亞熱帶森林轉換對土壤微生物呼吸及其熵值的影響

紀嬌嬌,鄭 蔚,楊智杰,*,王全成,熊德成,胥 超,楊玉盛

1 福建師范大學地理科學學院, 福州 350007 2 濕潤亞熱帶山地生態國家重點實驗室培育基地, 福州 350007

土地利用變化是僅次于化石燃料向大氣排放CO2的重要源[1- 2],其中87%源于人為驅動的森林轉換,是導致CO2濃度急劇增加的重要原因之一[3]。我國的亞熱帶地區是重要的商品林基地,大面積的天然林被采伐轉變為人工林[4],導致土壤有機碳的數量和質量大幅度下降,損失幅度高于全球平均水平[5- 6]。同時,森林轉換引起的凋落物和細根歸還、土壤環境等變化,改變了土壤微生物群落結構、和活性,對土壤碳循環產生重要影響[7- 9]。因此,探討亞熱帶森林轉換對土壤碳動態的影響具有重要的科學意義。

土壤微生物呼吸及其熵值(土壤代謝熵、微生物熵)是指示土壤碳代謝活性的重要參數,是土壤質量的敏感性指標,能夠較早的揭示環境或生物因子改變對土壤的影響[10- 11]。大量研究表明,森林轉換會給土壤環境帶來顯著變化從而影響微生物呼吸及其熵值[12- 13]。Fang等[14]在溫帶長白山的研究發現,天然林轉換為白樺人工林和云杉人工林后,0—10 cm土層土壤微生物生物量碳分別下降30%和41%,而微生物熵和代謝熵沒有顯著變化。與溫帶地區不同,亞熱帶地區經過森林轉換后,林分趨于單一,群落結構變得簡單[15],土壤可溶性有機碳下降[16],土壤微生物可利用基質含量下降,嚴重影響微生物活性與微生物呼吸代謝過程。Yan等[17]在亞熱帶三峽庫區的研究表明,天然林轉換為果樹后,0—20 cm土層土壤微生物呼吸下降了45%,微生物熵僅為天然林的24%。目前關于亞熱帶森林轉換后微生物呼吸熵值的研究較少且多集中在表層土壤。而對深層土壤缺乏關注。已有研究表明,深層土壤(20—300 cm)碳儲量約為表層土壤的3倍[18],深層土壤碳動態的微小變化可能對對全球碳循環產生重要影響。在森林生態系統中,枯死根系及凋落物經分解后的可溶性有機質會通過降水淋溶以及礦質土壤吸附等方式進入深層土壤并對深層土壤碳礦化及其儲量產生影響[19- 20]。因此深入研究森林轉換對不同深度土壤微生物呼吸及其熵值的影響對維持和提高森林土壤質量以及進一步明確森林轉換后土壤質量生態過程具有重要意義。

米櫧是我國亞熱帶常綠闊葉林中的優勢種,伴隨著南方商品林基地建設,大量常綠闊葉林被轉換為杉木、馬尾松等速生造林樹種[21- 22]。因此本文以福建三明森林生態系統與全球變化定位觀測研究站內的米櫧天然林、杉木人工林和馬尾松人工林的0—10 cm、10—20 cm、20—40 cm以及40—60 cm土層土壤為研究對象,對天然林轉換為人工林后土壤微生物呼吸及其熵值的變化進行研究,探討亞熱帶森林轉換后對不同深度土壤質量的影響,為深入了解森林轉換對亞熱帶森林土壤碳動態的影響提供理論基礎。

1 研究區與研究方法

1.1 研究區概況

本研究試驗樣地設置在福建省三明森林生態系統與全球變化定位觀測研究站-陳大觀測點(26°19′N,117°36′E),該區東南接戴云山,西北連武夷山脈,主要地形為低山丘陵,平均海拔330 m。屬于亞熱帶季風氣候區,年均溫約為19.1℃,降水多集中在3—8月份,年平均降水量為1750 mm,該區域土壤主要為粗晶花崗巖發育形成的紅壤。該區域主要樹種為米櫧(Castanopsiscarlesii)、閩粵栲(Castanopsisfissa) 木荷(Schimasuperba)等,以米櫧為優勢樹種。林下植被主要有毛冬青(Ilexpubesces)、狗骨柴(Diplosporadubia)、矩圓葉鼠刺(Iteaoblonga)、沿海紫金牛(Ardisiapunctate)、狗脊蕨(Woodwardiajaponica)。

1.2 樣地設置

天然林為近200年無人為干擾的米櫧林,在米櫧天然林的基礎上于1976年對試驗地進行火燒和皆伐,人為種植杉木與馬尾松。米櫧天然林凋落物含量為8899.1 kg hm-2a-1,馬尾松人工林和杉木人工林分別為6189.8 kg hm-2a-1和5306.9 kg hm-2a-1。分別在米櫧天然林、杉木人工林與馬尾松人工林的上、中、下坡位各設置1個20 m×20 m試驗樣方,共9個試驗樣方,同一林分上、中、下坡位的樣方為試驗重復。

1.3 土壤樣品的采集與處理

2017年7月,在實驗樣地采用S型法選取采樣點,去除地表凋落物后利用土鉆法在9個樣方分別采集0—10 cm、10—20 cm、20—40 cm、40—60 cm土壤樣品,共計36個土樣。所有土樣均立即放入保溫箱內并立即帶回實驗室處理。土樣去除雜質、根系和凋落物等,分成兩份,一份過2 mm篩網后于4℃冰箱冷藏保存,用于土壤微生物生物量碳、微生物呼吸速率的測定。另一份在一周內自然風干并過0.45 μm篩網后進行土壤總有機碳、總氮等理化性質的測定。

1.4 土壤樣品的測定

土壤總有機碳、總氮采用碳氮元素分析儀(Elemental EL MAX CNS analyzer,德國)進行測定。該研究區土壤樣品均為酸性土壤,無機碳含量極少,元素分析法通過高溫燃燒的杜馬斯法[23]測定有機碳。

采用重量法測定土壤含水率。用0.1 g感量的天平,稱取土樣的質量,記錄鮮土土樣的質量mt；將土樣放置105℃的烘箱烘干至衡重后用天平秤得干土的重量ms,根據以下公式進行進一步的計算：

M=(mt-ms)/ms×100%

(1)

式中,M指樣品含水率,%。

表1 試驗地土壤性質

注：表中數據為平均值±標準誤;不同大寫字母表示同林分不同土層差異顯著(P<0.05),不同小寫字母表示同土層不同林分差異顯著(P<0.05)

微生物呼吸速率采用室內培養法進行[24]。本實驗每個處理設置3個平行,稱取相當于干土10 g的鮮土,放置于培養瓶中,保鮮膜封口并扎孔以便于培養瓶內土壤透氣,在22℃的無照明培養瓶預培養10 h,使其適應培養環境后,將培養瓶取出來進行洗氣后用Li—840測定CO2濃度作為初始值,然后將培養瓶放回培養箱8 h后用Li—840再次測定CO2濃度。

采用底物誘導呼吸法(SIR)測定土壤微生物生物量碳[25]。稱取相當于干重10 g的鮮土,放置于培養瓶中,用保鮮膜封口并扎孔便于培養瓶內土壤透氣。將培養瓶放置于22℃的無照明培養箱中培養一周,在培養至第4天時,對培養瓶進行洗氣。培養結束后,對培養瓶進行洗氣,然后加入800 μg/g的葡萄糖溶液并保證培養瓶內土壤水量不超過田間持水量,之后將培養瓶放置于培養箱1 h使土壤呼吸穩定后用Li-840測定CO2濃度作為初始值,然后將培養瓶放回培養箱培養兩個小時后再次測定CO2濃度。

1.5 數據處理與分析

土壤微生物呼吸速率計算公式[26]：

(2)

式中,R為土壤微生物CO2呼吸速率(μg C g-1h-1)；K為氣體轉換常數(g/m3),Δc/Δt為單位時間內CO2濃度的變化量(μmol mol-1h-1)；V為培養瓶內總氣體(m3)；m為干土重(g)；T為培養溫度(℃)；12/44為CO2中C的占比。

土壤微生物生物量碳(MBC)含量計算公式：

土壤MBC的計算以SIR方法為理論基礎[27],采用公式計算土壤MBC(mg/kg)：

(3)

式中,ΔC表示土壤培養前后CO2濃度變化量(μmol mol-1h-1)；V表示培養瓶內總氣體體積(m3)；t表示培養時間(h)；m表示干土重(g)。

土壤微生物熵(mg/g)計算公式[11]:

qMB=MBC/SOC

(4)

土壤代謝熵(h-1)計算公式[11]：

qCO2=CO2-C/MBC

(5)；

式中,CO2-C為培養8 h內微生物呼吸排放出的碳(μmol/mol)。

采用SPSS 20.0軟件進行統計分析。采用單因素方差分析(one-way ANOVA)進行顯著性分析,并通過最小顯著差異法(LSD)比較不同數據組間的差異(α=0.05)。

2 結果與分析

2.1 森林轉換對土壤微生物呼吸的影響

各林分土壤微生物呼吸速率均隨土壤深度的增加而下降(圖1)。森林轉換后,馬尾松人工林土壤微生物呼吸速率比米櫧天然林高32%(P<0.05),而杉木人工林與米櫧天然林之間沒有顯著差異。與米櫧天然林相比,馬尾松人工林和杉木人工林10—20 cm土壤微生物呼吸速率分別下降26%和24%(P<0.05)。但在20—40 cm和40—60 cm土層,杉木人工林與米櫧天然林的土壤微生物呼吸速率無顯著差異,而馬尾松人工林土壤微生物呼吸速率顯著低于米櫧天然林。

2.2 森林轉換對土壤微生物生物量碳的影響

各林分土壤MBC隨土壤深度增加而降低(圖2)。馬尾松人工林和杉木人工林0—10 cm土壤MBC分別比米櫧天然林下降19%和40%(P<0.05)。杉木人工林10—20 cm土層MBC含量與米櫧天然林沒有顯著差異,而馬尾松人工林10—20 cm土壤MBC含量比米櫧天然林高29%(P<0.05)。但是,各林分間20—60 cm土壤MBC的變化并不顯著。

2.3 森林轉換對土壤微生物熵的影響

米櫧天然林與杉木人工林土壤微生物熵隨土壤深度的增加而增加,馬尾松人工林土壤微生物熵隨土層增加而降低(圖3)。森林轉換并沒有顯著影響0—10 cm土壤微生物熵,土壤微生物熵的變化主要發生在深層土壤。在20—40 cm與40—60 cm土層,杉木人工林土壤微生物熵與米櫧天然林相比分別下降了51%、52%,而馬尾松人工林分別下降71%、66%(P<0.05)。但是,在10—20 cm土層,馬尾松人工林土壤微生物熵比米櫧天然林高71%(P<0.05)。

圖1 不同林分不同土層土壤微生物呼吸速率 Fig.1 Soil microbial respiration rate of different soil layers in different stands(平均值±標準誤),n=3；不同大寫字母表示同一土層不同林分土壤微生物呼吸速率差異顯著(P<0.05)；不同小寫字母表示同一林分不同土層土壤微生物呼吸速率差異顯著(P<0.05)

圖2 不同林分不同土層土壤微生物生物量碳 Fig.2 Soil microbial biomass carbon in different soil layers of different forest stands(平均值±標準誤),n=3；不同大寫字母表示同一土層不同林分土壤MBC差異顯著(P<0.05)；不同小寫字母表示同一林分不同土層土壤MBC差異顯著(P<0.05)

2.4 森林轉換對土壤微生物代謝熵的影響

米櫧天然林、杉木人工林和馬尾松人工林表層土壤(0—10 cm)微生物代謝熵均顯著高于深層土壤(20—60 cm)(P<0.05)(圖4)。森林轉換后,馬尾松人工林和杉木人工林0—10 cm土壤微生物代謝熵比米櫧天然林分別增加了38%和29%(P<0.05)。但是,在10—20 cm土層,馬尾松人工林土壤微生物代謝熵比米櫧天然林下降50%(P<0.05),而各林分在20—40 cm和40—60 cm的土壤微生物代謝熵均沒有顯著差異。

圖3 不同林分不同土層土壤微生物熵 Fig.3 Microbial quotient of soil in different soil layers of different forest stands(平均值±標準誤),n=3；不同大寫字母表示同一土層不同林分土壤微生物熵差異顯著(P<0.05)；不同小寫字母表示同一林分不同土層土壤微生物熵差異顯著(P<0.05)

圖4 不同林分不同土層微生物代謝熵 Fig.4 Metabolic entropy of microorganism in different soil layers of different forest stands(平均值±標準誤),n=3；不同大寫字母表示同一土層不同林分土壤微生物代謝熵差異顯著(P<0.05)；不同小寫字母表示同一林分不同土層土壤微生物代謝熵差異顯著(P<0.05)

3 討論

土壤微生物呼吸是土壤呼吸的重要組分,占土壤總呼吸的50%左右,主要反映了土壤微生物對土壤有機質的利用,代表著土壤微生物活性和土壤物質代謝的強度[28- 29]。森林轉換后,人工林0—10 cm土壤微生物呼吸比天然林顯著上升(圖1)。可能的原因是人工林表層土壤經過整地、除草等營林措施,受人為干擾程度大,土壤團聚體結構受到破壞,加劇了微生物對有機質的分解[30]。李英等[31]在黃淮海平原的也研究發現,長期受到人為干擾的耕地與未受干擾的林地、草地相比表現出更高的微生物呼吸速率。另一方面可能是因為森林轉換后,人工林林冠疏開,陽光直射使表層土壤溫度升高,提高土壤微生物活性并促進有機質的分解[26]。多數研究也表明,土壤微生物呼吸與土壤溫度呈指數相關,且針葉林土壤呼吸的溫度敏感性會顯著高于闊葉林[32]。有研究表明土壤微生物呼吸速率隨著土壤有機質穩定性的增加而減少[33]。天然林表層土壤有機碳含量高而呼吸速率小,人工林有機碳含量低而呼吸速率高這表明在天然林被改為人工林的過程中,土壤有機碳庫的固碳能力在減小[34]。另外,也有研究表明,天然林轉換為人工林后,活細根和死細根生物量、細根周轉速率、年均凈生產量均呈現下降趨勢[35],這可能是造成10—60 cm人工林土壤微生物呼吸速率降低的原因(圖1)。3片林分土壤微生物呼吸速率均隨土壤深度增加而降低,這與土壤有機碳儲量隨土壤深度降低相符合(表1),土壤深度增加,土壤有機碳含量下降,微生物可利用底物減少,微生物呼吸速率隨之降低。

MBC在土壤全碳中占比很小,但其周轉時間快,是土壤有機質中的活性部分,對環境變化十分敏感[36- 37]。本研究中,馬尾松人工林和杉木人工林0—10 cm與20—60 cm土壤MBC顯著低于米櫧天然林(圖2),可能是由于森林轉換導致凋落物數量和輸入量減少的原因。凋落物分解是森林生態系統中養分歸還的主要途徑,是土壤微生物的重要養分來源[38]。天然林凋落物含量為8899.1 kg hm-2a-1,分別比馬尾松人工林和杉木人工林高43%和67%。另一方面可能是因為馬尾松人工林和杉木人工林凋落物多為針葉,相比天然林,針葉林凋落物分解速率低,進而影響微生物的生長與繁殖[39]。相關研究表明MBC與土壤含水量呈顯著正相關[40- 41]。本研究中,森林轉換后,馬尾松人工林10—20 cm土壤MBC顯著高于米櫧天然林和杉木人工林(圖2),可能與馬尾松人工林該土層土壤含水率較高有關(表1)。本研究區地處中亞熱帶地區,季風盛行,濕潤多雨,年平均降雨量達1750 mm,且強降雨較多[42],森林轉換后,馬尾松人工林凋落物含量少,表層土壤覆蓋少,0—10 cm土壤養分易隨雨水下滲至10—20 cm土層,促進了微生物的生長和繁殖。

本研究中,土壤微生物熵的變化比MBC更明顯,表明微生物熵對森林土壤質量變化更為敏感,這與Saggar等[43]對新西蘭耕地的研究結果相一致。微生物熵代表著土壤有機碳可以利用性,可以表征外界環境變化對土壤有機碳礦化分解的影響[44- 45],是指示土壤質量的重要指標之一。本研究中,森林轉換后,3種林分0—20 cm土壤微生物熵沒有顯著差異,而人工林20—60 cm土壤微生物熵顯著低于天然林。這表明森林轉換導致人工林深層土壤可利用有機碳含量減少,土壤質量下降。另外,米櫧天然林與杉木人工林土壤微生物熵均表現為深層土壤顯著高于表層土壤,而馬尾松人工林各土層微生物熵無明顯規律。這與張于光等[46]在川西亞高山森林對原始冷杉林轉換為云杉人工林及農業用地的研究發現類似。不同于馬尾松人工林,杉木人工林微生物熵與米櫧天然林呈現相同的變化趨勢,表明杉木人工林土壤有機碳庫可利用性逐漸恢復到造林前水平,王彥梅等[47]在長白山對30年生、45年生紅松人工林的研究也表明,造林45年后人工林土壤有機儲量達到36.11 g/kg,與天然林無顯著差異,土壤質量恢復到造林前水平。

微生物代謝熵反映了土壤微生物群落維持生存所需能量的大小及其對土壤基質的利用效率[48],它將土壤微生物生物量碳的含量與微生物群落整體活性有機地結合起來[49- 50]。微生物代謝熵較小,表明微生物維持相同的生物量所消耗的能量較少,釋放CO2少,微生物體周轉率快[44]。本研究中,在0—10 cm土壤,在森林轉換后人工林微生物代謝熵顯著高于天然林(圖4)。表明人工林土壤微生物呼吸消耗的碳占微生物總碳的比例大[51],代謝效率降低。這可能是由于森林轉換后,人工林表層土壤細菌含量升高,細菌產生較少的生物量,表現出更高的呼吸速率,引起代謝熵的上升[52]。另外,本研究中,馬尾松人工林10—20 cm土壤代謝熵顯著低于天然林和杉木人工林,主要是由于馬尾松人工林該土層微生物生物量碳含量較高,該土層養分充足,微生物生存環境較好,碳利用效率高。除此之外,3種林分深層土壤代謝熵沒有顯著差異,但各林分深層土壤代謝熵均顯著低于表層土壤,這可能是由于深層土壤可利用有機質較少,微生物需保持較高的碳利用效率維持自身生存[51]。

4 結論

我國亞熱帶森林轉換現象普遍,其對土壤的影響一直是人們的關注熱點,本文旨在揭示土壤微生物對森林轉換的響應。(1)森林轉換對土壤微生物呼吸及代謝熵產生顯著影響。人工林表層土壤微生物呼吸速率降低(P<0.05),代謝熵增高,與天然林相比,森林轉換降低了表層土壤微生物碳利用效率,這加重了人工林表層土壤對大氣CO2的貢獻量。(2)森林轉換后,人工林深層土壤MBC含量雖無顯著變化,但微生物熵成倍下降(P<0.05),這表明森林轉換使人工林深層土壤相比天然林微生物碳庫占比下降,固碳潛力降低。(3)天然林轉換為馬尾松人工林與轉換為杉木林相比,土壤質量恢復較慢。因此,需要深入研究我國亞熱帶地區森林轉換對不同深度森林土壤質量、養分恢復的影響及其微生物響應機制。