國際30年來土壤食物網的研究歷程與熱點分析

薛 瑞 王 沖 劉萌麗

(中國農業大學 資源與環境學院/生物多樣性與有機農業北京重點實驗室，北京 100193)

土壤生物作為土壤生態系統的核心組成，在土壤的形成發育及維持生態系統循環穩定，尤其在養分循環和凋謝物分解中發揮著不可替代的作用，驅動著土壤圈與其他各圈層之間的物質交換和循環[1]，是維系陸地生態系統地上-地下反饋的紐帶，支撐著陸地生態系統的過程和功能[2]。每克土壤中生物個體數量高達數十億，包括細菌、古菌、真菌、藻類、原生動物、蚯蚓和昆蟲等[3-4]，這些種類各異、數量巨大的生物通過多樣化的取食行為、棲息地分布及生活策略，形成了復雜的競爭、協同和捕食等相互作用關系，構成了一個復雜的食物網[5]。基于土壤生態學基礎及營養功能關系，土壤食物網可以定義為描述土壤各功能群之間消費與被消費關系的食物網[6]，其通過復雜的消費者-資源關系，驅動著全球生物地球化學循環過程，為人類生存提供賴以生存的生態服務功能，如產品供應、生命支持、生態調控過程及文化服務功能[4,7-8]。因此深入揭示土壤食物網在地上和地下生態過程中的作用是系統了解土壤生態過程和功能的有效途徑。

研究表明土壤食物網隨著演替時間增長，網絡的關聯度和緊密性顯著增加，并改善養分循環功能和C吸收的效率[9]；土壤食物網營養級緊密性增加還能促進植物生長，地上植物的演替也會影響地下食物網的緊密程度，形成地上—地下反饋[10]；在空間分布上，土壤食物網的垂直變異明顯[11]，如在免耕與傳統耕作農業系統中[12]，免耕系統降低了對土壤的干擾，增加真菌食物網比重，有助于增加C固存。然而在全球范圍內，集約化的農業管理措施和人類對自然生態系統的擾動，已經對土壤生物造成了空前的威脅。這種威脅主要體現在：土壤食物網提供的生態服務功能面臨削弱甚至喪失，集約化的土地管理方式導致土壤食物網的碳氮吸收和轉化途徑從真菌主導轉化為細菌主導，資源轉化效率急劇降低[7]；土壤食物網結構分離，導致土壤的對極端氣候的抵抗力和恢復力下降[13]；全球氣候變化影響土壤生物的數量、結構和分布對陸地生態系統的功能產生非常復雜的影響[14-15]。

因此，探究土壤食物網的反饋和演替機制，發掘土壤食物網生態功能，對促進人類健康并使自然資源達到可持續發展等目的還亟需系統梳理和研究。目前，土壤食物網的系統研究逐漸增多，全面掌握土壤食物網的研究方向及趨勢，有助于認識現有研究的深度和不足。陳之峰等[16]和陳國康等[17]采用文字綜述了土壤食物網的結構、能流與穩定性及其各結構成分在土壤生態系統中的功能作用。隨著土壤食物網研究深度和廣度的不斷拓展，文獻數量激增，傳統的文獻分析方法已經無法精準描述研究內容的動態發展全貌。文獻的可視化，是目前比較少用的綜述方式。采用可視化的綜述方式，有利于發現研究的新領域和新趨勢。因此，本研究旨在利用CiteSpace文獻數據計量學分析軟件，梳理概括1989—2018年共30年的土壤食物網的研究文獻，直觀地綜述分析研究的歷史脈絡和熱點，以期為研究者全面了解研究領域提供新思路。

1 數據搜集與分析

本研究使用 ISI Web of Science(SCIE、SSCI)核心數據集，采用高級檢索，以 TS=("soil food web " OR "detrital food web" OR "belowgroung food web " OR "soil food-web" OR "detrital food-web " OR "belowground food-web " OR "soil foodweb" OR "detrital foodweb " OR "belowground foodweb")作為檢索表達式，時間為 1989—2018年，共檢索研究類文獻 671篇。本研究采用的CiteSpace V 5.0.R7，是基于結構洞理論、最優信息覓食理論、頻率突增算法和網絡模塊化理論相結合的可視化分析工具。通過結合WOS(Web of Science)自帶的檢索分析功能模塊，對土壤食物網的論文數據進行文獻計量分析以及數據挖掘。

2 結果與分析

2.1 土壤食物網研究的年度總體發展趨勢

1992—2018年，Web of Science數據庫中有關土壤食物網的研究性文獻共671篇，且呈逐年增長趨勢(圖1)。圖1統計的年度發文量表明，國際上土壤食物網研究整體分為3個階段：第一階段，1993—1997年，年發文量(2～6篇)均少于10篇，屬于研究起步階段；在英國自然環境委員會和美國科學基金會于1998和1999年先后啟動了土壤生物學重大研究計劃的契機下，從1998年開始，土壤食物網研究進入第二階段，年發文量均超過10篇；2003和2005年德國與中國的基金委員會先后啟動資助了一系列土壤生物學項目，因此自2005年后土壤食物網研究進入第三階段，即快速增長階段。

圖11989—2018年Web of Science核心合集數據庫土壤食物網研究領域發文量年際趨勢
Fig.1 Research papers of soil food web annual publication trend in the database of Web of Science from 1989-2018

“十一五”以來國內資助了一些與土壤生物學相關的重大項目，使得我國在土壤食物網研究領域取得了快速發展，因此關于我國在這個領域的研究從2005年開始在WOS數據庫中才有所記載。2005—2011年處于研究的起步階段，年度發文量不超過5篇，2012年是研究快速發展的突變節點，2015—2018年研究處于穩定增長階段，但是年發文量均<20篇。

2.2 研究作者

發文量排名前10位的學者共發文221篇，占全部作者的33%(表1)。Scheu等[18]主要研究土壤生物降解和養分循環功能； Bardgett等[19]的研究領域是生物多樣性和生態功能；Ferris等[20]及Zhang等[21]的研究方向是研究土壤食物網結構和土壤動物。在所有發文中，Ferris等[22]被引量最高，共計540次，在2018年被引量為45次，主要研究線蟲在土壤食物網中的功能作用；Scheu等[23]被引量排名第二，共計219次，2018年被引7次。

表1 土壤食物網研究領域發文量前10的作者Table 1 Top 10 researchers of number of publications of soil food web.

2.3 收錄期刊

從2009—2018年的共被引期刊分析可知(圖2)，Soil Biology & Biochemistry和Apply Soil Ecology期刊發表文章的被引率最高，一直處于主流期刊的地位。通過共被引期刊的突出節點分析表明，高被引文章從生態學的主流期刊逐漸過渡到Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America(PNAS)和Global Change Biology(GCB)等期刊。且在近5年發表文獻中，de Vries 等[24]在PNAS期刊發表的及Maria等[25]在Global Change Biology期刊發表的2篇文章被引率最高，分別共計174和100次。

圓圈的大小表示出現頻次的高低，圓圈不同的顏色則是表示不同年度的發文量；其中粉色外圈，代表該關鍵詞的中心度即網絡中節點在整體網絡中所起連接作用大小的度量；紅色圓圈表示突變點,連接各圓圈的線的粗細是關聯度，越粗的線兩者關聯度越好，連線的顏色表示最早出現聯系的年份。
The size of the circles indicates key words frequency, larger circle indicates higher frequency; Circle with different colors indicates number of publications annually; Circle with pink rings indicates the centrality of key words；Different colors indicate different research fields；Circle with red rings indicates citation bursts; The thickness of the lines indicates, thicker lines indicate better connections, the color of the lines indicates the earliest year of connection.
圖2 土壤食物網研究領域共被引期刊分析
Fig.2 Co-cited journal analysis in soil food web

2.4 關鍵詞共線性分析

2.4.11989—1998年研究熱點

從1989—1998年關鍵詞網絡圖譜分析可知(圖3(a))，土壤食物網最早涉及的研究方向是土壤食物網對的有機質分解和氮礦化功能[26-27]。Swift等[28]和Bardgett等[29]通過研究土壤微生物量與顆粒有機碳轉換率的關系，揭示了微生物的動力學促進碳循環的過程，能量是通過微生物吸收碎屑中的碳進入腐生食物網及整個生態系統[27]。隨著對土壤生物的深入了解，后續將生態學的種群、群落和生態系統的概念引入土壤食物網研究，揭示了在生態系統中地上植被與地下生物之間的反饋。

a): (1)動物 Fauna；(2)自上而下 Top down；(3)真菌 Fungi；(4)線蟲 Nematode；(5)氮礦化 Nitrogen mineralization；(6)能量流動 Energy flow；(7)降解 Decomposition；(8)生態系統 Ecosystem；(9)生物多樣性 Biodiversity;(10)群落 Community;(11)生物量 Biomass;(12)生產力 Productivity;(13)生長 Growth;(14)氮 Nitrogen b): (1)管理 Management;(2)成熟度指數 Maturity index;(3)群落 Community;(4)真菌 Fungi;(5)多樣性 Diversity;(6)跳蟲 Collembola;(7)相互作用 Dynamic;(8)生物多樣性 Biodiversity;(9)氮礦化 Nitrogen mineralization;(10)降解 Decomposition;(11)線蟲 Nematode;(12)有機質 Organic matter;(13)生態系統 Ecosystem;(14)氮 Nitrogen;(15)微生物量 Microbial biomass;(16)群落結構 Community structure;(17)碳 Carbon
圖3 1989—2008 年國際學者發表的土壤食物網相關研究論文的關鍵詞交互網絡圖譜
Fig.3 Keyword co-occurring networks of soil food web published by international researchers from 1989 to 2008

2.4.21999—2008年研究熱點

與上個10年期相比，1998—2008年(圖3(b))國際學者對氮礦化以及線蟲的研究熱度仍在持續且更加深入，如利用線蟲指示整個土壤食物網的狀況[30-31]及生態服務功能[32]，探究食細菌和食真菌線蟲對氮素的礦化功能[33]；隨著16S rDNA測序的分子生物學技術發展，以及穩定同位素標記方法的創新和脂肪酸研究的深入，碳循環、土壤微生物及生物多樣性成為新的研究熱點，且研究熱點之間的交互更加緊密。特別是對揭示生物多樣性與氮循環之間的關系[28]和動物多樣性對碳及其他元素的循環的影響[34]進行了深入分析；充分利用通過13C穩定同位素標記法，探究地下食物網物質和能量流動[7, 35]；碳的礦化與固定過程[36]。此外，該時期完善了對除線蟲外其他土壤動物在土壤食物網中的功能研究，如彈尾目昆蟲、蚯蚓等[37-38]。

2.4.32009—2018年研究熱點

從2009—2018期間的關鍵詞分析可知(圖4)，第一個和第二個10年的熱點仍然被廣泛研究，但是部分熱點的熱度已經開始衰退。最近10年國際學者對生物多樣性和土壤碳的研究增長迅速。

該時期主要是圍繞生物多樣性(biodiversity/diversity)展開研究，與生物多樣性交互研究的關鍵詞可以大致聚類為3個部分(圖4)。第一個研究熱點表現為生物多樣性(biodiversity/diversity)與動物(soil fauna)、真菌(fungi)、線蟲(nematode)、土壤群落(community/microbial community)的交互研究，國際學者圍繞如何增強土壤食物網中生物之間的相互關系提高生物多樣性開展大量工作，如通過室內培養特定的土壤動物(蚯蚓、線蟲和螨蟲)模擬土壤食物網絡，研究土壤動物和土壤生物多樣性的關系[39-41]；以及結合穩定同位素標記和脂肪酸定量方法探究土壤食物網的物質流動，從而研究外部因素對地下生物多樣性和網絡結構的影響[42]。在外部因素方面，主要研究土壤食物網與地上植被群落的反饋作用[43]；氣候變化對土壤食物網結構的影響機制[44]。通過研究生物之間的相互關系，意識到土壤生物多樣性與土壤食物網結構中的各個節點都有著密切的聯系。

由于農業集約化的管理方式威脅到土壤生物的生存環境，食物網結構連通性下降，導致農業生態系統氮磷鉀等元素循環紊亂，農田生產力降低[25]。因此，第二類研究熱點為生物多樣性與農業生態系統(agroecosystem)、管理方式(management)、干擾(disturbance)的交互研究。國際學者深入研究不同的管理方式對土壤食物網絡生物區系、物種豐富度和群落結構的影響過程和機制[45]。現階段，學者公認的集約化管理方式下農田的食物網變化趨勢是：真菌占據主導地位的食物網與細菌相比更有利于抵御干擾[45]，而集約化管理方式下食物網結構的變化會導致土壤生物群落從真菌主導向細菌主導的群落結構轉移[46-47]不利于土壤的可持續發展。

其次，土壤在糧食生產和氣候改善等生態服務中占據重要的中心位置，這些生態服務需要依賴于土壤生物的固碳和養分循環功能。因此，第三類研究熱點表現為生物多樣性與碳(carbon)、有機質(organic matter)和氮的礦化(nitrogen mineralization)的交互研究。學者主要通過研究優質的管理措施強化土壤食物網功能，提出減少耕作和旋轉，秸稈還田，覆蓋農作物，整合害蟲和土壤肥力管理[48-50]，消除污水灌溉[51]，外源添加微生物或其他土壤動物[52-53]等措施。

(1)干擾 Disturbance；(2)草地 Grassland；(3)多樣性 Diversity；(4)成熟度指數 Maturity index；(5)代謝足跡 Metabolic footprint；(6)功能多樣性 Functional diversity；(7)線蟲群落 Nematode community；(8)響應 Response；(9)指標 Indicator；(10)氣候變化 Climate change；(11)管理 Management；(12)生態服務 Ecosystem service；(13)氣候變化 Climate change；(14)氮礦化 Nitrogen mineralization；(15)群落結構 Community structure；(16)蜱螨 Oribatid mite；(17)種群 Population；(18)線蟲 Nematode；(19)生態 Ecology；(20)相互作用 Dynamic；(21)生物多樣性 Biodiversity；(22)生物量 Biomass；(23)微生物群落 Microbial community；(24)植被生長 Plant growth；(25)植物寄生性線蟲 Plant parasitic nematode；(26)微生物量 Microbial biomass；(27)有機質 Organic matter；(28)土壤動物 Soil fauna；(29)分解 Decomposition；(30)生物防治 Biological control；(31)群落 Community；(32)農業生態系統 Agroecosystem；(33)脂肪酸 Fatty acid；(34)氮 Dynamic；(35)碳 Carbon；(36)同位素標記 Stable isotope；(37)微小節肢動物 Microarthropod；(38)跳蟲 Collembola；(39)真菌 Fungi
圖4 2009—2018年國際學者發表的土壤食物網的關鍵詞交互圖譜
Fig.4 Keyword co-occurring networks of soil food web published by international researchers from 2009 to 2018

近幾年國際上土壤食物網研究出現新的熱點(表2)，一方面是氣候變化(climate change)已經持續4年成為土壤食物網研究的新熱點。主要集中在土壤食物網對氣候變暖[54]和干旱洪澇等極端氣候[55-57]的響應，以及土壤生物對氣候變化的適應和反饋機制研究。例如，有研究表明，全球氣候變化可能促進植物群落更快地演化，改變凋落物的質量和數量，進而影響地下食物網的結構和功能[58]；氣溫升高會加速土壤異養呼吸及CO2的排放，對氣候變暖產生正反饋[59]；在干旱條件下，干旱區域的土壤硝化細菌和反硝化細菌數量隨干燥度指數增加而增加，而在季度干旱區域土壤微生物多樣性劇烈下降[60]。結合全球變化的土壤生態系統優化管理能夠為可持續利用提供重要的理論基礎[15]。另一方面，由于分子生物學研究技術快速發展，高通量測序方法的更新換代日益成熟，使土壤生物的分類發生了快速而根本性的變化[58]，加強了學者對細菌(bacteria)、真菌(fungi)、微生物群落(microbial community)、土壤動物(fauna)和功能多樣性(function diversity)的研究；同時也表明土壤食物網研究開始從單一的營養級過渡到多個營養級的研究。現階段的土壤生物研究的快速發展為土壤食物網的網絡結構完善和功能研究提供了可行性的前提。

3 總 結

隨著土壤生態學研究的蓬勃興起，土壤食物網研究在理論、方法及內容拓展上取得較大進展。結果表明，1990年土壤食物網研究開始起步，著重對土壤種群和群落進行研究；2005年后土壤食物網研究呈現迅速發展態勢，土壤生物群落結構以及功能研究更加全面，對氮素礦化以及線蟲的研究深度加強；2009年后，伴隨著分子技術和學科交互(網絡分析方法)的發展和普及，研究變化趨勢加快，從小尺度的土地管理轉變為氣候變化對土壤食物網的影響研究；從單一的營養級或生物的研究轉化成多個營養級或生物交互研究；從固碳和氮素循環功能研究轉化為功能多樣性研究；從種群到基因和蛋白水平的研究。未來若干年土壤食物網的重點研究領域及發展方向有如下幾個方面：1)研究土壤食物網的結構、功能及提升其穩定性和恢復力的調控機制；2)研究不同類型土壤食物網與生態系統服務功能的關系機制；3)建立土壤食物網結構和功能演替的原位長期生態監測站點及監測網絡。最終維護土壤健康，促進土壤生態系統的可持續利用。

表2 2009—2018 年國際學者發表的土壤食物網的突現關鍵詞圖譜Table 2 Burst keywords of soil food web published by international researchers from 2009 to 2018