粵北針闊混交林不同器官碳氮磷鉀的生態化學計量特征

張天霖，邱治軍，吳仲民，陳志紅，胡 輝，周光益，趙厚本，李兆佳，蔡章林

(1. 中國林業科學研究院熱帶林業研究所，廣東 廣州 510520；2. 南京林業大學，江蘇 南京 210037；3. 廣東南雄小流坑-青嶂山省級自然保護區管理處，廣東 南雄 512400)

生態化學計量學是一門新興交叉學科，該學科利用生態學、化學、數學等學科知識，探究生態系統多重養分元素間的平衡關系，已成為生物地球化學循環和生態學研究強有力的工具之一[1-2]。碳（C）、氮（N）、磷（P）、鉀（K）是植物體的主要組成元素。植物在長期的演化及對環境的適應中，其體內生物化學元素及其比值關系逐漸趨于“內穩定”狀態。因此，通過分析植物不同器官的C、N、P、K 等元素之間的計量關系，可以推斷生態系統的養分循環[3]、養分利用效率[4]、限制性養分[5]以及全球生物化學循環[6]等。近年來，諸多學者針對森林生態系統生態化學計量特征開展了廣泛的研究。Yao 等[7]總結了中國共計335 種針葉樹種、落葉樹種、常綠樹種枝條的化學計量特征，為不同類型植物生態化學計量特征研究提供了理論依據。雷麗群等[8]通過研究不同林齡的馬尾松及其與土壤的生態化學計量關系，發現隨著樹木進入成熟階段，土壤中的有機碳和全氮含量均開始回升。迄今為止，森林生態系統化學計量特征的研究主要集中于不同種群、群落的葉片與凋落物之間、森林植物葉片之間[9-11]，但對于森林群落的不同器官間化學計量特征的研究較少，不同樹種各器官的養分特征與環境適應能力之間的關聯仍未明確。

針闊混交林是我國南亞熱帶地區主要森林類型之一，是南亞熱帶針葉林向常綠闊葉林演替的中間林分類型[12]。目前，對該地區同類型的研究較少，且主要針對于常綠闊葉林，對于針闊混交林的研究較匱乏[13-14]。本研究通過調查木荷(Schima superbaGardn. et Champ)、南酸棗(Choerospondias axillaris(Roxb.) Burtt et Hill)、米櫧(Castanopsis carlesii(Hemsl.) Hayata)、杉木(Cunninghamia lanceolata(Lamb.) Hook)、馬尾松(Pinus massonianaLamb)等5 個樹種不同器官的C、N、P、K 含量及其生態化學計量特征，比較各器官養分元素含量及比值之間的差異，探討不同樹種的養分元素利用效率及其分配格局，以期揭示粵北地區南亞熱帶針闊混交林中樹木不同器官的養分平衡機理及環境適應機制，為合理經營管理南亞熱帶森林生態系統提供科學依據。

1 研究區域概況

廣東省南雄市小流坑－青嶂山省級自然保護區位于廣東省西北部，屬山地地貌，是廣東地區重要的生態屏障之一。保護區主要由青嶂山（24°59′～25°05′ N，114°20′～114°26′ E）和小流坑（25°16′～25°19′ N，114°07′～114°09′ E）兩部分組成，森林覆蓋率達89.1%。小流坑面積為873.8 hm2，最高峰帽子峰高約1 058 m；青嶂山面積為7 000.2 hm2，最高峰青嶂山高約917 m。研究區域屬南亞熱帶季風氣候區，冬季盛行東北季風，夏季盛行西南和東南風。本區域年均氣溫19.6℃，極端最低氣溫-6.2℃，極端最高氣溫39.5℃；年均太陽輻射111.7 kcal·m-2，≥ 10℃的有效積溫7 177.9℃，年均降水量1 551.1 mm，蒸發量1 678.7 mm。研究區域土壤以砂巖、頁巖、硅質板巖等發育而成的紅壤為主，富含有機質，主要分布于海拔250～700 m低山、中高丘陵及中低山麓地帶。該地區森林為20 世紀80 年代采伐后恢復的天然次生林，喬木樹種主要有木荷、南酸棗、米櫧、杉木、馬尾松等。林下灌木主要有楊桐(Adinandra millettii(Hook. et Arn.) Benth. et Hook. f. ex Hance)、赤楠(Syzygium buxifoliumBook. et Arn)、杜莖山(Maesa japonica(Thunb.) Moritzi. ex Zoll)、 鼠 刺(Itea chinensisHook. et Arn)等。草本主要有頂芽狗脊(Woodwardia unigemmata(Makino) Nakai)、芒萁(Dicranopteris dichotoma(Thunb.) Bernh)、玉葉金花(Mussaenda pubescensAit.f)等。群落特征見表1。

表1 針闊混交林5 個主要樹種的基本特征Table 1 Characteristics of 5 tree species insampling sites

2 研究方法

2.1 樣品采集

2018 年3－4 月，在廣東省南雄市小流坑－青嶂山省級自然保護區針闊混交林中隨機選取立地條件基本一致、林相較為整齊、具有代表性的6 塊標準樣地，樣地大小為40 m × 40 m。在標準樣地內對胸徑5 cm 以上的樹木進行每木檢尺，測量樹高、胸徑、枝下高等基本指標。在樣地內選取木荷、南酸棗、米櫧、杉木、馬尾松標準木各9 株，分3 個徑級（5～10、10～22.5、＞ 22.5 cm），每個徑級3 株。取3 個徑級各1 株所采集的樣品均勻混合，作為1 個重復，共得到3 個重復。分別采集根、干、葉、枝樣本，用于測定樹木不同器官的C、N、P、K 元素含量。取樣時，在樹冠中部的東、南、西、北四個方位分別采集葉樣，均選取形態結構完整、無病蟲害的約1～2 年生的成熟葉片，每株樹木采集約20 片；枝樣和根樣的采集參照史軍輝等[15]的方法，按徑級 ＜ 1 cm（微細枝）、1～2 cm（細枝）、2 ～4 cm（中枝）、＞ 4 cm（粗枝）分別采集適量枝樣，按直徑 ＜ 1 mm（微細根）、1～5 mm（細根）、5～10 mm（中根）、＞ 10 mm（粗根）分別采集適量根樣；在樹木胸徑處（距地面 1.3 m）采用生長錐鉆取5.15 mm × 50 mm 干樣，每株樹木取2 次。采集好的樣品封入事先做好編號的密封袋，迅速帶回實驗室測定。

2.2 樣品處理

將帶回的標準樣品先在105℃下殺青，然后在80℃下烘干至恒質量，再將烘干后的樣品粉碎，過0.149 mm(100 目)篩備用。樣品于中國林業科學研究院熱帶林業研究國家林業和草原局重點實驗室進行測定。有機C 采用重鉻酸鉀外加熱法測定，全N 采用高氯酸—硫酸消煮后用半微量凱氏定氮法測定，全P 采用高氯酸—硫酸消煮—鉬銻抗比色—紫外分光光度法測定，全K 采用氫氟酸—硝酸—高氯酸消解—火焰光度計法測定。

2.3 數據分析

采用Excel 2010 對本文數據進行初步分析與制圖。采用SPSS 23.0 統計軟件對數據進行分析，采用單因素方差分析(one-way ANOVA)對樹木各器官養分元素含量以及化學計量比值進行差異性檢驗，用最小顯著差數(LSD) 法進行多重比較。采用Pearson 相關分析法分析各器官的生態化學計量特征關系。

圖1 5 個樹種不同器官的C、N、P、K 含量Fig. 1 C, N, P and K contents in different organs of five tree species

3 結果與分析

3.1 樹木不同器官的C、N、P、K 含量特征

5 個樹種樹根的C、N、P、K 含量的變化范圍分別為469.11～510.09、2.71～5.49、0.15～0.22、2.46～4.89 mg·g-1，平均值分別為486.39、3.70、0.19、3.51 mg·g-1（圖1）。馬尾松根部C 含量略大于杉木，且均顯著大于其他3 個樹種(P＜ 0.05)；杉木根部N 含量顯著大于其他4 個樹種(P＜ 0.05)。樹干的C、N、P、K 含量變化范圍分別為471.73～529.95、1.18～2.25、0.08～0.14、1.16～2.69 mg·g-1，平均值分別為498.24、1.79、0.12、1.81 mg·g-1（圖1），其中，杉木樹干的C含量略大于馬尾松，且均顯著大于其他3 個樹種(P＜ 0.05)；馬尾松樹干的N 含量顯著小于其他4 個樹種(P＜ 0.05)；木荷樹干的K 含量顯著大于其他4 個樹種(P＜ 0.05)。樹葉的C、N、P、K 含量的變化范圍分別為482.75～527.47、9.81～19.58、0.48～0.93、8.14 ～13.19 mg·g-1，平均值分別為512.04、14.29、0.74、10.30 mg·g-1（圖1），其中，南酸棗葉的N 含量顯著大于其他4 個樹種(P＜ 0.05)；南酸棗葉的P 含量略大于杉木，且均顯著大于其他3 個樹種(P＜ 0.05)。樹枝的C、N、P、K 含量的變化范圍分別為485.68～519.97、2.32～4.62、0.15～0.38、1.97～4.92 mg·g-1，平均值分別為499.67、3.41、0.23、3.34 mg·g-1（圖1），其中，馬尾松樹枝的C 含量略高于杉木，且均顯著大于其他3 個樹種(P＜ 0.05)；米櫧樹枝的P 含量顯著大于其他4 個樹種(P＜ 0.05)。

整體而言，木荷、米櫧、馬尾松各器官的C 含量均表現為葉 ＞ 枝 ＞ 干 ＞ 根。5 個樹種各器官的N 含量表現為葉 ＞ 根、枝 ＞ 干，P 含量均表現為葉 ＞ 枝 ＞ 根 ＞ 干，K 含量表現為葉 ＞ 根、枝 ＞干。樹葉的N、P、K 含量最高，且與根、干、枝之間差異顯著(P＜ 0.05)。

圖2 5 個樹種不同器官的C、N、P、K 化學計量特征比較Fig. 2 Stoichiometry of C, N, P and K in different organs of five tree species

3.2 樹木不同器官的C、N、P、K 化學計量特征

5 個樹種樹根的C:N、C:P、C:K、N:P 的變化范圍分別為92.34～186.36、2 256.25～3 246.95、103.77～197.84、16.84～24.99（圖2），平均值分別為141.60、2 664.61、155.00、19.32，其中,馬尾松根的C:N 略大于木荷，且均顯著大于其他3 個樹種（P＜0.05）；杉木根的N:P 顯著大于其他4 個樹種（P＜0.05）。樹干的C:N、C:P、C:K、N:P 的變化范圍分別為214.31～465.50、3 791.43～6 537.57、182.53～481.97、14.11～17.58，平均值分別為299.18、4 521.88、312.15、15.38，其中，馬尾松樹干的C:N、C:P 顯著大于其他4 個樹種(P＜0.05)；5 個樹種干的N:P 差異不顯著（P＞0.05）。樹葉的C:N、C:P、C:K、N:P 變化范圍分別為24.68 ～54.34、522.79～1 098.76、40.12 ～65.90、14.58 ～26.72，平均值分別為38.14、742.28、51.59、20.06，其中，馬尾松葉的C:N 顯著大于其他4 個樹種（P＜0.05）；木荷葉的C:P 顯著大于其他4 個樹種(P＜0.05)。樹枝的C:N、C:P、C:K、N:P 的變化范圍分別為106.33～226.47、1 296.13～3 420.88、105.05～267.76、11.02～20.21，平均值分別為159.74、2 436.76、173.94、15.47，其中，木荷枝的C:P 略大于馬尾松，顯著大于其他3 個樹種(P＜ 0.05)。

整體而言，5 個樹種的C:N、C:P、C:K 均表現為干 ＞ 枝、根 ＞ 葉，且干與根、葉、枝之間差異顯著(P＜ 0.05)；不同樹種各器官的N:P 分配差異較大，木荷N:P 表現為葉最高，且與根、干、枝之間差異顯著(P＜ 0.05)，而杉木、馬尾松的N:P 表現為根最高，且與干、葉、枝之間差異顯著(P＜ 0.05)。

3.3 樹木不同器官C、N、P、K 含量及比值之間的相關性

樹木不同器官的C、N、P、K 含量之間的相關性（表2）表明：除葉C 與根C 呈顯著正相關外(P＜ 0.05)，根C、葉C、干C、枝C 4 者之間均呈極顯著正相關(P＜ 0.01)；葉N 與枝N 呈極顯著正相關(P＜ 0.01)；葉K 與根K、干K 與枝K 之間均呈極顯著正相關(P＜ 0.01)；根、干中N 與P 呈極顯著正相關(P＜ 0.01)，葉、枝N 與P 呈顯著正相關(P＜ 0.05)。結果還顯示：葉N 與根C、干C、枝C 呈顯著負相關(P＜ 0.05)，與葉C 呈極顯著負相關(P＜ 0.01)。

表2 5 個樹種不同器官的C、N、P、K 含量之間的相關性Table 2 Correlation between C, N, P and K contents in different organs of five tree species

樹木不同器官的C、N、P、K 化學計量比之間的相關性（表3）表明：根、干、枝的C:N 與C:P 之間均呈極顯著正相關(P＜ 0.01)；葉的C:N 與干、枝的C:N 呈極顯著相關(P＜ 0.01)，與根的C:N 呈顯著正相關(P＜ 0.05)；根的C:K 與干、葉的C:K 呈顯著正相關(P＜ 0.05)。不同器官之間的C:N 與C:P 也展示出較好的相關性，如葉的C:N 與根的C:N 之間呈顯著正相關(P＜ 0.05)，葉的C:P 與根的C:N 之間呈極顯著正相關(P＜0.01)；枝的C:N 與根的C:P、干的C:P 之間呈極顯著正相關(P＜ 0.01)。

4 討論

4.1 針闊混交林葉片C、N、P 含量及化學計量特征

植物的生理特性及其生長環境往往影響其養分元素的分布狀況，使其表現出不同的時空變化規律。本研究中，針闊混交林的5 個主要樹種葉片的C 含量均值為512.04 mg·g-1，高于全球植物葉片的C 含量均值(464 mg·g-1)[6]，也高于我國同緯度森林的葉片C 含量均值(502.88 mg·g-1)[16]。這說明該地區的針闊混交林具有更高的有機物積累能力，能夠儲存更多的C 元素。5 個樹種葉片的N 含量均值為14.29 mg·g-1，低于全球陸地植物葉片的平均N 含量(20.1 mg·g-1)及全國陸生植物葉片的平均N 含量(18.6 mg·g-1)[6,17]，也低于我國東部植物的葉片平均N 含量(17.55 mg·g-1)[9]。一般而言，樹木傾向于吸收有效態N，而研究區域的降雨量較高，有效態N 淋溶流失嚴重[9]，減少了樹木可利用的有效N 含量，進而導致樹木的N 含量較低。5 個樹種葉片的P 含量均值為0.74 mg·g-1，遠低于全國植物葉片的平均P 含量(1.46 mg·g-1)，也低于全球葉片P 含量的平均水平(1.77 mg·g-1)[6,18]，這可能源于研究區域土壤較低的P 含量。以往的研究表明，我國亞熱帶丘陵地區的紅壤嚴重缺P[19]，而極端暴雨等氣候事件進一步加劇了土壤P 的流失[20]。土壤氮磷比失衡也在一定程度上限制了植物對P 元素的吸收[21]。5 個樹種葉片的K 含量均值為10.30 mg·g-1，低于全球葉片的平均K 含量(15.1 mg·g-1)，可能也與粵北地區南亞熱帶針闊混交林土壤K 元素背景值較低有關[22]。整體而言，粵北針闊混交林主要樹種養分含量具有高C、低N、低P、低K 的特征。

表3 5 個樹種不同器官的C、N、P、K 比值之間的相關性Table 3 Correlation between C, N, P and K ratios in different organs of five tree species

葉片的N:P 可用于了解環境對于植物生長的養分供應情況及對環境的響應[5]。相關研究表明，在群落水平上，N:P ＜ 14 表示受到N 元素的限制，14 ＜ N:P ＜ 16 表示受到N、P 元素的共同限制或均不限制，N:P ＞ 16 表示受到P 元素的限制[23]。本研究中，木荷、南酸棗、米櫧的N:P 均值分別為26.72、21.18、22.09，說明這3 種闊葉樹種的生長主要受到P 限制。杉木、馬尾松的N:P 均值分別為15.72、14.58，說明這2 種針葉樹種的生長受到N、P 的共同限制。針葉樹種葉片的N:P 遠低于闊葉樹種，主要原因是其葉片中的N 含量較低。劉興詔等[19]也有類似發現：馬尾松林、針闊混交林、常綠闊葉林葉片N:P 依次增加，可能也源于闊葉樹種對于土壤中N 元素的吸收利用能力較高。本研究中，針闊混交林葉片N:P 均值為20.06，表明該地區針闊混交林主要受到P 限制，這與中國東部地區植物葉片化學計量比特征的研究結果一致[9]。植物葉片的C:N、C:P、C:K 可以反映植物的養分吸收效率[24]。本研究中，主要樹種葉的C:N、C:P、C:K 均值分別為38.14、742.28、51.59，遠高于全球植物葉片平均水平(22.50、232.00 和30.73)[25]，表明粵北區域主要樹種具有較高的C 同化速率。本研究中，針闊混交林的葉片C:N、C:P 略高于同緯度鼎湖山森林生態系統葉片C:N（30.20）、C:P（687.30）[19]。這反映了南亞熱帶森林生態系統的N、P 營養元素含量普遍較低，而粵北針闊混交林限制性養分元素含量更低，尤其是P 元素含量遠低于其他森林生態系統，嚴重限制了樹木生長及森林生態系統的演替。

4.2 不同樹種、不同器官間C、N、P 含量差異

樹木的養分分配策略與其自身生理特征及環境適應策略密切相關。本研究中，杉木、馬尾松等針葉樹種各器官C 含量均高于木荷、南酸棗、米櫧等闊葉樹種。高C 含量往往顯示了樹種具備較高的防御能力和適應能力[26]。針葉樹種各器官木質化程度較高，有利于在環境變化過程中維持穩定的生長狀況，而闊葉樹種各器官具有較低的木質化程度和較高的水分含量。同一地區森林喬木層主要樹種對于生境資源的需求比較相似，樹木對限制性元素的利用能力往往決定了其在群落演替中的地位[27]。本研究中，南酸棗的葉P 含量最高，表明其能夠將P 集中于葉片，養分分配策略最為合理。米櫧、杉木、南酸棗各器官的P 含量均高于木荷、馬尾松，說明米櫧、杉木、南酸棗對環境適應性較好，P 元素利用效率較高。這有利于它們搶占環境中的稀缺資源，從而在群落競爭繼續保持優勢地位，而木荷和馬尾松則將逐漸失去優勢地位。陳青等[28]在鼎湖山森林生態系統研究也發現，隨著森林的不斷演替，木荷在群落中的優勢度將逐漸下降。

本研究中，5 個樹種不同器官的C 含量總體表現為葉、干較高，而根較低(圖1)，不同器官間C 含量差異較小。碳元素作為植物基本構成組分，主要受遺傳因素控制，其在不同器官間的分配格局比較穩定。5 個樹種的不同器官之間的N、P 含量均表現為葉高于其他器官(圖1)，表明植物往往將大量養分傳遞給葉片以滿足自身生長需求，從而使葉片N、P 等元素貯量較大[29]，尤其在N、P 元素受限的情況下，植物反而會將更多N、P 元素分配給葉片，投入在對光合作用最有效的組分[30]。K 元素往往集中在生命活動旺盛部位，能夠提高植物的光合作用效率[31]。植物葉片和根系是地上和地下養分吸收的主要器官，因此，K 含量較高，這也與本實驗結果相一致。本試驗中，不同樹種之間C 元素的差異可能來源于植物種類，而N、P、K 等元素差異可能來源于生長環境以及植物自身的適應策略。

4.3 不同器官間生態化學計量特征相關性分析

相關性分析表明，樹木各器官之間的同種元素含量往往具有較好的相關性，尤其是根與葉之間，P、K 含量均表現為極顯著相關，C 含量表現為顯著相關。土壤P 含量決定了植物的根系P 含量，并與植物葉片P 含量密切相關[32]。本研究中，根系P 含量與葉片P 含量呈極顯著正相關，且相關系數達0.642，這表明葉片中的P 元素往往由根系傳遞。根系是植物地下部分養分吸收的主要器官，其通過吸收土壤中P 元素，傳遞給葉片以滿足植物生長需求。樹枝作為葉片與樹干之間的傳輸器官，具有重要的中介作用，因而其養分元素及化學計量比與葉、干之間具有較好的相關性。樹木同一器官中的N、P 元素也常呈正相關，說明樹木體內N、P 元素具有協調關系，植物體內豐富的N 元素能夠促進植物對于P 元素的吸收[33]。研究結果還顯示，植物不同器官中C:N、C:P 之間常呈顯著或極顯著正相關，說明N、P 元素在各器官中分布具有高度關聯性[34]，樹木不同器官的養分元素之間具有高度協調關系[26]。植物的各器官間具有復雜的相互作用和協調關系，并且這種協調關系受到植物類型、生長環境及適應策略的深刻影響。

5 結論

粵北針闊混交林主要樹種葉的C 含量較高，高于全球植物葉片平均值及我國同緯度森林的葉片C 含量，但葉的N、P、K 含量均低于全球平均值，各器官養分元素含量具有高C、低N、低P、低K 的特點。在器官養分元素的分配方面，5 個樹種都表現為葉的N、P、K 含量最高，干最低，而根、枝居中，葉的N、P、K 含量與其他器官之間差異顯著；樹木各器官之間C 含量差異較小，且針葉樹種各器官的C 含量略高于闊葉樹種，表明針葉樹種具有更強的有機C 積累能力。針闊混交林的N:P 大于16，說明針闊混交林樹木的生長主要受到P 元素的限制。同時，不同樹種對P 元素的分配策略不同，米櫧、南酸棗、杉木具有較高的P 利用效率，并且南酸棗具有更合理的養分分配格局，這3 個樹種有望在未來的養分競爭中獲得優勢地位。本研究僅針對5 個樹種不同器官的C、N、P、K 含量及化學計量比開展分析，下一步應針對不同樹木各器官和土壤的養分含量及化學計量比開展時間尺度的跟蹤研究，以期能夠更全面地揭示樹木的內在養分調控機制。

致謝：感謝吳裕建、吳建豐、吳浩成等人在野外調查采樣中付出的艱辛勞動，感謝廣東南雄小流坑-青嶂山省級自然保護區管理處的大力支持。