基于小世界網絡分析的小球類專項學生運動員腦網絡可塑性變化研究

楊成波 ，向 宇 ，黃 月 ，陳華富 ，3，高 晴 *

腦的可塑性指腦神經系統具有在外界環境和經驗的作用下不斷塑造其結構和功能的能力（Kolb et al.，2011）。運動員經歷了長期的任務相關練習，相較于普通人有更強的運動、感知和決策能力（Yarrow et al.，2009）。已有研究表明，對運動員分別進行耐力和技能訓練，技能組運動員的運動皮層任務相關區域產生了可塑性差異（Kumpulainen et al.，2015）。對大腦運動系統的功能和結構可塑性進行研究將幫助我們理解運動準備、運動模仿和運動學習等運動功能的神經機制，進而對運動員提出更有針對性的訓練建議，提高訓練的有效性。

相關神經影像學研究發現，長期訓練的運動員大腦產生了可塑性變化，這種可塑性包括了大腦結構和功能的可塑性。籃球運動員的前庭小葉VI-VII體積相較普通人有所增大（Park et al.，2009）。運動員雙側前中回、左下頂葉、中央回、眼眶額回和顳上回的灰質體積明顯高于非運動員，且不同運動項目具有其特異性（Hu et al.，2018）。乒乓球運動員在雙側額中回、右中眶額區等區域激活明顯少于非運動員，在左顳中回、雙側舌回等區域的激活明顯多于非運動員（Guo et al，2017）。羽毛球運動員技能的提升不僅與小腦中灰質密度增大的塑性結構變化有關，而且與額頂連接的功能改變有關。這種結構和功能的改變可能反映了運動員經過長期訓練和練習得到的經驗，包括視覺空間處理和手眼協調以及精巧的運動技能（Di et al.，2012）。這些研究結果表明，長期訓練促使運動員的大腦產生了可塑性變化，建立了一個更有效率的神經網絡組織。

小世界網絡的概念最早由Watts等（1998）確定，是一種常見的復雜網絡屬性，同時兼具規則網絡的高聚類系數和隨機網絡的低特征路徑長度的特點。有研究揭示，人腦具有小世界網絡組織特性，是一個高效經濟的網絡，因為它可以用較少的邊構建，同時又能高效地傳播信息（Bullmore et al.，2009，2012；Van Den Heuvel et al.，2010a）。基于圖論的小世界網絡分析方法能夠刻畫腦網絡的拓撲屬性，揭示大腦的工作機制，目前已普遍應用于腦功能和結構連接網絡的研究中（Van Den Heuvel et al.，2010b）。

1 研究對象與方法

1.1 研究對象

在成都體育學院體育教育專業小球類專項（羽毛球/乒乓球）招募學生運動員37人（男：26人），專業訓練年限少于2年，每周訓練強度少于30 h。同時募集年齡和性別與學生運動員匹配的普通被試作為對照組，共45人（男：29人）。研究對象一般情況見表1，學生運動員組與對照組之間年齡和教育程度無差異。所有被試無任何神經、精神病（史），均為右利手，雙眼裸眼視力或者校正視力正常。本研究經過電子科技大學倫理委員會同意，所有被試者均在磁共振檢查前被詳細告知本研究內容，并簽署知情同意書。

表1 研究對象人口學數據Table 1 Demographics of the Subjects M±SD

1.2 實驗設計及數據采集

影像數據在電子科技大學磁共振中心3.0 T超導磁共振成像系統（GE Signa MR750，美國）下采集。受試者閉目平躺于掃描儀內，囑其保持安靜，盡可能不作任何動作和意向性思維，不可睡著。結構像采用T1-SPGR序列，重復時間（repetition time，TR）6.0 ms，回波時間（echo time，TE）2.0 ms，翻轉角（flip angle）12°，采集矩陣（matrix）：256×256，體素大小（voxel size）1.0 mm×1.0 mm×1.0 mm，層厚1.0 mm，無層間距（no slice gap），平行于前后聯合軸位掃描，共156層包括全腦。腦靜息態功能像采用GREEPI序列，采集位置復制結構像，TR 2000 ms，TE 30 ms，翻轉角90°，采集矩陣：64×64，層厚3.2 mm，無層間距，共43層，體素大小3.75 mm×3.75 mm×3.2 mm，連續采集266個時間點。

1.3 數據處理和分析方法

功能磁共振數據使用Dpabi（http：//rfmri.org/dpabi）進行預處理。首先去除前10個時間點，以消除機器剛開始運行時產生的物理噪聲對數據的影響。剩下的256個時間點的功能像磁共振數據，首先進行時間層校正，將時間序列其他圖像的位置匹配到中間時間點的圖像上，并且計算所有被試相鄰時間點的頭動參數。將頭動參數＞2.0的被試數據剔除后，剩下37個運動員以及45個普通被試。然后將每個被試的圖像配準到EPI模板上，再進行空間標準化到MNI標準空間，進行去線性漂移，濾波（0.01～0.08 Hz），接著回歸掉24個頭動參數，全腦信號，腦脊液，白質平均信號等協變量。

DTI數據的預處理如下：使用dcm2nii（https：//www.nitrc.org/projects/dcm2nii）將原始DICOM格式的DTI數據轉換為NIFIT數據格式，NIFTI數據包含DTI數據和無磁場b0項以及不同權重的梯度向量bvecs。使用FSL（FMRIB Software Library）中的Eddy Correct工具對其b0數據進行渦流校正。然后用纖維追蹤軟件Diffusion Toolkit軟件的FACT算法對渦流校正后的DTI數據計算每一個被試的確定性追蹤，閾值設定為FA＜0.2，追蹤角度＜45°。

為構建大腦結構網絡，首先對T1結構像進行剝顱骨處理，設置閾值系數為0.2。然后將DTI數據匹配到個體T1數據上，將匹配后的圖像再配準到MNI空間，做非線性變換F，接著利用其逆變換F-1對MNI空間的AAL模板進行變換，得到每個被試基于自身劃分的90個腦區。將這90個腦區作為網絡的節點，將每個區域的平均各向異性分數mean_FA值進行Fisher_Z變換以提高其正態性，所得值作為網絡的邊，得到每個被試的大腦結構網絡矩陣。

為構建大腦功能網絡，使用靜息態磁共振功能圖像，以AAL模板定義的90個大腦區域作為節點，計算這些區域內的平均時間序列信號來代表該腦區的時間序列信號，并計算每個被試腦區之間時間序列信號的皮爾遜相關值，再對這些相關值進行Fisher_Z變換，這些變換后的相關值構成了網絡的邊，最終每個被試都有一個90×90的對稱相關矩陣，代表每個被試的大腦功能網絡矩陣。

一個網絡G定義為一個有序對，G=（V，E），其中V表示頂點集，E為邊集。也可以用一個|V|×|V|鄰接矩陣A=[aij]表示。

節點度（degree）表示與某一個頂點直接連接的邊的數目。局部聚合系數（clustering coefficient）表示節點的鄰居節點間實際存在的邊數與可能存在最大邊數的比值。

將所有節點的聚合系數除以節點總數得到全局聚合系數，全局聚合系數反映了一個網絡的聚合程度（Watts et al.，1998）。

特征路徑長度（shortest path length）描述的是整個網絡的信息傳輸效率能力，通常用L表示，表示的是整個網絡中最短路徑長度的平均值（Newman，2003）：

網絡G的平均路徑定義如下：

全局效率（global efficiency）代表一個網絡的通信能力，和平均路徑長度成正相關關系，定義為：

其中，E(Gideal)表示完全圖G的平均路徑，計算可得E(Gideal)=1。

局部效率（local efficiency）表示一個網絡的容錯能力，表示去掉某個節點后，與這個節點直接相連的節點所構成的子圖的信息傳輸能力（Boccaletti et al.，2006；Bullmore et al.，2009），定義為：

其中，Gi表示與節點i直接相鄰的節點所構成的子圖（不包含節點i）。

標準化后的聚類系數和特征路徑長度的比值σ可以用來衡量一個網絡是否為小世界網絡，定義為：其中Crandom和Lrandom分別是1 000個隨機網絡的平均聚類系數和平均特征路徑長度。若求得γ?1，λ≈1，σ?1，則可以判定此網絡是小世界網絡（Humphries et al.，2006）。

網絡屬性如聚類系數等的計算依賴于網絡的邊數，所以不能將具有不同邊數的網絡的指標直接進行對比。對原始網絡施加一個閾值可以使得不同網絡具有相同數量邊的同時使得網絡具有稀疏性。稀疏度選擇的下限是保證所有被試的平均度＞2logN，N代表網絡節點的個數，稀疏度選擇的上限為所有被試的結構網絡稀疏度最小值。在此閾值范圍內，能保證取閾值后的網絡具有小世界屬性的同時減少假陽性影響（Bullmore et al.，2011；Long et al.，2013）。經過計算，本研究選擇的閾值范圍為：0.03≤s≤0.15。為比較運動員與普通被試的小世界網絡屬性差異，在不同閾值下對聚類系數C、特征路徑長度L、全局效率Eg、局部效率Eloc、節點效率Enodal等網絡屬性，以及小世界網絡指標γ、λ、σ進行計算。網絡拓撲屬性的計算在GRETNA工具包中進行（Wang et al.，2015）。

2 結果

本研究對小球類專項學生運動員組和對照組的大腦結構和功能連接網絡的圖論指標（標準化聚類系數γ，標準化最短路徑長度λ，小世界屬性σ，全局效率Eg，節點效率Enodal，聚類系數Cp，局部效率Eloc）之間的差異進行統計分析。如圖1、2所示，小球類專項學生運動員和普通被試的大腦結構網絡及功能網絡都呈現出了小世界拓撲特性，即Y>1，λ≈ 1，α>1。

小球類專項學生運動員與普通被試功能和結構網絡的全局效率和節點效率沒有明顯差異，聚類系數及局部效率隨稀疏度變化情況如圖3、4所示。

稀疏度≈0.09，運動員和普通被試的全局聚類系數以及局部效率有明顯差異。稀疏度＜0.09，對兩組被試的全局聚類系數和局部效率進行雙樣本t檢驗，結果如圖5所示。將這一稀疏度下小球類專項學生運動員的結構網絡和功能網絡的網絡屬性進行耦合，結果顯示，結構和功能網絡下的全局聚類系數具有顯著相關關系（r=0.33，P＜0.05）。

圖1 結構網絡小世界屬性隨稀疏度變化圖Figure 1. The Small-world Property of Structural Network with Different Sparsity

圖2 功能網絡小世界屬性隨稀疏度變化圖Figure 2. The Small-world Property of Functional Network with Different Sparsity

圖3 結構網絡聚類系數以及局部效率隨稀疏度變化圖Figure 3. The Clustering Coefficient and Local Efficiency of Structural Network with Different Sparsity

3 討論

圖4 功能網絡聚類系數以及局部效率隨稀疏度變化圖Figure 4. The Clustering Coefficient and Local Efficiency of Functional Network with Different Sparsity

小世界網絡兼具規則網絡的高聚類系數和隨機網絡的低特征路徑長度的特點，是一種稀疏且高效的網絡。小世界網絡與隨機網絡相比，具有較大的全局聚類系數和較短的平均路徑長度；與規則網絡相比，具有較短的特征路徑長度（Watts et al.，1998）。一般將標準化后的聚類系數和特征路徑長度的比值σ作為衡量一個網絡是否為小世界網絡的標準。若σ趨于1，則該網絡為小世界網絡（Bullmore et al.，2009）。本研究使用了小世界網絡方法探究小球類專項學生運動員腦的結構和功能網絡的可塑性變化。結果顯示，小球類專項學生運動員與普通被試的結構及功能網絡都呈現出小世界特征，這與前人的研究結果一致（Di et al.，2012；Iturria-Medina et al.，2008）。

圖5 小球類專項學生運動員和普通被試整體網絡參數比較結果（稀疏度=0.09）Figure 5. The Group Difference of the Clustering Coefficient and Local Efficiency Between theAthlete Group and the Control Group

在結構網絡中，小球類專項學生運動員標準化后的平均聚類系數和平均最短路徑，以及小世界屬性都比普通被試高；在功能網絡中，小球類專項學生運動員標準化后的平均聚類系數和平均最短路徑高于普通被試。聚類系數反映了節點與其相鄰節點間的聚集程度，最短路徑表示兩個節點進行通信所需經過的最短路徑長度。較高的平均聚類系數值意味著網絡中節點間的連接更為緊密。較短的平均最短路徑則意味著網絡中節點間的信息傳遞更加迅速（Bullmore et al.，2009；Sporns，2013）。這表明，運動員通過長期訓練，其腦網絡容錯能力更強，信息傳遞更加迅速有效。

對原始的功能網絡和結構網絡進行稀疏化可以使得后續網絡屬性計算更專注于有效連接。具體做法是，將網絡中的邊進行排序，施加一個閾值，使其保留一定百分比的較大邊，這個閾值被稱為稀疏度。網絡的拓撲屬性與其稀疏程度有關，因此，對不同稀疏度下的網絡屬性進行探究和比較是必要的（Kumpulainen et al.，2015）。在對不同稀疏度下的結構網絡和功能網絡進行研究中發現，小球類專項學生運動員的全局聚類系數和局部效率整體上都比普通被試高，且在部分稀疏度下表現出明顯差異。這可能意味著小球類專項學生運動員在不同稀疏度下的腦有效連接都比普通被試多，腦區之間通信更加迅速有效，信息容錯能力更強。由此說明，小球類專項學生運動員通過一段時間的運動訓練，大腦出現了一些改變，在信息傳輸速度和信息整合能力等方面有所提高。

當稀疏度為0.09時，小球類專項學生運動員與普通被試腦網絡的聚類系數和局部效率差異顯著，且結構和功能網絡下的聚類系數具有顯著相關關系。運動員大腦的結構和功能密不可分，結構是功能的基礎，功能是結構的表征（Abdelnour et al.，2018；Koch et al.，2002）。已有研究證明，功能連接是結構連接的直接反應，反之也能根據不同的需求（如某種長期的特殊訓練或病理狀態）對結構連接產生可塑性影響（Greicius et al.，2009；Phillips et al.，2012）。結構網絡和功能網絡的聚類系數呈現出正相關關系，這為結構網絡和功能網絡的相互影響即大腦的可塑性提供了證據。

圖6 小球類專項學生運動員結構和功能聚類系數耦合結果Figure 6. The Coherence of the Clustering Coefficients of Structural and Functional Networks

4 結論

小球類專項學生運動員大腦的結構網絡及功能網絡的聚類系數和局部效率比普通被試高，且結構和功能網絡的全局聚類系數顯著協變，說明，運動訓練引起小球類專項學生運動員的腦功能網絡和結構網絡的連接更多，腦區之間通信更加迅速有效，信息容錯能力更強。