓣. 比例尺 = 50 μm.

A-E. Development of the carpels A， B. Carpels enlarged and become obviously conduplicate; C. Ventral slit formed; D. Immature stigma;

E. Upper part of the mature stigma， showing stigmatic tissue consisting of inconspicuous papillae. F-K. Petal development F-H. Petal is differentiated into a lower stalk and a upper blade， and two bulges appear; I-K. Two bulges fuse with each other and with the lamina at the sides and petal becomes bilabiate. C. Carpel; P. Petal. Scale bars=50 μm.

A. 胚珠原基; B. 珠被環狀發生; C， D. 胚珠逐漸彎曲; E， F. 珠孔。I. 珠被; N. 珠心。比例尺 = 100 μm。

A. Ovule primordium; B. Initiation of annular integument; C， D. Ovule bends inwards gradually; E， F. Micropyle. I. Integuments; N. Nucellus. Scale bars = 100 μm.

心皮原基發生后， 即發生對折而成為馬蹄形（圖2：F，圖3：A）。心皮不斷長大，成為明顯的對折狀（圖2：F-H， 圖3：B）。其后， 心皮對折的邊緣逐漸愈合（圖3：C）， 分化出下部的子房和上部較短的花柱，心皮基部具心皮柄（圖3：C），在腹縫線頂端向下分化出柱頭組織。柱頭組織由單細胞乳突組成，沿腹縫線稍下延（圖3：D-E）。

胚珠原基發生后，開始輕微地向內彎曲;伴隨著胚珠原基伸長彎曲，珠被在胚珠原基中部環狀發生（圖4：A）。珠被逐漸包被珠心，形成珠孔（圖4：B-F）。成熟胚珠倒生，單珠被。

3 討論

毛茛科植物的花器官有輪狀、螺旋狀和不規則狀三種排列式樣（Endress， 1995）。而在唐松草亞科中，花器官排列方式通常為輪狀（如耬斗菜屬、尾囊草屬、天葵屬、人字果屬）（馮旻等， 1995; Tucker & Hodges， 2005;Ren et al.， 2011; Zhao et al.， 2016）或不規則的輪狀（唐松草屬）（Ren et al.， 2011）。本研究中，藍堇草的花器官為螺旋狀發生、螺旋狀排列，與唐松草亞科已報道的類群均不同，體現了該屬的特殊性。同時，花器官螺旋狀發生出現在毛茛科的不同分支中，如黃連亞科的黃連屬（Coptis）（辜天琪和任毅， 2007），毛茛亞科的罌粟蓮花屬（Anemoclema）、銀蓮花屬（Anemone）、白頭翁屬（Pulsatilla）、毛茛屬（Ranuculus）等（Ren et al.， 2011;Zhao et al.， 2012a， 2016），這表明毛茛科中花器官螺旋狀排列是多次獨立發生的（Zhai et al.， 2019）。

花瓣是毛茛科植物形態多樣性最豐富的器官之一，具有極其重要的分類學價值（Tamura， 1995）。藍堇草屬花瓣原基在發生后，有明顯的延遲發育，這與以往報道的毛茛科有花瓣的類群一致（Zhao et al.， 2012a， 2012b， 2016）。唐松草亞科的祖先狀態重建表明，花具花瓣為祖先狀態，而擬扁果草屬、唐松草屬中，無花瓣為次生性丟失（Wang & Chen， 2007）。有花瓣的類群其形態結構多樣，如天葵屬、尾囊草屬、耬斗菜屬、藍堇草屬花瓣均具短柄，瓣片基部分別為杯狀、囊狀、距狀、近二唇形，而人字果屬花瓣多具爪狀長柄、瓣片漏斗形（Tamura， 1995; Wang， 2001）。對上述類群花瓣發育過程的研究表明，球形的花瓣原基逐漸分化為基部的柄和上部的片狀結構以后，片狀結構腹側中部凹陷，進而經過不同程度的生長發育形成各種復雜的立體結構（Tucker & Hodges， 2005; Ren et al.， 2011; Zhao et al.， 2016; 本研究）。發育中后期不同程度的發育重塑可能在不同類型花瓣形成過程中起到了重要作用（張睿等， 2014）。

尾囊草屬、耬斗菜屬的雄蕊排列成10條規則的直列線，天葵屬、唐松草屬、人字果屬的雄蕊排列成不規則的直列線（Tucker & Hodges， 2005; Ren et al.， 2011; Zhao et al.， 2016），而藍堇草屬的雄蕊排列成不規則的斜列線。在唐松草亞科中，天葵屬-尾囊草屬-耬斗菜屬分支的雌蕊外往往有5枚不育雄蕊，而其他屬均未見不育雄蕊（Zhao et al.， 2016）。

唐松草亞科植物的心皮數變化較大，人字果屬具兩枚基部稍合生的心皮，藍堇草屬和唐松草屬心皮屬較多，為6～20枚;其他屬多為3～5枚（Tamura， 1995; Wang et al.， 2001）。具瘦果的唐松草屬的心皮原基為囊狀，胚珠早期裸露;而藍堇草屬、尾囊草屬、耬斗菜屬、人字果屬等具蓇葖果的類群為對折心皮（Tucker & Hodges， 2005; Ren et al.， 2011; Zhao et al.， 2016）。毛茛科植物成熟胚珠的珠被層數包括2種類型，單珠被和雙珠被，胚珠結構在屬以上具有極其重要的分類學價值（Wang & Ren， 2008）。從已有報道資料看，雙珠被是最毛茛科基本的類型，唐松草亞科的尾囊草屬、耬斗菜屬、唐松草屬、人字果屬的胚珠均為雙珠被、倒生、具附屬物，但是附屬物的位置、內外珠被的長度在不同屬中表現不同（Wang & Ren， 2008; Zhao et al.， 2016）。本研究中，藍堇草屬的倒生胚珠僅具一層珠被，也未見明顯的附屬物，區別于唐松草亞科的其他成員，也是該屬較特殊的性狀。單珠被也出現在鐵筷子族、毛茛族和銀蓮花族（Wang & Ren， 2008），單珠被這一性狀獨立地出現在毛茛科的不同分支上，表明單珠被是多次發生的次生性狀。

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（責任編輯 李 莉）