入侵植物曼陀羅對本地植物功能性狀和土壤碳、氮、磷化學計量特征的影響

馬可心 張 梅 方 馨 唐麗麗 韓建華 楊麗芳 石福臣*

（1. 南開大學生命科學學院，天津 300071；2. 天津市農業環境保護管理監測站，天津 300061；3. 天津市林業果樹研究所，天津 300112）

近年來關于外來生物入侵的研究備受矚目。生物入侵通常是指某些生物出現在其自然分布區及自然傳播范圍以外，在特定生態系統中形成了種群，改變或威脅到本地生物多樣性的現象［1～2］。我國地域遼闊、地形復雜，生態系統類型眾多，近年來隨著人類活動的增加，生物入侵問題日益嚴峻。據統計，我國的外來入侵植物在入侵生物中占比達44%［3］，對我國生物多樣性、生態環境、經濟與社會等方面造成了嚴重影響［4］。外來植物一旦入侵成功，要徹底根除一般十分困難，即使清除成功也往往會造成極大的損失［5］。外來植物的入侵打破了區域生態系統平衡，通過直接競爭和對環境資源的干擾，直接或間接影響本地植物［6］。

植物功能性狀是指能夠響應環境變化并影響生態系統功能的植物性狀［7］。植物可以通過改變其功能性狀如株高、比葉面積、葉片碳含量及氮含量等來響應環境變化，尤其對土壤碳、氮、磷含量的變化具有顯著的響應。土壤碳、氮、磷是植物體生長發育的物質基礎，在全球地球化學以及生物循環中起著重要作用，其生態化學計量特征比是生態系統結構與功能的重要指標，能夠反應土壤內部碳、氮、磷循環，有利于確定土壤元素平衡和生態過程對環境變化的響應，具有良好的指示作用［8～9］。研究表明，飛機草（Chromolaena odorata）、紫莖澤蘭（Ageratina adenophora）以及加拿大一枝黃花（Solidago canadensis）入侵后，往往形成單一優勢群落，使本地植物的物種多樣性降低，并且對本地植物的功能性狀造成了一定的影響［10～11］?；セ撞荩⊿partina alterniflora）入侵濱海濕地后，土壤碳、氮、磷含量及化學計量特征比均具有不同程度的變化響應［12］。

曼陀羅（Datura stramonium）為茄科（Solanaceae）曼陀羅屬（Datura）植物，一年生直立草本，在低緯度地區可長成亞灌木，全株具生物堿，對人、家畜與魚類等有強烈的毒性，尤其以果實和種子內毒性最大。曼陀羅植株體型較大，生長能力強，特別是對共存植物的生長有較明顯的化感抑制效應［13］，具有極強的環境適應能力與入侵潛力。曼陀羅原產于墨西哥，現已侵入我國大部分地區，經綜合評價被劃分為嚴重入侵類外來種［14～15］。曼陀羅主要入侵農田、路旁和荒地，危害豆類、薯類、棉花與蔬菜等農作物，對我國經濟生產造成了一定損失。目前對曼陀羅的研究主要集中于其生物學特性、化學成分及重金屬累積能力等方面［16～18］，本研究以入侵植物曼陀羅及共存本地植物為研究對象，通過對不同入侵壓力（按入侵種蓋度比例劃分）下曼陀羅和本地植物的株高、比葉面積、葉片碳含量、氮含量、碳氮比、葉片建成成本等功能性狀以及不同土層的碳、氮、磷化學計量特征的詳細分析，探討外來植物曼陀羅入侵對于本地植物和土壤特性的影響規律，為把握曼陀羅的入侵機制和生態防控提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于天津市武清區（117°18'E，39°22'N），屬暖溫帶半濕潤大陸季風氣候，年均氣溫11.6℃，1 月平均氣溫-5.1℃，7 月份平均氣溫26.1℃，年平均降水量為606 mm，無霜期212 d，年日照2 752 h。曼陀羅屬于一年生草本，每年的新生苗均由種子繁殖生成。研究區為曼陀羅不同程度入侵的一片撂荒地，面積約為2 000 m2，該區域近5 年內未開展過防除措施，無人為因素干擾。曼陀羅入侵壓力是根據曼陀羅蓋度的不同劃分為無入侵、輕度入侵和重度入侵。無入侵區是指群落中無曼陀羅生長的區域；輕度入侵區是指群落中曼陀羅與本地植物處于競爭生長，曼陀羅蓋度在30%以下的區域；重度入侵區是指群落中曼陀羅為優勢種群，蓋度大于60%的區域。

1.2 樣品采集與測定

于2018年8月進行野外調查和樣品采集。在本研究區內共劃分9 個試驗區組：3 個無入侵區組、3 個輕度入侵區組和3 個重度入侵區組，每個區組面積為10 m×10 m，各區組間隔距離為10～15 m。分別在每個區組內隨機設置5 個1 m×1 m的小樣方，記錄每一小樣方內所有物種（包括曼陀羅和與其共存的本地植物）種類、株數和蓋度，并測量所有植株的株高。在每一小樣方內選取若干株長勢良好的曼陀羅與本地種植株，隨機采集10～20 片成熟、向陽、健康的葉片，同種植物葉片混合為一份樣品，裝入信封，帶回實驗室，于105°C 殺青15 min，55°C 烘干至恒重保存，用于葉片功能性狀的測定。清除地表植物和凋落物后，在每個小樣方內使用5 點取樣法分別采集0～10 cm 和10～20 cm 土層的土樣，按不同土層混合成1 份，放入塑料自封袋帶回實驗室，風干、研磨后過篩，密封，室溫保存，用于土壤碳、氮、磷化學計量特征的測定。

葉面積使用YMJ-B 葉面積測量儀測定；葉片和土壤全碳含量及全氮含量用Vario MICRO cube元素分析儀（德國Elementar）測定；土壤全磷含量采用鉬銻抗比色法測定；土壤含水量采用烘干法（105℃烘至恒重）測定。

1.3 計算公式與數據分析

Shannon-Wiener多樣性指數［19］：

Simpson優勢度指數［20］：

Pielou均勻度指數［21］：

式中：Pi=Ni/N，Ni 為樣方中第i 物種的個體數；N為樣方總個體數；S為樣方中的物種總數。

式中：LC為葉片碳含量（g·kg-1）。

使用Excel 2013 軟件進行統計，使用DPSv7.05專業版數據處理系統進行單因素試驗統計分析（one-way ANOVA）和二因素試驗統計分析（two-way ANOVA），Duncan 多重比較，顯著性檢驗水平為P=0.05。圖形采用OriginPro 8.0進行繪制。

2 結果與分析

2.1 不同入侵壓力下本地植物物種組成的差異

該研究區植物均為草本植物，共9 科28 種。從調查記錄的植物種類看，均為當地常見植物，其中菊科8 種、禾本科7 種、藜科4 種、錦葵科、豆科與蘿藦科分別有2 種，茄科、?？婆c馬齒莧科各有1 種。曼陀羅入侵大大降低了入侵地的本地植物種數和株數（見表1）。無入侵區單個小樣方內植物種數為9～12種，株數為59～89株；輕度入侵區單個小樣方內植物種數有7～10種，株數為25～63株；重度入侵區單個小樣方內植物種數有5～9 種，株數為18～42 株。曼陀羅入侵顯著影響了本地植物群落的物種多樣性（見表2）。本地植物群落的Shannon-Wiener 多樣性指數、Pielou 均勻度指數隨曼陀羅入侵壓力的增加而降低，而本地植物群落的Simpson 優勢度指數隨曼陀羅入侵壓力的增加而增加（P＜0.05）。

2.2 不同入侵壓力下曼陀羅對本地植物功能性狀的影響

由圖1 可知，曼陀羅株高在不同入侵壓力下均顯著高于本地植物（P＜0.05），輕度入侵壓力下和重度入侵壓力下曼陀羅株高分別是本地共存植物的1.98 和2.65 倍。隨著入侵壓力的增加，曼陀羅株高雖無顯著差異，但具有升高趨勢。曼陀羅與本地植物的比葉面積無顯著差異，但輕度入侵與重度入侵下，曼陀羅比葉面積均大于本地植物。與輕度入侵相比，重度入侵下曼陀羅和本地植物比葉面積更大。不同入侵壓力下本地植物的葉片氮含量無明顯差異，但隨入侵壓力增加，本地植物表現出氮含量逐漸升高的趨勢；入侵地曼陀羅葉片氮含量顯著高于入侵地與無入侵地本地植物（P＜0.05），且隨入侵壓力的增加，曼陀羅葉片氮含量呈升高趨勢。本地植物葉片碳含量與葉片建成成本均表現為輕度入侵地＞重度入侵地＞無入侵地（P＜0.05），入侵地曼陀羅葉片碳含量與葉片建成成本均低于共存本地植物；隨入侵壓力增加，入侵地曼陀羅與本地植物的葉片碳含量與葉片建成成本均呈降低趨勢。不同入侵壓力下本地植物的碳氮比無明顯差異，但隨入侵壓力增加，本地植物表現出碳氮比逐漸降低的趨勢；入侵地曼陀羅葉片碳氮比顯著低于無入侵地本地植物（P＜0.05），且隨入侵壓力的增加，曼陀羅葉片碳氮比呈降低趨勢。

表1 曼陀羅不同入侵壓力下本地植物物種組成Table 1 Species of native plants in different invasive degrees of D.stramonium

表2 不同入侵區本地植物群落物種多樣性差異Table 2 Species diversity of native plant communities in different invasive areas

2.3 不同入侵壓力下土壤碳、氮、磷化學計量特征的差異

隨入侵壓力的增加，土壤全氮含量、全碳含量、氮磷比與碳磷比顯著增加，而全磷含量與碳氮比顯著下降（P＜0.05）（見圖2）。輕度入侵地和重度入侵地相對于無入侵地的0～10 cm 土層全氮含量分別提高了44.2%和85.8%，全碳含量提高了14.6%和25.1%，全磷含量下降了11.1%和25%。輕度入侵地和重度入侵地相對于無入侵地的10～20 cm 土層全氮含量分別提高了82.2%和142.5%，全碳含量提高了14.0%和35.1%，全磷含量下降了14.3%和28.6%。土壤養分呈現出一定的表聚效應，0～10 cm 土層的全氮含量、全碳含量以及氮磷比均顯著高于10～20 cm 土層（P＜0.05），而全磷含量、碳氮比與碳磷比無顯著差異。隨土壤深度下降，無入侵地、輕度入侵地和重度入侵地的全氮含量分別下降了35.4%、18.4%和15.7%，全碳含量下降了16.0%、16.4%和9.3%。

圖1 不同入侵壓力下曼陀羅與本地植物功能性狀的差異注：不同小寫字母表示在5%水平上差異顯著，下同Fig.1 Differences of functional traits between D.stramonium and native plants under different invasion degreesNote：Different lowercase letters show the significant difference at P=0.05，the same as below

3 討論

外來入侵植物會對生態系統產生深遠的影響。飛機草（Chromolaena odorata）侵入海南島后與本地植物種類產生生態位競爭，威脅本地物種的生存，使海南的生物多樣性遭到嚴重破壞［22］?？招纳徸硬荩ˋlternanthera philoxeroides）在溫暖地區的河岸邊或荒地等生境中成片生長，所入侵之處很少能看到與空心蓮子草處于相近生態位的矮小、匍匐草本植物［23］。本研究表明，隨曼陀羅入侵壓力的增加，本地植物群落的物種種類、株數、Shannon-Wiener 多樣性指數與Pielou 均勻度指數等顯著下降，而Simpson 優勢度指數顯著增加，這說明隨入侵壓力增加，曼陀羅作為優勢種的優勢更加明顯，導致本地植物群落的物種多樣性大大降低，這對當地群落組成及生態系統造成很大的影響。

圖2 曼陀羅不同壓力入侵對土壤碳、氮、磷化學計量特征的影響Fig1 Effects of different pressures of invasion of D.stramonium on soil carbon，nitrogen and phosphorus stoichiometric characteristics

植物的生長、競爭和繁殖與其功能性狀密切相關，因此外來植物的功能性狀對其入侵性和適應性具有重要影響，并且功能性狀是反映植物對外界環境變化響應的重要屬性之一［24］。株高體現了植物對外界資源的捕獲能力及繁殖策略，尤其是對光照資源的獲取，光照作為植物生長、發育與繁殖中不可或缺的因子，具有十分重要的作用［25］。本研究中曼陀羅相對于本地植物更高的株高使其對光照的利用更加充分，且隨著入侵壓力的增加，曼陀羅株高進一步增加，競爭優勢更加明顯，占領了更大的生存空間，使本地植物受到排擠，在群落中的優勢地位不斷降低。比葉面積對于植物的光合速率、相對生長速率與養分利用效率有一定的指示作用［26］，葉片建成成本是指完成葉片建成所需消耗的能量，一般較低的碳含量是造成葉片建成成本低的結構因素，同時也反映了碳資源利用效率較高，能夠將更多的能量投資到競爭策略［27］，本研究中曼陀羅比葉面積具有大于本地植物的趨勢，葉片建成成本具有小于本地植物的趨勢，但均未顯示出顯著差異，這可能是由于能與曼陀羅共存的植物也具有一定的競爭能力，這種競爭能力會由一定的功能性狀（例如比葉面積和葉片建成成本）表現出來，因此可能出現與曼陀羅相似的情況，但這并不影響曼陀羅的競爭能力，因為曼陀羅在其他重要的功能性狀上仍具有明顯優勢。氮素作為植物體內的重要營養元素，參與了多種合成代謝過程，較高的葉片氮含量代表了植物具有較高的資源捕獲能力［28］，曼陀羅葉片氮含量顯著高于本地植物，且隨入侵壓力的增加而進一步升高，這說明曼陀羅具有較高的資源捕獲能力，這是其與本地植物競爭中的一大優勢。葉片碳氮比能夠表示植物同化碳的能力，低的碳氮比代表較快的生長速率［29］，入侵地曼陀羅相對于無入侵地本地植物而言，葉片碳氮比顯著降低，表示其具有較快的生長速率。綜上所述，曼陀羅具有較高的資源捕獲能力和較快的生長速率，這使得曼陀羅的競爭優勢大于本地植物，從而快速生長與擴張，實現成功入侵。

表3 土壤碳、氮、磷化學計量特征2因子方差分析的F值Table 3 F values for the two-way ANOVA on soil carbon，nitrogen and phosphorus stoichiometric characteristics

本研究中土壤養分呈現出一定的表聚效應，即隨土層深度增加，土壤全氮含量、全碳含量以及氮磷比顯著下降。有研究表明土壤中的氮含量受生物固氮、大氣氮沉降以及各種微生物作用的影響，其含量變化較大［30］。而可溶性磷會與土壤中存在的一些離子發生強烈的吸附反應而被固定，因此磷在土壤中的遷移速度較慢，磷含量較為穩定［31］，故氮磷比受氮素影響，在不同深度土壤中變化較大。

目前存在一種關于入侵力的正反饋假說，即外來植物可以通過改變土壤特性進而增強自身競爭能力以提高其入侵力［32～33］。研究表明，入侵植物薇甘菊（Mikania micrantha）、黃頂菊（Flaveria bidentis）和紫莖澤蘭（Ageratina adenophora）入侵后可以改變生境土壤養分，創造對自身有利的生長環境，增強與本地共存植物的競爭能力，這可能是其成功入侵的機制之一［34～36］。土壤碳、氮、磷比可以反映土壤營養元素的庫容量和土壤中碳、氮、磷的礦化速率，從而可以對群落養分的限制性水平和供給性水平進行一定程度的預測［31］。本研究中曼陀羅的入侵提高了土壤中的全氮含量，且隨入侵程度的加劇而進一步提高，即對土壤中氮素具有累積效應。氮素作為生態系統中限制植物生長的主要營養元素，土壤全氮含量的升高，又為曼陀羅生長提供了良好的養分支持，對曼陀羅的生長速率和生物量分配產生一定的促進作用。有研究表明，土壤碳氮空間分布具有一致性，因此碳氮含量在不同環境變化下表現出相同的變化規律［37］，本研究結論也支持了這一點，土壤全碳含量與全氮含量的變化趨勢相似，隨曼陀羅入侵程度加劇，全碳與全氮含量均顯著升高。隨入侵壓力的增加，土壤中全磷含量下降，氮磷比與碳磷比呈現升高的趨勢，這可能是由于生長季曼陀羅對磷元素的消耗量更大，并且土壤微生物具有較強的固磷潛力而導致的［38］。曼陀羅入侵使土壤物質循環加快，創造了對其生長與競爭更有利的土壤環境，加劇了其入侵強度，這可能是曼陀羅成功入侵和快速擴張的原因之一。