海洋經濟紅藻江蘺科的分類研究現狀及存在的問題

丁蘭平，楊 楠，劉金梅，姜晶晶，黃冰心

(天津師范大學生命科學學院、動植物抗性重點實驗室，天津300387)

江蘺科[1]隸屬于紅藻門、真紅藻綱、杉藻目，為暖水性藻類，熱帶、亞熱帶及溫帶都有生長[2-3]。大多數江蘺科海藻種類的用途十分廣泛，可用作食品，是提取瓊膠的主要原料和鮑魚養殖的主要飼料，對富營養化海水養殖區具有明顯的生物修復作用，已成為了重要的大型經濟栽培海藻種類。

近年來，由于分子生物學研究技術的介入，該科的分類系統發生了較大的變化，國內外相關學者對如何歸類存在著較大的爭議。針對這個問題，本研究在收集專業文獻的基礎上，結合作者長期從事大型海藻分類學研究的經歷，嘗試就該科的分類學研究歷史和現狀做詳細介紹，并分析其存在的問題，旨在為江蘺科的研究提供參考。

1 江蘺科的物種多樣性現狀

1.1 國際及亞洲江蘺科分類的主要研究進展

根據文獻記錄，江蘺科已報道有14屬，分別為Ceramianthemum、雙孢江蘺屬(Congracilaria)、Corallopsis、Curdiea、Flagellaria、江蘺屬(Gracilaria)、蘺生藻屬(Gracilariophila)、擬江蘺(龍須菜)屬(Gracilariopsis)、Hydropuntia、Melanthalia、Plocaria、多穴藻屬(Polycavernosa)、Sarcocladia和Tyleiophora，共計235種(變種或變型)[4]。其中，有些學者認為Ceramianthemum、雙孢江蘺屬、Flagellaria、Hydropuntia、多穴藻屬和Sarcocladia需要并入其他屬中，超過10個種的屬分別為Curdiea(12種)、江蘺屬(186種)和擬江蘺(龍須菜)屬(24種)等3屬。

亞洲沿海都有江蘺科物種的報道。其中，東亞有8屬93種(含變種、變型)，即Ceramianthemum(2種)、雙孢江蘺屬(1種)、Corallopsis(6種及變種)、江蘺屬(70種及變種變型)、蘺生藻屬(3種)、擬江蘺(龍須菜)屬(6種)、Hydropuntia(3種)和多穴藻屬(2種)；中國江蘺科物種達8屬86種(其中特有種55種)[2,5-6]；日本次之，為4屬36種(其中特有種為5種)[7]。東南亞有7屬123種，即雙孢江蘺屬(1種)、Corallopsis(3種)、江蘺屬(87種)、蘺生藻屬(6種)、擬江蘺(龍須菜)屬(10種)、Hydropuntia(7種)和多穴藻屬(9種)；其中，菲律賓的物種最多，達5屬53種；越南次之，為3屬50種。西南亞有2屬62種，即江蘺屬(58種)和擬江蘺(龍須菜)屬(4種)，物種比較豐富的國家包括印度有2屬43種(含20個特有種)，斯里蘭卡有1屬22種(含6個特有種)，伊朗有2屬16種(含5個特有種)。

1.2 與我國有關的國內外江蘺科分類的主要研究進展

自20世紀70年代以來，國際主流期刊發表江蘺科分類學研究論文80余篇，極大地豐富和完善了該科的分類學知識。由于內容龐雜，為了研究的針對性及介紹的簡潔，本研究僅對主要類群的國際分類學專業文獻、我國的研究進展及與下文所述的分類系統討論有關的內容進行介紹。

江蘺屬由Greville(1830)建立[8]，目前已報道的物種達180余種[4,8]。在過去的數十年間，有大量的學者對它展開了分類學研究[9-19]。利用核DNA基因序列和葉綠體rbcL序列，江蘺屬大約有150種的系統發育關系被推斷[14-15,17-21]。

擬江蘺(龍須菜)屬是由Dawson(1949)從江蘺屬中分出的新屬[10]，主要以兩個囊果特征(具有小細胞的產孢絲和缺乏營養絲)為劃分依據，G.sjostedtii(Kylin)Dawson為模式種。之后，先后有Ohmi(1958)[11]、Fredericq等(1989)[22]、Zhang等(1991)[23]、Steentoft等(1995)[24]、Gurgel等(2003)[25-26]、Le等(2006)[27]、Bellorin等(2008)[28]、Kim等(2008)[29]、Lin[30]、Muangmai等(2014)[31]和Norris(2014)[3]通過形態學、解剖學和分子系統發育學等方法對該屬開展過分類研究。

多穴藻屬由我國藻類學家張峻甫等(1963)[32]建立，有部分學者開展了該屬的分類學研究[33-38]。

Hydropuntia由Montagne(1842)建立[39]。直到Wynne(1989)認為多穴藻屬為Hydropuntia的異名[40]后才引起學者關注。先后有Rios(1991)[41]、Gurgel等(2010)[17]和Conklin 等(2014)[42]開展過該屬的研究工作。

我國江蘺科的形態分類學研究工作資料比較豐富，報道了8屬86種[2,5-6]，大部分只是記錄性的；目前有較詳細描述的有4屬，為擬石花屬(Gelidiopsis)、江蘺屬(中國的多穴藻屬已被并入該屬)、蘺生藻屬、擬江蘺(龍須菜)屬，共42種及變種(型)[2,7,9,12,19,23,30,43-55]。

我國江蘺科具有創新性的工作可歸納為如下4個方面：①報道了許多新分類群，特有種類為55種[4]；②報道了一個新屬即多穴藻屬[32]；③從解剖學、繁殖發育學和系統演化等3個方面完善和補充了Yamamoto(1975)[56]的江蘺屬3亞屬分類系統(Gracilariella、Textoriella、江蘺亞屬)，為4亞屬系統(Gracilariella、Textoriella、江蘺亞屬、Hydropuntia[9])，并推薦利用精子囊排列方式來區分4個亞屬的雄性植株(S型，Gracilariella；T型，Textoriella；V型，Gracilaria；P型，Hydropuntia)[9]；④分析了擬江蘺(龍須菜)屬不能作為獨立屬存在的原因[22]，建議將其并入江蘺屬的Gracilariella亞屬中[9,48]。

2 國內外江蘺科分類研究存在的問題

2.1 國際江蘺科分類系統的問題

2.1.1 多穴藻屬 多穴藻屬由張峻甫等于1963年建立[32]。1989年，Wynne認為多穴藻屬為Hydropuntia的異名[40]，因為兩者的主要鑒定特征相同。基于分類學命名的優先權，多穴藻屬的拉丁名被“Hydropuntia”取代并逐漸得到國際認可。

2.1.2HydropuntiaHydropuntia建立得比較早，近150 a間鮮有研究者。直到1989年由Wynne的研究[40]后才被逐漸被認識。Abbott等(1991)[48]認為后來的學者過份強調Yamamoto[56]的“精子囊類型”的觀點。因為精子囊類型的起源存在爭議：①Yamamoto[56]認為V型精子囊(江蘺亞屬)源于外皮層細胞，而Fredericq等[22]認為是間生的(亞表皮細胞)；②Fredericq等(1985)[33]報道P型精子囊分枝系統(Hydropuntia/多穴藻屬)源自于內皮層或外髓層的細胞，而Xia等(1985)[45]則認為來自于亞皮層細胞；③Abbott等[48]認為P型是V型的變形，它們能同時存在于相同的藻體上，或僅有V型，因此他們推斷：在某些種中，P型精子囊是V型的成熟表現，而在其他來自中國的種類如繖房江蘺(G.coronopifolia)、真江蘺(G.asiatica)、紅江蘺(G.rubra)、海南江蘺(G.hainanensis)、節江蘺(G.articulata)和縊江蘺(G.salicornia)等僅存在V型精子囊。因此，Abbott等認為這些觀察結果影響了江蘺屬[48]、其幾個亞屬[56]和Hydropuntia的劃分界限。本研究通過UPA和CO I基因的系統發育分析發現，Hydropuntia為江蘺屬的屬下分類階元[57]。Lyra等(2015)[58]基于分子系統發育學研究認為Hydropuntia不是一個單系屬，也建議將其并入江蘺屬中。但精子囊類型可能也不能完全區分江蘺屬的各亞屬，因為Yamamoto(1984)[59]報道了另外兩種精子囊類型，但并沒有推薦新的亞屬。

2.1.3 江蘺屬和擬江蘺(龍須菜)屬間的關系 擬江蘺(龍須菜)屬于1949年建立，是從江蘺屬中分離出來的新屬，在此之前的百余年間，其物種都是作為江蘺屬的種類對待。擬江蘺(龍須菜)屬的存在與否，國際上爭議比較大。

一種觀點支持成立擬江蘺(龍須菜)屬[10-11,22]，認為兩個囊果特征(具有小細胞的產孢絲和缺乏營養絲)能作為屬級鑒定特征使用。Zhang等[23]、Bird(1995)[60]、Steentoft等[24]、Gurgel等[25-26]、Le等[27]、Bellorin等[28]、Kim等[29]、Lin[30]、Muangmai等[31]、Norris[3]基于形態和分子系統發育分析認同了這種觀點。本研究通過UPA和CO I 基因的系統發育分析發現，擬江蘺(龍須菜)屬部分物種與江蘺屬的區分明顯，獨立聚為一支[56]。

另一種觀點認為Dawson[10]的擬江蘺(龍須菜)屬不成立[2,9,13,48,61]，僅以有限的特征來區分Hydropuntia和擬江蘺(龍須菜)屬是不夠的(表1)，以“營養細胞”或“營養絲”作為一個主要的屬級分類特征存在問題[48]。

表1 江蘺科類群間的主要鑒定特征比較

代表管狀營養細胞[62]的名詞有多個，如吸收絲[35,45,63]、營養絲[10]、穿絲[64]等。實際上，營養細胞或營養絲并未證明具有營養的功能，僅僅代表在杉藻目中與產生果胞融合相關聯的一類不同的絲體細胞。

Papenfuss(1967)[61]鑒定了英國江蘺屬的G.verrucosa(Hudson)Papenfuss，發現營養絲不是穩定存在的，江蘺屬的G.verrucosa與擬江蘺(龍須菜)屬的模式種G.sjostedtii(Kylin)Dawson的產孢絲細胞大小間沒有本質差異，因此他建議合并這兩個屬。Fredericq等[22]恢復了擬江蘺(龍須菜)屬，認為它與江蘺屬的主要區別在于它缺少管狀營養細胞和精子囊在藻體表面的位置。對Papenfuss[61]的觀察結果，Fredericq等暗示是物種鑒定錯誤。

在Fredericq等[22]的擬江蘺(龍須菜)屬中，“營養細胞”僅作為精子囊模式的第二特征，而更早的文獻中隱含地提到至少在G.foliifera的成熟果胞中存在這樣的特征[65]。而其他物種如紅江蘺(V型精子囊[11])的果胞中能見到穿絲，因此與江蘺屬的G.verrucosa[62]相似；而細基江蘺(G.tenuistipitata)具有T型精子囊[12]，其果胞中缺乏穿絲，因此與擬江蘺(龍須菜)屬[22]S型精子囊的物種相似。而在多穴藻屬中，一些種類有穿絲，而另一些種類則缺乏。還有一些種類，由于在某些現存標本中存在綜合的精子囊類型，故不能完全根據雄性類型來劃分這幾個類群。

Lin等(2012)[55]基于rbcL的系統發育分析發現，僅含T型或同時含有T型和V型精子囊的葉狀江蘺物種形成一個大的集合體，包括模式種G.bursa-pastoris(Gmelin)Silva；有完整片狀邊緣的葉狀江蘺種類不是單系起源的。其對T型精子囊發育的研究結果與Yamamoto[56]的觀察結果一致。因此，他們認為對具有V型精子囊的種類，還需要進一步的觀察結果來支持。

2.2 中國江蘺科分類存在的問題

2.2.1 分類系統 關于江蘺科的分類系統，我國藻類學家提出了自己的觀點：報道了一個新屬，提出了江蘺屬的4亞屬分類系統，分析了擬江蘺(龍須菜)屬不能作為獨立屬存在的原因，如上文“1.2”所述，然而國際上仍存在爭議。

我國已記錄的江蘺科有8屬，綜合當前各種觀點來看，實際可能會遠少于此數。其中，有詳細描述的有5屬，即擬石花屬、江蘺屬、蘺生藻屬、擬江蘺(龍須菜)屬、Hydropuntia。根據Gerung等(2002)[66]的研究，我國蘺生藻屬的3個種現全部轉入Gracilariocolax，而后者的科級系統歸屬仍未有定論[67]；根據Saunders(1999)[68]的研究，擬石花屬在系統上現歸為節莢藻科；如上文所述，擬江蘺(龍須菜)屬和Hydropuntia與江蘺屬的關系并未理清。而在《藻類名詞及名稱》[69]中，江蘺屬GracilariaGreville的同屬異名有PolycavernosaChang et Xia、HydropuntiaMontagne和GracilariopsisDawson。

因此，關于我國江蘺科的屬級分類單位，目前可以定論的只有一個屬，即江蘺屬。

2.2.2 物種鑒定 江蘺科的物種變異情況較大，很多時候難于鑒定。例如：我國的真江蘺(G.vermiculophylla(Ohmi)Papenfuss[7])，在不同時期有不同的鑒定結果，真江蘺G.asiaticaZhang et Xia[2,46]、江蘺G.verrucosaSensu Chang et Xia[12]、江蘺G.verrucosa(Huds.)Papenfuss[43],其他學者則分別鑒定為G.confervoides[70-73]和Sphaerococcusconfervoides[74]。其他還有多個種都存在這樣的鑒定問題。

我國已記錄的江蘺科物種達86種及變種(變型)，其中含特有種55種，較詳細描述的有42種及變種(變型)，其中絕大部分工作是基于形態學研究的結果。這個數字在國際上都是比較突出的，許多物種存在與否都值得進一步核實。

目前基于形態學及分子系統發育分析，已有學者做過一些比較好的重新鑒別工作[19,30,54]。李敏等(2009)[75]、李文紅等(2010)[76]、李婷婷等(2012)[77]、趙小波等(2013)[78]、Xu等(2014)[79]也進行過一些報道，雖然也利用了現代分子生物學方法，但只是跟隨國際流行觀點。例如我國目前廣泛栽培的龍須菜(G.lemaneiformis)，因為對分類系統爭論的不了解，出現了是屬于江蘺屬還是屬于擬江蘺(龍須菜)屬的爭論。

筆者所在研究團隊近年來開展了一些前期研究工作[54,57]，通過對6個種的形態比較與分子系統發育分析，發現細基江蘺、長喙江蘺(G.longirostris)和細基江蘺繁枝變種(G.tenuistipitatavar.liu)為同一物種，脆江蘺(G.chouae)和G.parvispora形態相似，可能為同一物種的不同地理類群[57]。但所分析的物種數量較少，目前還無法全面、深入地解釋某些現象。

由此可看出，我國江蘺的分類還有許多問題有待澄清。

3 結論

本研究基于文獻資料及部分作者自己的研究數據，較詳細地介紹了江蘺科分類研究的歷史現狀，以及當前國際上爭議比較大的江蘺屬、擬江蘺(龍須菜)屬和多穴藻屬之間在形態學、解剖學以及分子序列分析中的相關性及存在的各種問題，為該類群的研究提供相對詳細、客觀的參考數據，將有利于促進對我國目前該科分類中屬、種地位的判斷與認知。