嚴弋敬 韓俊艷 王昕

摘要?全球變暖將會嚴重影響植物的正常生長發育，并造成全球農作物的大幅減產。在此大背景下農作物的抗熱育種工作就顯得尤為重要。溫度形態建成是植物進化出的一種應答高溫逆境的生長發育策略，它是指高等植物所發生的全部有利于適應非逆境高溫的形態變化。溫度形態建成分子機制的研究將為農作物抗熱育種提供理論依據，從而大幅提高育種效率。生長素、油菜素內脂和赤霉素是參與調控溫度形態建成的重要植物激素。綜述了生長素和赤霉素參與調控溫度形態建成的分子機制，并探討了未來的應用方向。

關鍵詞?溫度形態建成;生長素;油菜素內脂;赤霉素

中圖分類號?Q954.4文獻標識碼?A文章編號?0517-6611（2020）07-0001-03

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2020.07.001

開放科學（資源服務）標識碼（OSID）：

Research?Progress?of?Phytohormone?Regulation?of?Thermomorphogenesis

YAN?Yijing，?HAN?Junyan，WANG?Xin

（College?of?Life?Science?and?Bioengineering，?Shenyang?University，?Shenyang，?Liaoning?110044）

Abstract?Global?warming?will?seriously?affect?the?normal?growth?and?development?of?plants，?and?cause?a?sharp?decline?in?global?crop?yields.?In?this?context，?the?heat?resistance?breeding?of?crops?is?very?important.?Thermomorphogenesis?is?a?growth?strategy?developed?by?higher?plant?in?response?to?nonstress?high?temperature，?which?refers?to?all?the?morphological?changes?that?are?conducive?to?adaptation?to?nonadverse?high?temperatures?in?higher?plants.?The?research?on?the?molecular?mechanism?of?temperature?morphogenesis?will?provide?theoretical?basis?for?the?breeding?of?heatresistant?crops，?consequently?greatly?improving?the?breeding?efficiency.?Auxin，?brassinosteroid?and?gibberellin?are?important?plant?hormones?involved?in?the?regulation?of?thermomorphogenesis.?In?this?paper，?the?molecular?mechanism?of?auxin，?brassinosteroid?and?gibberellin?in?controlling?thermomorphogenesis?was?reviewed，?and?the?future?applied?research?direction?was?also?discussed.

Key?words?Thermomorphogenesis;Auxin;Brassinosteroid;Gibberellin

基金項目?國家自然科學基金項目（31600220）。

作者簡介?嚴弋敬（1992—），女，四川達州人，碩士研究生，研究方向：植物抗逆分子生物學。

收稿日期?2019-09-16

聯合國政府間氣候變化專門委員會的第五次報告預測，21世紀全球平均表面溫度將上升0.8～4.8?℃[1]，這將強烈影響植物的分布和生存，從而威脅到生物多樣性[2-10]。全球變暖還會極大地影響農作物產量[8，11-12]，對人類的生存和發展造成嚴重的威脅。在許多植物物種中，已經進化出了適應溫度升高的生長發育機制[13-14]。如果能夠理解這些潛在的分子機制，就有可能為農作物抗熱育種提供精確的育種靶標和有力的理論指導，從而大幅提高育種效率。

在溫和高溫的溫度范圍內，擬南芥有能力通過對自身生長發育的調節來克服溫度升高帶來的不利影響。在這一過程中，植物所發生的全部有利于適應高溫環境條件的形態變化被稱為溫度形態建成[15]。所謂溫和高溫是指高于最適生長溫度且低于熱脅迫的溫度范圍。以擬南芥為例，溫和高溫的范圍在22～29?℃。高等植物的溫度形態建成在幼苗期主要表現為下胚軸伸長和子葉葉柄伸長及偏下性生長。下胚軸伸長使敏感的分生組織和光合活性組織遠離吸熱的土壤，同時也使這兩部分更好地進入空氣流動性更強的環境中，從而實現更好的冷卻效果[16]。筆者綜述了溫度形態建成中植物激素所發揮的作用，并探討了溫度形態建成基礎研究的應用前景。

1?生長素與溫度形態建成

1.1?生長素參與調控了溫度形態建成

生長素（auxin，IAA）是第一種被發現的植物激素，在植物整個生命周期的各個層面和各個階段發揮著重要作用。生長素不但參與調控植物的生長發育，還參與調控植物對外部環境的反應。研究發現，生長素參與植物對外部溫度條件變化的反應，在擬南芥溫度形態建成中促進下胚軸的伸長生長[1]。當生長素合成途徑被削弱時（如將生長素合成酶基因YUC8突變），或當生長素的轉運途徑被削弱時（如使用生長素轉運抑制劑NPA處理植物），高溫誘導的下胚軸伸長生長會受到嚴重的抑制[1-2]。溫度上升還會提高植物中自由生長素的水平，提高生長素合成基因TRYPTOPHAN?AMINOTRANSFERASE?OF?RABIDOPSIS（TAA1）、CYP79B2、YUCCA8（YUC8）和YUCCA9（YUC9）的轉錄強度，提高生長素應答基因的轉錄強度[1-3]。此外，高溫誘導的下胚軸伸長還需要完整的生長素信號轉導通路存在[1]。這些結果說明，溫度升高通過促進生長素合成基因的轉錄來提高植物體內自由生長素的水平，生長素又促進了下胚軸的伸長生長[1]。

1.2?溫度形態建成中PIF4對生長素的調控

PHYTOCHROME-INTERACTING?FACTOR4（PIF4）是一種bHLH轉錄因子，是PHYTOCHROME-INTERACTING?FACTORS（PIFs）轉錄因子家族的一個成員。它定位于細胞核，是溫度形態建成的正向調控因子[4]。溫度升高促進PIF4的轉錄，植物中PIF4的總活性上升，溫度形態建成啟動，植物下胚軸的伸長生長被促進[4-5]。PIFs是整合應答環境的適應性生長和植物激素信號的轉錄因子。所以，有學者猜測溫度調節生長素水平的分子機制可能是PIF4促進了生長素合成基因的轉錄[2-3]。

高溫培養條件下，pif4突變體下胚軸明顯短于野生型[4]，這一表型背后的原因是什么呢，高溫培養條件下，pif4突變體整株幼苗和下胚軸中自由生長素含量明顯低于野生型[2-3]。并且生長素合成前體PIC處理能夠基本恢復高溫中pif4突變體的短下胚軸表型[3]。這說明PIF4可能調控了生長素的生物合成或代謝。pif4突變體中生長素合成基因TAA1、CYP79B2和YUC8的表達量明顯低于野生型[2-3]，并且這3個基因的突變體在高溫中下胚軸長度均明顯短于野生型[2，6-9]。染色質免疫共沉淀試驗表明，轉錄因子PIF4結合于這3個生長素合成基因的啟動子區，并且結合強度隨溫度的提高而增強[2-3]。以上試驗說明，溫度上升提高了PIF4促進生長素合成基因轉錄的能力，生長素合成基因轉錄增強，從而使植物體內自由生長素水平增加。

1.3?溫度形態建成中HY5對生長素的調控

HY5是一種bZIP轉錄因子，hy5突變體在常溫（20～29?℃）中依然進行強烈的溫度形態建成[10]。因此，HY5是溫度形態建成的負向調控因子，起到抑制溫度形態建成的作用[10-11]。溫度升高抑制HY5的轉錄，植物中HY5的總活性下降，溫度形態建成的抑制因素減弱，溫度形態建成啟動，從而促進了植物下胚軸的伸長[10]。研究發現，hy5突變體中生長素合成基因YUC8轉錄水平上升。染色質免疫共沉淀試驗表明，轉錄因子HY5結合于YUC8基因的啟動子區，并且結合強度隨溫度的提高而減弱[11]。HY5結合的YUC8啟動子區域與PIF4結合的YUC8啟動子區域重疊，而且溫度對兩者結合強度的影響是相反的[11]。以上結果說明，HY5可能通過抑制YUC8基因的轉錄來抑制生長素的合成，而高溫通過解除這種抑制作用來促進生長素的合成，進而啟動了溫度形態建成。

綜上所述，可以得出IAA參與調控溫度形態建成的初步模型：溫度升高時，轉錄因子PIF4被促進，HY5被抑制，這樣生長素合成基因轉錄的促進因子增強抑制因子減弱，生長素生物合成被促進，植物體內自由生長素水平上升，溫度形態建成啟動;溫度下降時，轉錄因子PIF4被抑制，HY5被促進，這樣生長素合成基因轉錄的促進因子減弱抑制因子增強，生長素生物合成被抑制，植物體內自由生長素水平下降，溫度形態建成就被抑制。

2?油菜素甾醇與溫度形態建成

2.1?油菜素甾醇參與調控了溫度形態建成

油菜素甾醇（brassinosteroid，BR）是一類植物中的甾醇類激素，它們在植物很多發育過程中起著重要的作用，包括莖和根中的細胞分裂和伸長、光形態建成、生殖發育、葉片衰老以及對脅迫的反應等。目前研究發現，BR是溫度形態建成的正向調控因子，發揮著促進溫度形態建成的功能[12]。當BR合成途徑被削弱時，如使用BR生物合成抑制劑PCZ處理野生型幼苗或將BR合成酶基因DET2突變，高溫誘導的下胚軸伸長會受到嚴重的抑制[1，12]。

2.2?油菜素甾醇對溫度變化的應答

BZR1（BRASSINAZOLE-RESISTANT?1）是植物特有的蛋白，其N端序列高度保守，被證明是DNA結合域，可以直接結合BR響應基因的啟動子并調控其轉錄。BZR1轉錄因子的活性受到磷酸化的嚴密調控，磷酸化形式為其鈍化狀態，去磷酸化形式為其活性狀態。BR促進BZR1的去磷酸化，起到激活BZR1的作用。BZR1功能獲得型過表達植物bzr1-1D-OX具備增強型的溫度形態建成表型，且高溫誘導基因在bzr1-1D-OX中的表達量也高于野生型[13]。所以，BZR1是溫度形態建成的正向調控因子，具有促進溫度形態建成的作用。持續常溫5?d轉高溫1、4、8和24?h與持續常溫相比BZR1的蛋白質水平并未出現顯著變化[12，14]。持續常溫5?d轉高溫4、8?h與持續常溫相比BZR1的去磷酸化形式/磷酸化形式（即活性形式/鈍化形式）也并未出現顯著變化[12]。但持續高溫5?d與持續常溫5?d相比BZR1的蛋白質水平與去磷酸化形式/磷酸化形式均出現顯著上升[12]。這說明持續高溫能夠促進植物體內BZR1總活性的升高，而短期的高溫則不具備這一調控功能。

2.3?BZR1與PIF4共同調控溫度形態建成

BZR1與PIF4相互作用，在光形態建成過程中以二聚體的形式與靶基因的啟動子結合，并共同調控靶基因的轉錄[14]。BZR1與PIF4在溫度形態建成中又是如何發揮功能的呢，試驗結果表明，BZR1與PIF4二者任何一個的活性喪失，另一個都無法啟動高溫誘導的下胚軸伸長生長[14]。SAUR15、IAA19、PRE1和PRE5都是溫度形態建成響應基因，溫度升高促進這4個基因的轉錄。當BZR1與PIF4都存在時，這4個基因能夠響應溫度升高，轉錄水平上升;但當BZR1與PIF4中任何一個的活性喪失，這4個基因就喪失了響應溫度升高能能力[14]。這說明BZR1與PIF4在溫度形態建成中也是以二聚體的形式與靶基因的啟動子結合，并共同調控靶基因的轉錄。此外，BZR1還能夠與PIF4的啟動子結合，并促進PIF4的轉錄[13]。遺傳學和藥物處理試驗證明，溫度形態建成信號轉導通路中BR處于PIF4和IAA的下游，因此BR可能被PIF4和IAA促進[13]。這說明溫度形態建成中可能存在一個放大反饋回路，即溫度升高PIF4被促進，PIF4促進IAA，IAA促進BR，BR促進BZR1，BZR1促進PIF4的轉錄，如此循環往復便形成了一個放大反饋回路[13]。

綜上所述，可以得出BR參與調控溫度形態建成的初步模型：溫度升高后信號被傳遞到PIF4，并啟動放大反饋回路，BR便被高溫迅速促進，BZR1和PIF4的總活性也得到快速提高。然后，BZR1和PIF4共同促進高溫誘導基因的轉錄，高溫誘導的下胚軸伸長生長便被啟動。

3?赤霉素與溫度形態建成

3.1?赤霉素參與調控了溫度形態建成

赤霉素（gibberellin，GA）是一類雙萜類化合物植物激素，在植物的整個生命周期中都發揮著重要作用，包括種子萌發、下胚軸和莖稈伸長、葉片延展、表皮毛狀體發育、開花時間、花器官發育以及果實成熟等。目前研究發現，GA參與了溫度形態建成，是溫度形態建成的正向調控因子。當GA合成途徑被削弱時，如使用GA生物合成抑制劑PAC處理野生型幼苗，高溫誘導的下胚軸伸長會受到嚴重的抑制，使用GA處理又能恢復PAC的抑制作用[12]。GID1是GA的受體，GID1突變后植物對GA不敏感，高溫誘導的下胚軸伸長也受到了嚴重的抑制[12]。DELLA蛋白是GA信號轉導途徑中的負向調控因子，DLLELA基因突變后GA的生理作用會顯著增強，高溫誘導的下胚軸伸長也顯著增強[12]。這說明GA是溫度形態建成進行所必需的植物激素。

3.2?赤霉素對溫度變化的應答

在子葉中，溫度升高促進GA生物合成基因GA20ox1的轉錄，抑制GA降解基因GA2ox1的轉錄;在下胚軸中，溫度升高促進GA生物合成基因GA20ox1和?GA3ox1的轉錄，抑制GA降解基因GA2ox1的轉錄[12]。這說明溫度升高可能會提高植物體內的GA水平。DELLA蛋白是溫度形態建成的抑制因子，溫度升高也對DELLA蛋白產生了影響。白光常溫生長條件下，RGA（DELLA蛋白的一種）在下胚軸細胞核中積累;溫度升高后，RGA在下胚軸細胞核中的積累量明顯下降[12]。

綜上所述，可以得出GA參與調控溫度形態建成的初步模型：溫度升高后，GA生物合成基因的轉錄被促進，降解基因的轉錄被抑制，植物體內GA水平開始上升。GA水平上升誘導DELLA蛋白降解，這樣抑制下胚軸伸長的因素被解除，下胚軸就響應高溫啟動伸長生長。

4?溫度形態建成研究的應用前景

氣候變化已經導致野生物種的分布和行為發生了大規模的變化，并且反常的高溫天氣已經嚴重地影響到了全球的農作物生產。預計本世紀氣溫的進一步升高將加劇這些問題[17-26]。

開發作物水平對高溫的適應性，有可能扭轉氣候變化對農業產量的不利影響[24-26]。這種適應可能包括使用替代品種甚至是物種、種植時間、灌溉和施肥制度。在所有的可能性中，品種適應性被預測在可能的氣候變化中對產量有最大的積極影響[24]。如果能夠充分理解溫度形態建成的分子機制，使用等位基因挖掘和標記輔助育種相結合來提高作物進行溫度形態建成的能力，將是一種很有前途和被社會接受的提高作物熱適應性的方法。因此，目前的作物育種方法可能需要補充更直接的基因工程方法，使來自更廣泛背景的基因，以及具有最佳溫度響應特性的基因被引入關鍵作物。此外，還可能需要結合多個基因或整個信號轉導途徑，才能獲得理想的抗熱作物。

為應對全球氣溫升高對植物生產力帶來的未來挑戰，需要對模式植物進行基礎研究，并在作物中開展應用。加快溫度形態建成這一領域的研究工作，將會為開展適當的育種工作提供有效和及時的線索，從而產生大量人類需要的耐熱作物。

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