食蚜癭蚊對煙蚜的捕食作用

王秀琴，歐后丁，于曉飛，芶劍渝，劉健鋒，申修賢，劉明宏，楊茂發(fā),*

（1.貴州大學昆蟲研究所，貴州山地農業(yè)病蟲害重點實驗室，貴陽 550025；2.貴州大學煙草學院，貴陽 550025；3.貴州省煙草公司遵義市公司，貴州 遵義 563000）

煙蚜Myzus persicae（Sulzer）又名桃蚜，屬半翅目Hemiptera 蚜科Aphididae 瘤蚜屬Myzus，為世界性害蟲，在我國各煙區(qū)均有分布。煙蚜是為害煙草的一種主要害蟲，具有繁殖速度快、世代周期短、分布廣[1]和遷飛、擴散能力強等特點[2]，為典型的r-型害蟲[3]。通過刺吸煙株韌皮部汁液影響煙株生長發(fā)育，受害嚴重的煙葉不僅產量降低，品質也受到嚴重影響[3]。此外，煙蚜是黃瓜花葉病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）、馬鈴薯Y 病毒（Potato virus Y，PVY）、煙草線條病毒（Tobacco streak virus，TSV）等100 多種病毒的傳播媒介[2,4]，排泄的蜜露還能誘發(fā)煤污病，使煙葉減產乃至絕收。利用生物防治控制害蟲種群是被大力提倡的環(huán)境友好型措施。煙蚜的天敵昆蟲主要有寄生性天敵和捕食性天敵兩類，如煙蚜繭蜂[1-2]，七星瓢蟲[5]、異色瓢蟲[5-6]、南方小花蝽[7]、食蚜癭蚊[8-10]等。近年來，利用多種天敵協(xié)同防控害蟲的策略已成為研究熱點。如在煙蚜低密度條件下，煙蚜繭蜂能快速建立種群，降低初始蚜量；煙蚜種群增大時，引入異色瓢蟲能與煙蚜繭蜂協(xié)同降低煙蚜種群[6]。因此，捕食性天敵與寄生性天敵的協(xié)同增效作用是提高害蟲防控效果的有效途徑之一，其中將食蚜癭蚊開發(fā)作為煙蚜生物防治的有效補充具有重要意義。

食蚜癭蚊Aphidoletes aphidimyza(Rondani)隸屬雙翅目Diptera 癭蚊科Cecidomyiidae，具有分布廣，適應性、繁殖力、搜尋能力和分散能力較強等特點[11-12]。捕食蚜蟲種類多，能捕食85 種蚜蟲[13]，因而在生物防治中具有廣闊的開發(fā)利用前景。蚜蟲密度較大時，1 頭食蚜癭蚊幼蟲可以捕食幾十頭蚜蟲[14-15]。食蚜癭蚊不僅直接取食蚜蟲體液，還具有獵殺作用，且獵殺的蚜蟲量常高于捕食的蚜蟲量[16]。因此，食蚜癭蚊是一種重要的捕食性天敵昆蟲[13]，常用于對青椒[17]、甜椒[18-20]、蘿卜[21]等溫室作物上煙蚜的防控，也有食蚜癭蚊對煙田煙蚜防控的報道[9]。

目前國內外對食蚜癭蚊的生物學特性[22-24]、繁殖與儲存[25-29]等內容進行了大量的研究，同時對食蚜癭蚊功能反應的報道也逐漸增多[15,24,30-32]，但是關于食蚜癭蚊不同齡期幼蟲對不同齡期煙蚜的捕食功能反應還尚未報道。因此，本試驗系統(tǒng)測定了食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的捕食作用和種內干擾效應，從而明確不同齡期食蚜癭蚊幼蟲對不同齡期煙蚜的控害潛能，以期為田間利用食蚜癭蚊防控煙蚜提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試材料

煙蚜：2017 年5 月采集于貴州省畢節(jié)市林泉鎮(zhèn)煙草基地，在人工氣候室以煙草（K326）連續(xù)飼養(yǎng)多代后供試。

食蚜癭蚊：2017 年5 月采于貴州省遵義市樂山鎮(zhèn)煙草基地，以煙蚜連續(xù)飼養(yǎng)多代后供試。

1.2 飼養(yǎng)條件

于寧波江南儀器廠RXZ-380A-LED 人工氣候箱內進行飼養(yǎng)。溫度（25±1）℃，相對濕度（70±5）%，光周期為14 h 光照、10 h 黑暗。

1.3 試驗方法

1.3.1 食蚜癭蚊對煙蚜的捕食功能反應 1～2 齡、3齡和4 齡煙蚜均設10、20、30、40、50 和60 頭6個密度，將不同密度的煙蚜分別與1 頭饑餓24 h 處理的食蚜癭蚊2 齡或3 齡幼蟲組合，放入直徑為35 mm 的培養(yǎng)皿中，并用帕拉膜封口，以昆蟲針在帕拉膜表面扎孔保持通風透氣，放入人工氣候箱內繼續(xù)飼養(yǎng)，24 h 后于體視鏡下檢查，記錄被捕食的煙蚜。每個處理重復10 次。

1.3.2 食蚜癭蚊3 齡幼蟲捕食煙蚜的種內干擾反應3 種煙蚜蟲齡（1～2 齡、3 齡和4 齡）與饑餓24 h的食蚜癭蚊3 齡幼蟲分別以20∶1、40∶2、60∶3、80∶4 和100∶5 比例處理放入直徑35 mm 的培養(yǎng)皿中（處理方法同1.3.1），24 h 后在體視鏡下檢查，記錄各處理的被捕食量。共15 個處理，每處理重復8 次。

1.4 數(shù)據(jù)分析

1.4.1 捕食功能反應 捕食功能反應的數(shù)據(jù)分析通過兩個步驟實現(xiàn)。采用Logistc 回歸法對功能反應的原始數(shù)據(jù)進行分析并確定類型[33]，利用多項式函數(shù)（1）對獵物被捕食的比例與獵物的初始密度進行回歸分析：

式中：Na為被捕食的獵物，N0為獵物的初始密度，參數(shù)P0、P1、P2和P3采用最大似然法估計（SAS v9.4）。根據(jù)參數(shù)正負判定功能反應曲線類型：P1=0，為Ⅰ型功能反應；P1＜0，為Ⅱ型功能反應；P1＞0，P2＜0 則為Ⅲ型功能反應[33-34]。由于本試驗中沒有補充獵物，即獵物密度隨著時間推移而減小。因此，本試驗采用（2）式的隨機捕食模型[35]進行擬合：

式中：Na為被捕食的獵物，N0為獵物的初始密度，a為瞬時攻擊率（搜尋效率），Th為捕食者處理1 頭獵物所用的時間，T為獵物暴露于捕食者的時間（24 h）。參數(shù)估計采用PROCNLIN程序（SAS v9.4）。

1.4.2 種內干擾反應 根據(jù)（3）Hassell 模型[36-37]模擬食蚜癭蚊受到的種內干擾系數(shù)：

式中E為平均捕食率，Q 為搜尋常數(shù)，P為捕食者密度，m為干擾系數(shù)，Na 為捕食的獵物總數(shù)，N為獵物密度。方程的擬合度用卡方（χ2）檢驗判別。

對不同密度下食蚜癭蚊的日均捕食量進行正態(tài)分布檢驗，服從正態(tài)分布后進行單因素方差（One-Way ANOVA）分析，方差齊性的數(shù)據(jù)用LSD法做多重比較，方差非齊性的數(shù)據(jù)用Tamhane 法做多重比較（SPSS 20.0）。

數(shù)據(jù)采用Excel 2016 進行整理，SPSS 20.0 及SAS v9.4 軟件分析，SigmaPlot 14.0 軟件作圖。

2 結果

2.1 食蚜癭蚊對煙蚜的捕食功能反應

利用Logistic 模型進行回歸的試驗結果見表1和表2。當2 齡食蚜癭蚊幼蟲捕食1～2 齡煙蚜時，無論是用二次還是三次回歸模型擬合的P1值均小于0，但不顯著（表1）。因此，需結合這兩個模型中的似然比進一步判斷功能反應類型，因二次回歸模型的=60.23，p=0.36；三次回歸模型的=59.18，p=0.36，故判斷2 齡食蚜癭蚊捕食1～2齡煙蚜的功能反應為類型Ⅱ。當捕食3 齡或4 齡煙蚜時，二次回歸模型擬合的P1值均小于0 且顯著。因此，判斷該齡期的食蚜癭蚊對3 齡或4 齡煙蚜的功能反應類型為Ⅱ型；而三次回歸模型擬合的P1值雖然均小于0 且系數(shù)不顯著，但因三次回歸模型對3 齡或4 齡煙蚜擬合的似然比分別是=14.27，p=1.00；=20.07，p=1.00，所以2 齡食蚜癭蚊對3 齡或4 齡煙蚜的功能反應類型也為Ⅱ型。同理，3齡食蚜癭蚊對1～2 齡、3 齡和4 齡煙蚜的功能反應類型為Ⅱ型（表2）。

研究結果表明，食蚜癭蚊2 齡和3 齡幼蟲對各齡期煙蚜的捕食量均隨煙蚜密度的增加而增大。煙蚜密度增加到一定程度時，食蚜癭蚊捕食量的增加趨于緩慢，即食蚜癭蚊對煙蚜的捕食功能反應呈負加速曲線，捕食量和獵物密度之間的關系為逆密度制約，這再一次證明了食蚜癭蚊2 齡或3 齡幼蟲的捕食功能反應類型為Ⅱ型（圖1 和圖2）。

表1 2 齡食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的捕食率與初始密度的logistic 回歸結果Table 1 Maximum likelihood estimates via logistic regression of proportion of aphids consumed by second instar larvae Aphidoletes aphidimyza and initial aphid densities

表2 3 齡食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的捕食率與初始密度的logistic 回歸結果Table 2 Maximum likelihood estimates via logistic regression of proportion of aphids consumed by 3rd instar larvae Aphidoletes aphidimyza and initial aphid densities

圖1 食蚜癭蚊2 齡幼蟲對不同齡期煙蚜的捕食功能反應Fig.1 Functional response of second instar larvae Aphidoletes aphidimyza under different aphid densities (Mean±SE)

圖2 食蚜癭蚊3 齡幼蟲對不同齡期煙蚜的捕食功能反應Fig.2 Functional response of third instar larvae Aphidoletes aphidimyza under different aphid densities (Mean±SE)

Rogers’s 隨機捕食方程對2 齡食蚜癭蚊捕食不同齡期煙蚜的參數(shù)估計見表3。2 齡食蚜癭蚊對煙蚜的平均瞬時攻擊率（a）為0.019 9±0.003 7，對1～2 齡煙蚜最大（0.027 0），是4 齡煙蚜（0.014 1）的1.91 倍。2 齡食蚜癭蚊對煙蚜的平均處理時間為(7.415 5±2.690 9) h，1～2 齡煙蚜的是2.052 5 h，是3 齡煙蚜的0.211 倍，是4 齡煙蚜的0.196 倍。2 齡食蚜癭蚊對1～2 齡煙蚜的理論最大捕食量為11.69頭，而對4 齡煙蚜的理論最大捕食量僅為2.29 頭。因此，2 齡食蚜癭蚊對1～2 齡煙蚜的處理時間短，理論最 大捕食量最大，由此說明其對低齡煙蚜的控制作用最佳。

Rogers’s 隨機捕食方程對3 齡食蚜癭蚊捕食不同齡期煙蚜的參數(shù)估計見表4。3 齡食蚜癭蚊對不同齡期煙蚜的瞬時攻擊率（a）為1～2 齡>3 齡>4 齡，處理時間Th為3 齡>4 齡>1～2 齡，理論最大捕食量T/Th為1～2 齡>3 齡>4 齡。因此，3 齡食蚜癭蚊對低齡煙蚜（1～2 齡）的控制作用也最強。

2.2 食蚜癭蚊3 齡幼蟲捕食煙蚜的種內干擾反應

由表5 可見，食蚜癭蚊3 齡幼蟲對不同齡期煙蚜的日均捕食量隨著食蚜癭蚊密度的增加而顯著增大（1～2 齡：F4,35=72.89，p<0.001；3 齡：F4,35=334.96，p<0.001；4 齡：F4,35=145.07，p<0.001），但平均捕食率隨著食蚜癭蚊密度的增加而逐漸減小。食蚜癭蚊捕食1～2齡煙蚜的干擾反應方程：E=0.355 8P-0.763，χ2=1.262，df=4，p=0.868＞0.05；捕食3 齡煙蚜的干擾反應方程：E=0.2184P-0.5736，χ2=0.807，df=4，p=0.089＞0.05；捕食4 齡煙蚜的干擾反應方程：E=0.195 7P-0.6415，χ2=5.80，df=4，p=0.215＞0.05；經卡方（χ2）適合性檢驗，3 個方程的理論值與觀測值均無顯著差異，表明3 個方程均可描述種內干擾對食蚜癭蚊捕食煙蚜的影響。因此，食蚜癭蚊3 齡幼蟲捕食煙蚜的種內干擾系數(shù)平均值為（0.659 4±0.055 4），且捕食不同齡期煙蚜的種內干擾作用不同，順序為1～2 齡（0.76）＞4 齡（0.64）＞3 齡（0.57）。

表3 2 齡食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的捕食功能反應參數(shù)Table 3 Estimates of instantaneous attack rate(a) and handling time (Th) of second instar larvae Aphidoletes aphidimyza

表4 3 齡食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的捕食功能反應參數(shù)Table 4 Estimates of instantaneous attack rate(a) and handling time (Th) of third instar larvae Aphidoletes aphidimyza

3 討 論

本研究結果表明，食蚜癭蚊對煙蚜各齡期的捕食量均隨著獵物密度的增加而增大，2 齡幼蟲對低齡（1～2 齡）煙蚜的捕食量最大，3 齡幼蟲是控制高齡（3～4 齡）煙蚜的最佳蟲期，且捕食量明顯多于2 齡。這與林清彩等[24]報道的食蚜癭蚊幼蟲隨著齡期的增長其捕食量也明顯增加的結果基本一致。因此，在煙蚜發(fā)生初期，釋放2 齡幼蟲不僅能控制煙蚜的初始密度，而且利于自身發(fā)育至3 齡，最終將煙蚜控制在一個低水平的范圍內。而食蚜癭蚊在田間的釋放方式多為蛹[9]。因此，提前釋放食蚜癭蚊蛹可以更好地控制煙蚜。

當2 齡食蚜癭蚊幼蟲捕食3 齡或4 齡煙蚜時，二次Logistic回歸模型擬合的P1值均小于0且顯著，而三次Logistic 回歸模型擬合的P1值雖然均小于0，但不顯著。由此推測在使用Logistic 回歸模型擬合功能反應曲線類型參數(shù)時，若使用三次Logistic 回歸模型擬合的參數(shù)不顯著，可降元為二次Logistic回歸模型，再對參數(shù)進行重新擬合；若參數(shù)仍不顯著，需再結合模型中的似然比最終綜合判斷功能反應的類型[33-34]。結果表明，食蚜癭蚊各齡幼蟲（2齡或3 齡）對不同齡期煙蚜的捕食功能反應均屬于類型Ⅱ。這與食蚜癭蚊對其他蚜蟲如甘藍蚜Brevicoryne brassicae、薔薇長管蚜Macrosiphum rosae[30]、玉米蚜Rhopalosiphum maidis[15,24]、棉蚜Aphis gossypii[32]的捕食功能反應類型一致，表明功能反應Ⅱ型是分析食蚜癭蚊捕食蚜蟲功能反應的最佳方法，可用類型Ⅱ擬合該天敵對蚜蟲的功能反應。每頭食蚜癭蚊幼蟲一生取食40～60 頭甘藍蚜Bravicoryne brassicae，28 頭蘋果黃蚜（又名繡線菊蚜）Aphis citricola，25 頭蠶豆蚜Aphis fabae，28頭桃蚜Myzus persicae或13 頭豌豆蚜Acyrthosiphon pisum[16]，而本試驗結果發(fā)現(xiàn)3 齡幼蟲對1～2 齡、3齡和4 齡煙蚜的最大捕食量分別為12、9 和10 頭，原因可能與蚜蟲種類、大小和密度相關，甚至與食蚜癭蚊的生理狀態(tài)有關。

在一定的空間范圍內，天敵昆蟲常常對鄰近的同種個體存在著明顯的干擾反應，使其平均捕食率下降[38]。食蚜癭蚊3 齡幼蟲對不同齡期煙蚜的捕食也受到較強的種內干擾，在煙蚜密度和捕食空間一定的情況下，食蚜癭蚊3 齡幼蟲的平均捕食率隨其自身密度增加而降低。這與異色瓢蟲捕食枸杞木虱會受到自身密度的干擾[39]和七星瓢蟲捕食草地貪夜蛾時表現(xiàn)出種內干擾使捕食率呈現(xiàn)下降的趨勢[40]一致。同樣在寄生性天敵中也存在種內干擾作用，如沙地木虱跳小蜂[41]、枸杞木虱嚙小蜂[42]寄生枸杞木虱時均受到種內干擾作用。因此，根據(jù)益害比合理地釋放食蚜癭蚊，有助于對煙蚜的最佳防控。

由于本研究在恒溫恒濕的條件下進行，且只對食蚜癭蚊不同齡期的幼蟲捕食量進行了相關試驗，而當食蚜癭蚊處于自然環(huán)境條件時，對煙蚜的捕食量受到日照、風、溫度、雨水等因素的影響。因而在田間釋放食蚜癭蚊，需綜合考慮自身的捕食效率、田間環(huán)境條件、獵物密度等因素，最終確定適當?shù)尼尫帕?、釋放次?shù)和釋放方式。

4 結 論

研究結果表明，食蚜癭蚊不同齡期的幼蟲對煙蚜各齡期的捕食量均隨著煙蚜密度的增加而增大，其捕食功能反應均屬于Ⅱ型，3 齡食蚜癭蚊幼蟲對煙蚜的控制效能最高，試驗建立的模型能較好地反應不同齡期食蚜癭蚊對各齡煙蚜的潛在捕食能力，對實踐上利用食蚜癭蚊防治煙蚜具有一定的指導意義。