互利關系和植物多樣性對節肢動物群落不同營養級的影響路徑和強度

王 慶,盧志興,趙婧文,陳又清

中國林業科學研究院資源昆蟲研究所, 昆明 650224

食物網中各營養級之間的相互作用和上行-下行效應在生態系統中具有重要的作用,是群落動力學的基礎[1- 5]。在以往的營養級研究中,研究者們多關注在生產者的上行效應和各營養級之間的捕食與競爭作用對食物網結構的影響,但是越來越多的研究認為物種間的正相互作用可能與競爭、捕食同等重要[6- 9],而這種正相互作用對食物網中各營養級結構的影響的研究還較為稀少[10- 11]。同時,已有研究極少對這種影響的路徑和強度進行量化。

螞蟻與產蜜露的半翅目昆蟲所產生的互利關系是正相互作用的經典模型[12- 13],以螞蟻-紫膠蟲Kerriaspp.的互利關系為例,紫膠蟲在寄生過程中會分泌蜜露,螞蟻受到蜜露的吸引并前來取食,螞蟻在取食蜜露的同時會保護紫膠蟲免受天敵的危害[14- 15],兩者因此形成了“食物換保護(food-for-protection)”的互利關系[16-17]。螞蟻不僅是互利關系的參與者,還是捕食者,而互利關系有利于強化螞蟻作為捕食者的作用[18]。同時,螞蟻作為生態系統的工程師,對生物群落結構和生態系統的功能有十分重要的影響[12,18]。已有研究表明,螞蟻與紫膠蟲的互利關系會對一些其他節肢動物產生影響,如蜘蛛、蝗蟲類、蝽類等[19- 21]。但是這些研究大都只關注于互利關系對某一類群或某一營養級的影響,它對整個節肢動物群落各營養級相互作用的路徑和強度的影響還少有研究。

在陸地生態系統中,對食物網中不同營養級之間的關系的研究多關注在上行效應,即植物的多樣性和生物量對較高營養級的影響,大尺度的調查只關注了兩個營養層級—生產者和消費者,而對捕食者以及再往上的頂級捕食者的多度及豐富度的調查研究較少[22-24]。例如,Leles等[25]的研究發現消費者的豐富度會隨著植物多樣性的升高而增加,同時捕食者(主要是螞蟻)的捕食強度也會增強,生產者的上行效應會傳導到第三營養級,但是對于植物多樣性和螞蟻-產蜜露昆蟲的互利關系如何交互影響整個節肢動物群落,目前還未有研究。

本研究主要探討互利關系和植物多樣性的下行效應和上行效應的對節肢動物群落中不同營養級的相互關系的影響。我們假設：受互利關系影響,不同強度的捕食作用會產生不同強度的下行效應。同時,在較小植物多樣性變動(單一種植,兩種,三種混植)的生態系統中,植物的多樣性會對消費者有上行效應,但是這種上行效應不會傳導到更高營養級或者對高營養級影響很弱。通過結構方程模型(SEM),我們可以量化上行效應和下行效應的路徑及其強弱。對于消費者和部分捕食者來說,如果他們同時受到上行和下行的影響,結構方程模型的路徑分析結果可以說明他們是主要受哪種效應的影響。具體來說,我們主要關注以下問題：(1)互利關系對其他營養級的下行效應是怎樣的？(2)植物多樣性-生產力的上行效應是怎樣的,是否會對捕食者階層有影響？(3)消費者和捕食者是否會同時受到上行效應和下行效應的交互影響,他們的相對強弱是如何的？

1 研究材料與方法

1.1 研究地概況

本研究設置了以螞蟻-紫膠蟲互利關系為關鍵作用的生態系統模型。研究試驗地位于云南省普洱市墨江縣雅邑鄉(23°14′N,101°43′E),海拔為1000—1056 m。該地區年均溫17.8℃,年平均降水量 1315.4 mm,屬南亞熱帶半濕潤山地季風氣候。紫膠生產是雅邑鄉的主要產業之一,當地常用紫膠寄主植物為牛肋巴Dalbergiaobtusifolia、南嶺黃檀Dalbergiabalansae、思茅黃檀Dalbergiaszemaoensis、木豆Cajanuscajan、聚果榕Ficusracemosa等。

1.2 試驗設計

本研究選取牛肋巴、木豆和南嶺黃檀3種樹作為紫膠蟲的主要寄主植物,于2015年4月至5月營養袋育苗,2015年8月將苗木轉移到試驗地供試。該試驗地為3 hm2的鈍葉黃檀人工紫膠林, 林地郁閉度為40%左右。參考Moreira等[26]的隨機裂區試驗設計方法,本試驗裂區的主區為螞蟻-紫膠蟲互利關系因素,分為3個處理,第1種為有紫膠蟲但是無螞蟻的無互利關系的處理(Lac insects without ants, LN),該處理下螞蟻無法訪問、照顧紫膠蟲；第2種為有紫膠蟲有螞蟻的有互利關系的處理(Lac insects with ants, LA),該處理下螞蟻可以自由訪問、照顧紫膠蟲；第三種為無紫膠蟲但是有螞蟻的自然對照處理(natural control, NT)。副區為寄主植物多樣性因素,也分為3個處理：第1種處理為3種寄主植物的單一樹種,作為植物多樣性1的處理；第2種處理為3種寄主植物的中的任意兩種寄主植物混合種植,作為植物多樣性2的處理；第3種處理為3個樹種同時出現,作為植物多樣性3的處理。為實現三樹種的不同組合,3種樹種組合還引入了當地另一種常用紫膠蟲寄主植物聚果榕。苗木生長4個月后,連同營養袋移入林地中空隙,每個組合包括6 株寄主植物,分2 行種植,每行3 株。相鄰的植株之間的距離為15 cm,組合之間的距離為1.5 m,以保證組合內相鄰的植物之間產生相互作用而組與組之間不會產生相互影響,各組合在試驗林地內隨機分布,每株植物出現在邊緣的概率基本一致,以減少邊緣效應對試驗結果的影響(圖1中未顯示)。按照此方法等分試驗區設計4 個重復,每個試驗區之間相隔為8—10 m。育苗的營養土、試驗地的坡度、坡向、土壤條件、水熱等條件均基本一致。于2016 年5 月放養云南紫膠蟲Kerriayunnanensis,枝條上固定紫膠蟲的比例約占枝條總長度的30%。每株植物的莖干上纏繞4 cm 寬的透明膠帶,其中控制螞蟻不能訪問的寄主植物上沿膠帶涂滿粘蟲膠,粘蟲膠每2 周更換一次,并清理雜草藤蔓以確保螞蟻無法到達植株。實驗后期收獲所有植株并測量每株的生物量。

圖1 試驗樣地設計的圖解Fig.1 Schematic of the experimental design螞蟻能否訪問紫膠蟲的互利關系處理為主區,3種植物多樣性處理為副區,在試驗區不同的樹種組合為隨機分布(圖解中未顯示)

1.3 寄主植物上節肢動物調查

云南紫膠蟲一年兩代,其中夏代是最重要的世代,時間為4月底5月初至9月底10月初。在8—9月份,是云南紫膠蟲泌膠和分泌蜜露重要的時期,也是節肢動物群落不同營養級物種豐富度和多度最高的時期,這個時期調查涉及的營養級和類群較多,比較理想。因此,寄主植物上節肢動物調查選在云南紫膠蟲夏代末期進行。我們于2016年8月和9月分兩次調查寄主植物上的節肢動物,每次調查持續7—10d。在天氣晴朗,植物上沒有露水的情況下,每天從9:00至22:00分3次進行調查。調查人員分為2組,每組2人,用手撿法、震落法和網掃法采集每株寄主植物上所有的節肢動物。通過參考相關分類文獻并在李巧教授(西南林業大學)的幫助下,將采集到的節肢動物樣本鑒定到種或科,并確定每個物種的營養級水平。以植物組合為單位,將兩次節肢動物調查的數據合并分析,并將其劃分為紫膠蟲(互利關系的參與者,提供蜜露資源)、螞蟻(互利關系的參與者,提供保護的捕食者)、消費者(紫膠蟲寄主植物上螞蟻不照顧的植食性害蟲)和除螞蟻外的捕食者(取食對象為紫膠蟲寄主植物上螞蟻不照顧的植食性害蟲,以下簡稱為捕食者)等不同的營養級。本試驗共采集到螞蟻28種,計14767頭,其中,粗紋舉腹蟻Crematogastermacaoensis,黑頭酸臭蟻Tapinomamelanocephalum,來氏大頭蟻PheidolelightiWheeler 這3種螞蟻為主要的互利關系參與的種類,占螞蟻多度總數的90%以上。消費者共采集到102種1421頭,捕食者共采集到26種264頭。每個營養級所有物種的總個體數即為該營養級的多度。

1.4 統計分析

我們利用結構方程模型(SEM)來研究受互利關系影響的螞蟻多度和寄主植物多樣性對中層捕食者多度、消費者多度以及植物生物量的直接作用或間接作用,SEM的標準化回歸系數可以量化某一個營養級變量對另一個營養級變量的影響程度,即為營養級之間的路徑系數。同一樣地類型下不同路徑系數之間的大小比較利用參數間差異臨界比值來比較,若該比值的絕對值大于1.96,則在0.05水平上兩系數之間具有顯著差異,不同樣地類型下同樣的路徑系數則用多群組的參數間差異臨界比值比較進行比較[27]。在初始模型(圖2)中,我們假設任何兩個營養級的多度之間都會產生相互作用,包括食物網中的上行效應和下行效應,這樣的模型為飽和模型,通過刪除1條或者n條路徑,去除不顯著的變量關系(P> 0.05的路徑,從最大P值開始),或者基于不同變量之間的殘差協方差來增加變量關系,來修改我們的初始模型[27]。利用χ2(當P> 0.05時說明模型擬合較好),擬合指數(CFI;當CFI> 0.95時模型擬合較好)和近似的均方根誤差(RMSEA;當RMSEA <0.05時模型擬合較好)評估整體模型[28]。植物生物量、消費者多度、捕食者多度和螞蟻多度數據均經過對數轉化,以符合模型的參數假設。所有的數據分析均在SPSS 22.0和AMOS 22(IBM)軟件下進行。

圖2 上行效應和下行效應的初始模型 Fig.2 The initial model of the bottom-up effect and top-down effect 矩形框內為各觀測變量,圓形e1-e4為每個觀測變量的殘差,下同

2 結果

2.1 三種樣地食物網的上行-下行效應的結構方程模型擬合結果

三種樣地食物網的上行-下行效應的路徑的結構方程模型如圖3所示。LA樣地模型χ2= 4.512,df=6,P=0.608,CFI=1.000,RMSEA<0.001。LN樣地χ2= 5.747,df=6,P=0.452,CFI=1.000,RMSEA=0.002。NT樣地χ2= 0.696,df=3,P=0.874,CFI=0.992, RMSEA<0.001,3個模型的擬合均良好,能較好地表示出各營養級之間的路徑系數。

圖3互利關系與植物多樣性對節肢動物群落營養級的上行—下行效應影響的路徑分析Fig.3 Path analysis of bottom-up and top-down effects of mutualism relationship and plant diversity on the trophic level of arthropod communityLA:有互利關系處理樣地Lac insects without ants; LN:無互利關系處理樣地Lac insects with ants; NT:自然對照樣地Natural control;圖中不顯著的路徑為虛線,顯著的路徑為實線,箭頭上的數字為標準化路徑系數β,變量的左上角為決定系數R2值

2.2 互利關系和植物多樣性對食物網營養級下行路徑系數的影響

從表1中可以看出,在LA樣地,螞蟻多度對捕食者多度和消費者多度均有顯著影響,其標準化路徑系數β分別為-0.93(P=0.036)和-0.33(P=0.01),捕食者多度對消費者多度也有顯著影響(β=-0.57,P<0.001)。在LN樣地,捕食者多度對消費者沒有顯著影響(β=-0.33,P=0.173)。在NT樣地,螞蟻多度對捕食者多度(β=-0.36,P=0.024)和消費者多度(β=-0.36,P=0.005)均有顯著影響,而捕食者多度對消費者多度也有顯著影響(β=-0.48,P<0.001)。

表2顯示了三種樣地下行效應的顯著路徑系數的兩兩對比的參數差異臨界比值。在LA樣地中,捕食者多度←螞蟻多度路徑系數顯著大于消費者多度←捕食者多度路徑(C.R.=4.621), 消費者多度←螞蟻多度路徑系數也顯著大于消費者多度←捕食者多度(C.R.=4.583),消費者多度←螞蟻多度路徑和捕食者多度←螞蟻多度路徑系數無顯著差異(C.R.=1.72)。在NT樣地,捕食者多度←螞蟻多度的路徑系數顯著大于消費者多度←捕食者多度路徑(C.R.=3.737), 消費者多度←螞蟻多度路徑系數顯著大于消費者多度←捕食者多度路徑(C.R.=3.474)和捕食者多度←螞蟻多度路徑(C.R.=2.205)。

2.3 互利關系和植物多樣性對食物網營養級上行路徑系數的影響

從表1中可以看出,3種樣地植物多樣性對植物生物量均有顯著影響,其標準化路徑系數β分別為：LA樣地β=0.46,P=0.02；LN樣地β=0.60,P=0.039；NT 樣地β=0.51,P=0.027。受植物多樣性影響的植物生物量在3種樣地的上行效應路徑具有差異：在LA樣地,植物生物量對消費者多度和捕食者多度均有顯著影響(β=0.64,P<0.001;β=0.42,P<0.001),但是植物生物量對螞蟻多度沒有顯著影響(β=0.201,P=0.223)；在LN樣地,植物生物量只對消費者多度有顯著影響(β=0.71,P<0.001),而對捕食者多度沒有顯著影響(β=-0.33,P=0.416)；在NT樣地,植物生物量對只對消費者多度有顯著影響(β=0.75,P<0.001),對捕食者多度和螞蟻多度均沒有顯著影響(β=0.27,P=0.210 ;β=0.20,P=0.750)。

3種樣地消費者多度對捕食者多度均有顯著影響,其標準化路徑系數β分別為：LA樣地β=0.50,P<0.001；LN樣地β=0.62,P<0.001；NT 樣地β=0.86,P<0.001。而消費者多度、捕食者多度對螞蟻多度均沒有顯著影響。

表3顯示了3種樣地上行效應的顯著路徑系數的兩兩對比的參數差異臨界比值。LA樣地中任意兩條路徑的參數差異臨界比值均大于1.96,即任意兩條路徑系數的大小具有顯著差異。在LN樣地,植物多樣性—消費者多度和消費者多度—捕食者多度這兩條路徑的C.R.=2.880>1.96,兩條路徑之間有顯著差異；在NT樣地,這兩條路徑的C.R.=1.110<1.96,沒有顯著差異。

表1 3種樣地上行-下行效應的結構方程模型分析

C.R.為臨界比值, 若該值的絕對值大于1.96說明在0.05水平上兩路徑系數大小具有顯著差異;LA:有互利關系處理樣地Lac insects without ants; LN:無互利關系處理樣地Lac insects with ants; NT:自然對照樣地Natural control

表2 3種互利關系樣地下行效應不同路徑的參數差異臨界比值(僅比較顯著路徑)

表3 3種互利關系樣地上行效應路徑的參數差異臨界比值

2.4 不同樣地間相同路徑的多群組比較

通過多群組比較(表4),植物生物量←植物多樣性路徑、消費者多度←植物生物量和捕食者多度←消費者多度這3條上行路徑在3種樣地之間的兩兩比較結果顯示,這幾條路徑系數在3種樣地之間均沒有顯著差異。在下行路徑中,只有捕食者多度←螞蟻多度這條路徑LA樣地要顯著高于NT樣地(C.R.=2.236),其他的路徑系數之間沒有顯著差異。

表4 不同互利關系處理樣地下相同路徑的參數差異臨界比值(僅比較共有且顯著的路徑)

3 結論與討論

在各種生態系統中,食物網的上行效應與下行效應的相對強弱一直是生態學家爭論的主題之一[1,29-30]。許多螞蟻是雜食性種類,但是它們在節肢動物食物網中起了重要的捕食作用,它們有活躍的捕食習性、廣泛的捕食對象、高效的募集能力和龐大的群體數量,是食物網的重要組成部分。因此,我們將參與互利關系的雜食性螞蟻作為一類捕食者進行分析,同時,螞蟻與產蜜露昆蟲所形成的互利關系可能會增強螞蟻作為捕食者對節肢動物群落的影響[1,31-32]。在本研究中,試驗所設置的樣地類型為人工紫膠林生態系統,該生態系統中螞蟻類群由于和紫膠蟲形成了互利關系,螞蟻的群體數量大為提升,螞蟻類群的多度為14767,其中90%與紫膠蟲形成了互利關系,而包括鞘翅目、鱗翅目等其他捕食者和消費者的多度分別為264和1421,因此,螞蟻在人工紫膠林生態系統占據了優勢地位,它們會作為捕食者對不同的營養級產生影響[33-34]。我們的結果顯示,在有互利關系(LA)樣地,螞蟻對捕食者的下行效應顯著強于螞蟻對消費者的下行效應。而在自然對照樣地(NT),螞蟻對捕食者的下行效應和對消費者的下行效應沒有顯著差異。不同樣地間的多群組比較顯示,有互利關系的螞蟻對捕食者的下行效應要顯著強于自然對照(NT)樣地,但是螞蟻對消費者的下行效應在兩種處理下沒有顯著差異。雖然螞蟻會同時攻擊或捕食食物網中其他的捕食者和消費者,但是在不同樣地間螞蟻只會對捕食者的下行效應有顯著差異,說明互利關系增強了螞蟻對捕食者的下行效應。

已有許多研究表明,植物的多樣性會對植物的生物量(生產力)有正效應[35-37]。在之前的研究中,我們也發現植物的物種多樣性會提高其生產力[38]。在本研究中,所有類型的樣地中的植物多樣性對植物的生物量均有顯著的正相關,而植物生物量也均對消費者多度有正效應,說明植物多樣性會通過增加植物生物量而對消費者階層產生上行效應。寄主植物的生物量不僅對消費者階層有上行效應,同樣也對捕食者階層有間接的影響,而消費者也會對螞蟻產生一定的影響。植物生物量對消費者多度、捕食者多度以及消費者多度對捕食者多度的上行路徑系數分別為0.64,0.50和0.42,其路徑系數隨著營養級的升高而逐漸減少。另一方面,只有LA樣地的植物多樣性對捕食者有上行效應,而LN樣地和NT樣地植物多樣性的上行效應均不會傳導到捕食者階層。也就是說,生產者的上行效應隨著營養級的升高而減弱,這與前人提出的營養衰減假說(Nutrient Attenuation Hypothesis)相一致[39]。但是互利關系會強化這種傳遞強度,使其達到捕食者營養級。

綜合互利關系的下行效應和植物多樣性的上行效應對消費者和捕食者多度的影響效果,我們的結果顯示：螞蟻-紫膠蟲互利關系對食物網中的捕食者和消費者都有顯著的下行效應,同時,植物多樣性對消費者有顯著的上行效應,這種效應在3種處理下的路徑系數都顯著高于螞蟻-紫膠蟲互利關系的下行效應。因此,對于消費者來說,植物多樣性的上行效應影響要強于互利關系的下行效應。對捕食者來說,螞蟻-紫膠蟲互利關系對捕食者的影響要顯著高于自然對照,而植物多樣性對捕食者的上行效應路徑不顯著,說明其主要受到來自互利關系的下行效應影響。但是總的來說,在有互利關系的存在時,食物網中各營養級之間的路徑更多,相互關系更為復雜,這對于群落生態系統的穩定性是有利的。

結構方程模型(SEM)可以同時將各種變量作為自變量和因變量,并且SEM分析方法可以量化他們的相互影響的重要值,進而進行比較[40]。已有許多研究利用結構方程模型來研究水生生態系統中食物網的營養級聯,但是該模型在陸地生態系統的應用還較少。本研究利用SEM分析研究了以螞蟻-紫膠蟲互利關系為核心作用的紫膠林生態系統中,互利關系和植物多樣性對節肢動物食物網中各營養級的影響,揭示了上行效應和下行效應對節肢動物各營養級的影響路徑和強度。本研究的樣本量(n=108)對于食物網中的多營養級研究來說是足夠的,但對于使用結構方程模型來說是偏小的[41],因此,我們的結果可能不能被認定為確定性的,但能作為有益的探索。

本研究范圍是小尺度空間的節肢動物多營養級之間相互關系,事實上生物之間相互作用的影響是極為廣泛的,比如對植物生理性狀、對土壤營養狀況等等[42-43]。在未來的研究中,應兼顧研究的空間、時間尺度與營養級的復雜程度,以期能在更大尺度、更多營養級數上來探討食物網中上行-下行效應的影響。