異遲眼蕈蚊生物生態學特征及防治策略

茍玉萍，毛 亮，劉長仲，張克信，李春春，張強艷，張艷蕾

（1. 甘肅農業大學植物保護學院 / 甘肅省農作物病蟲害生物防治工程實驗室，甘肅 蘭州 730070；2. 臨洮縣林業和草原局，甘肅 臨洮 730500）

異遲眼蕈蚊(Bradysia impatiens Johannsen)是常見于蘑菇房、設施大棚、花盆、苗圃等場所的重要害蟲，俗稱菌蛆，隸屬于雙翅目(Diptera) 長角亞目(Nematocera)眼蕈蚊科(Sciaridae) 遲眼蕈蚊屬(Bradysia)[1-4]。該蟲食性極廣，主要以幼蟲為害韭菜( Allium tuberosum )、蔥(A. fistulosum)、百合(Lilium brownii)、胡蘿卜(Daucus carota)、一品紅(Euphorbia pulcherrima)、蝴 蝶 蘭(Phalaenopsis aphrodite)、草莓(Fragaria × ananassa)、桉樹(Eucalyptus robusta)等植物的根、莖、葉、花，甚至整棵幼苗[5-7]，也可以真菌和腐殖質為食，具有半腐生性[8]。此外，實驗室內常觀察到異遲眼蕈蚊可對紫花苜蓿(Medicago sativa)造成嚴重為害，但相關研究尚未報道。

關于異遲眼蕈蚊的學名多有爭議，已報道的有Bradysia (Chaetosciara) tristicula var. difformis Frey、Sciara (Lycoriella) hardyi Shaw 、 Bradysia paupera Tuomikoski 以 及Bradysia agrestis Sasakawa 等，而Bradysia difformis Frey 是被廣泛認可的[9]，我國學者也多采用此名[1,10-13]。然而，近年來Mohrig 等[14]將Bradysia difformis 歸為Bradysia impatiens 的異名，由Johannsen 于1912 年首次報道于北美，幼蟲模式標本采自于鳳仙花(Impatiens balsamina)根部附著的土壤中。Ye 等[15]通過DNA 編碼和系統發育分析，證實了Bradysia impatiens 為該種的學名。Sueyoshi和Yoshimatsu[16]通過對日本地區采集到的1 738 頭遲眼蕈蚊屬成蟲的標本進行形態鑒定，進一步明確Bradysia difformis 為異遲眼蕈蚊Bradysia impatiens的異名。

該蟲分布范圍極廣，屬世界性害蟲，美國、南非、日本、荷蘭、巴西、夏威夷群島、英國、俄羅斯等國家均有報道，已對農林經濟造成巨大損失[2,8-9]。2009 年，因該蟲對中國云南省茶樹菇(Agrocybe aegerita)、平菇(Pleurotus ostreatus)等食用菌造成危害而被首次記錄，并已成為該地區食用菌害蟲的優勢種[10]，以幼蟲取食菌絲體造成出菇量下降。異遲眼蕈蚊與韭菜遲眼蕈蚊(Bradysia odoriphaga Yang et Zhang)形態相似，主要區別在于雄性鞭毛以及平衡棒的生殖刺突和著色[16]，兩者常混合發生，是甘肅天水和遼寧沈陽等地區韭菜害蟲的優勢種[17-18]。本文對異遲眼蕈蚊生物生態學特性及防治方法的相關研究進展進行總結和闡述，以期為該蟲的進一步研究提供基礎的理論依據。

1 生活習性及為害

1.1 成蟲及產卵

成蟲不取食，羽化也無明顯的晝夜節律，多發生在傍晚至次日上午，雄蟲羽化高峰集中在17:00 -23:00，而雌蟲則在16:00 - 21:00，雌 ∶ 雄 ＞ 1 ∶ 1，交尾時呈“一”字形，時長約為3 min，且雄蟲可多次交尾[13]。其壽命長短與環境條件密切相關，一般隨溫度升高逐漸縮短(20～28 ℃)，雌蟲歷期比雄蟲長，25 ℃時雌蟲歷期約為2.65 d，雄蟲歷期約為1.85 d[17]。

卵趨向隱蔽黑暗場所，多產于土壤縫隙或植物基部與土壤間的空隙處，單雌產卵量隨寄主和環境條件的不同而異，如果環境不適宜則產卵量減少或不產卵[17]。適宜溫度范圍內產卵量隨溫度的升高而增加，25 ℃時最高，單雌產卵量可達111.06 粒，顯著高于10、15、20 和30 ℃[5]。以韭菜為寄主植物的繁殖力顯著高于蔥、蒜(Allium sativum)、百合、蠶豆(Vicia faba)、 生 菜(Lactuca sativa)、 白 菜(Brassica pekinensis)、甘藍(Brassica oleracea)等植物[6]。此外，光和雌雄性比等因素也可對異遲眼蕈蚊的產卵量造成不同程度的影響。Liu 等[5]研究表明，光周期為L ∶ D = 16 h ∶ 8 h 和光強度為588 lx 條件被證實更有利于異遲眼蕈蚊的繁殖。Gou 等[1]研究表明，異遲眼蕈蚊雌雄成蟲性比為1 ∶ 1 時繁殖力顯著高于1 ∶ 2、1 ∶ 3 和3 ∶ 1 時。由于雄蟲一生可多次交配，所以即使局部性別比例失調也可繁衍，這也是造成異遲眼蕈蚊局部發生嚴重的原因之一[19]。此外，經室內飼養觀察，雌蟲產卵時移動性小，隨產卵的進行腹部逐漸收縮，產完卵便在卵堆處死亡，或死亡時腹部仍留有卵。

1.2 幼蟲為害

異遲眼蕈蚊是雜食性昆蟲，幼蟲多鉆蛀到食用菌、藥用菌和野生菌的菌料中，一般先從基部為害，取食菌料中的菌絲體和有機質[10]，也常在菌褶內為害，嚴重時，將菌柄吃成海綿狀，菌蓋只剩上面一層表皮，進而枯萎腐爛。當異遲眼蕈蚊蛀食植物根部，主要對植物表皮和皮層組織造成傷害，導致植物根系受損而影響水分和養分的吸收，植物生長后期地上部分則表現出萎蔫、活力喪失、營養減少和落葉等癥狀，并且根部磨損處會出現棕褐色的小蟲疤[20-21]。此外，植物根系受損還會限制碳水化合物的儲存量，削弱幼苗的結構支撐。因此，幼苗易倒伏，并進一步成為異遲眼蕈蚊的食料來源[21]。Shin 等[22]根據遲眼蕈蚊屬的食性，將其幼蟲棲息地分為3 種不同類型：活植物(啃食植物根莖葉)、腐木(存活于枯木或樹皮下)和植物凋落物(存活于腐殖質、落葉層或土壤中)。幼蟲以咀嚼大多數植物器官為食，尤其是幼嫩發育的根尖系統、嫩根和根毛，對根系造成嚴重損害[9]。幼蟲還可以損害植物木質化的部分[23]。擬南芥(Arabidopsis thaliana)幼苗明顯比成熟植株更易受到遲眼蕈蚊屬的為害，從而導致受影響幼苗的生長和存活率降低[20]。幼蟲不僅直接取食和鉆入植物根莖對植物造成物理傷害[21-24]，而且可以間接性地為植物病原體的進入、傳播、轉移提供途徑，例如腐霉病、葡萄球菌病、柱狀芽孢桿菌病、菌核病和根腐病等[25-26](表1)。

表 1 異遲眼蕈蚊的為害方式及癥狀Table 1 Damage patterns of Bradysia impatiens

2 發生規律

在溫室和塑料大棚內，異遲眼蕈蚊可終年發生危害，有世代重疊現象，3 月下旬、5 月中下旬及9 月下旬是成蟲種群數量高峰期的3 個階段，幼蟲的發生盛期則在5 月上中旬和10 月上旬以后[11-12,27]。在溫室外或非保護地，該蟲一年發生4～6 代，以幼蟲在4 cm 左右處的韭菜假莖基部及周圍土壤越冬，成蟲從3 月下旬 - 4 月中旬數量陸續上升，5 月中下旬、6 月下旬 - 7 月上旬以及9 月下旬為發生高峰期；幼蟲的高峰期則在5 月下旬 - 6 月中旬和10 月上旬以后[11]。全世代發育歷期一般為23～27 d，其中卵期為6.5 d 左右，幼蟲期為13.5 d 左右，蛹羽化為成蟲需要5.5 d 左右，成蟲期平均為3～7 d[17]。研究表明，異遲眼蕈蚊在蔥田以3 齡幼蟲在15 cm深的蔥根上越冬，并在韭菜、蔥、蒜等寄主間遷移為害，幼蟲孵化后便向下轉移，若近地面有爛葉、傷口，或濕度較大、寄主本身含水量較高，極易成為幼蟲的侵入點，老熟幼蟲多遠離寄主，尋找隱蔽處化蛹[18]。在生長季節田間各蟲態均有，但應以占優勢的蟲態為準來確定防治適期和防治策略。因此，幼蟲應在5 月下旬、6 月中旬和10 月上旬各防治一次，而成蟲應在5 月中下旬、6 月下旬 - 7 月上旬以及9 月下旬各防治一次。

3 發生與環境條件的關系

3.1 寄主植物

寄主植物可對植食性昆蟲的種群數量變化產生影響[28]。取食不同寄主植物不僅影響昆蟲的生長發育、繁殖及體內物質[29-31]，還會影響其對溫度的耐受性以及對藥劑的敏感性[32-35]，并且兩者在某種程度上是協同進化的。昆蟲選擇寄主植物與其自身的遺傳、生活習性以及外界環境有關[36]，同時，與寄主植物的揮發性物質息息相關[37]。昆蟲通過嗅覺器官、或視覺器官、或兩者的協同作用來定位寄主、檢測植物[38]。異遲眼蕈蚊可為害百合科蔬菜，尤其對韭菜的嗜食性和適應性較好，種群擴增速度顯著優于大蔥、蒜莖、百合和蒜瓣[39]。通過構建異遲眼蕈蚊在20 個韭菜品種上的實驗室種群生命表，發現該蟲對‘平韭二號’的選擇性和適應性較好，內稟增長率(rm) 為0.22 d-1，‘冀研小韭園’和‘791 韭菜王’ 次之(rm= 0.20 d-1和rm= 0.19 d-1)，而‘萬源紫根寬葉王’和‘萬源漢中冬韭一號’相對較弱(rm= 0.09 d-1和rm=0.07 d-1)[40]。此外，通過對百合科(韭菜)、豆科(蠶豆)、十字花科(白菜和甘藍)、菊科(生菜)植物的寄主選擇性相關研究，發現該蟲對韭菜和蠶豆具有選擇偏好性，取食后平均世代周期較短(20.78 和19.56 d)、繁殖力較強(產卵量為91.60 和78.07 粒)；生菜次之(世代周期為21.32 d和產卵量為64.13 粒)；而對白菜和甘藍選擇性較弱，取食后平均世代周期較長(23.86 和25.17 d)、成蟲繁殖力減弱(產卵量為63.73和60.67 粒)[6]。上述結果可用于防治，即選擇對該蟲嗜食性差的韭菜品種種植或者避免韭菜和蠶豆輪作來抑制種群擴增速率，減輕為害。

3.2 溫度

昆蟲是一種典型的變溫動物，易受環境因子脅迫，尤其是溫度，其繁衍和發生與溫度密切相關[41]。當溫度超過或低于昆蟲的適宜溫度，短時間的溫度脅迫不會使其迅速死亡[42]。即使能夠存活，其后續發育仍會受阻，對其發育速率、繁殖和生理生化等產生抑制效應[43-44]。各蟲態發育歷期隨溫度的變化而不同，在適溫范圍內隨溫度的升高而縮短。成蟲在10～30 ℃時平均壽命由10.08 d 降至1.28 d；卵期由12.15 d 降至3.75 d；幼蟲期由44.64 d 降至9.13 d；蛹期由14.80 d 降至2.92 d[17]。溫度也影響產卵量，適宜范圍內隨溫度的升高而增加，25 ℃時最高，達111.06 粒。有研究表明，當溫度高于36 ℃時各蟲態迅速死亡，且存活幼蟲個體發育期延長，成蟲壽命縮短，產卵量下降，但蛹的耐熱性強于幼蟲和成蟲[12]。綜上所述，溫度過高或過低均不利于各蟲態發育和存活，溫度在25 ℃左右時，有利于該蟲種群繁殖和擴增，而高溫影響產卵及各蟲態存活，這就是該蟲春、秋季發生嚴重的緣由之一。

3.3 光

光并非昆蟲生存的必要條件，但卻對其發育歷期、存活率、滯育及繁殖等生物學特性、生活習性和行為有顯著影響[45-48]。昆蟲通過視覺器(單眼和復眼)的共同作用感受光信號，且表現出一定的趨光性，這與光的性質即顏色或波長有關[47]。光的照度，包括光照強度和光周期，則對昆蟲的起飛遷出、取食及其體色等產生影響[5]。Liu 等[5]研究了異遲眼蕈蚊成蟲在5 種光照強度和光周期下的歷期，結果表明，在光周期L ∶ D = 16 h ∶ 8 h 和光強度588 lx 條件下，成蟲壽命平均為2.30 d。光對成蟲產卵也有顯著影響，光周期L ∶ D = 16 h ∶ 8 h 時產卵量為101.54粒，而L ∶ D = 0 h ∶ 24 h 時為73.33 粒，L ∶ D = 24 h ∶ 0 h時為69.5 粒；光強度為588 lx 時，產卵量為101.54 粒，1 275 lx 時 降 到94.65 粒，1 574 lx 時 降 到79.36 粒，2 072 lx 時降到70.78 粒，3 323 lx 時降到69.78 粒[5]。異遲眼蕈蚊幼蟲喜歡于陰暗隱蔽處活動，但成蟲喜弱光，產卵量隨光強度的升高而降低。由此可見，可利用長時間強光照射來防治該蟲。異遲眼蕈蚊對黃色或綠色的發光二極管(light-emitting diode, LED)以及紫外(ultraviolet, UV)照射較敏感，已被應用于該蟲的防治[48]。

4 防治策略

4.1 農業防治

異遲眼蕈蚊已成為甘肅天水、武山、甘谷等地韭菜溫室大棚中的優勢種，嚴重威脅該地農業發展，而選擇抗性較強的韭菜品種，如‘萬源紫根寬葉王’和‘萬源漢中冬韭一號’等，是農業防治最安全有效的手段[40]。此外，培育韭菜苗時選擇無害蟲的土壤，移栽韭菜時清除帶蟲的韭菜苗，選擇衛生條件良好的栽培田地，也可有效避開蟲源，降低蟲口密度[49]。增效劑與殺蟲劑聯用防治異遲眼蕈蚊可起到增效減量的作用，更有益于綠色農業的發展[50]。在食用菌和藥用菌培育中加強管理，定期對培養料進行消毒滅菌、使用殺菌劑對菇房進行熏蒸滅菌等，均可有效抑制蟲害的發生[51]。

4.2 物理防治

高溫對昆蟲的影響極其顯著，容易引發昆蟲系統性細胞死亡，最后導致蟲體死亡[52]。據各地實踐，在6 月 - 9 月的高溫關鍵季節，采用日曬高溫悶棚或高溫覆地膜法，提高大棚內部或土壤的溫度，不僅可以熟化土壤，改善土壤質量，而且對各種土傳病和地下害蟲的蟲卵和蛹有較好的滅殺效果。據報道，在高溫悶棚或覆地膜前進行灌溉，可有效降低植株在悶棚期間遭受的損害[53]。史彩華[54]利用“日曬高溫覆膜法”防控韭蛆，結果顯示，該法對韭菜遲眼蕈蚊各齡期幼蟲的致死率高達100%，而對韭菜的長勢和根系發育無明顯影響。目前，高溫覆膜法主要應用于韭菜遲眼蕈蚊的防治，對異遲眼蕈蚊的報道較少，但此法成本低、見效快且綠色環保，值得借鑒和推廣。

4.3 生物防治

4.3.1 昆蟲病原線蟲

昆蟲病原線蟲(entomopathogenic nematodes)是一種以昆蟲為專性寄主的致病性微生物，它們常從昆蟲的自然孔口，如口器、氣門或肛門等進入蟲體，或直接穿過節間膜侵入蟲體，不僅對蟲體造成機械損傷，也會隨即釋放所攜帶的共生細菌，使蟲體得敗血癥而亡[55-57]。因其主動搜尋寄主、安全高效而成為世界性的生物殺蟲劑[58]。該微生物主要通過識別昆蟲排泄物中的尿酸和尿囊素等物質、糞便散發出的異味以及呼吸釋放的CO2等方式來主動尋找寄主昆蟲[58]。錢秀娟等[55]發現夜蛾斯氏線蟲(Steinernema feltiae) 0619HT品系與吡蟲啉聯用后，可提高對異遲眼蕈蚊的防治效果(表2)。Ernesto等[59]研究表明，亞馬遜小桿線蟲(Heterorhabditis amazonensis) LPV498 品系對異遲眼蕈蚊的防效較好，并且溫室優于大田(表2)。Acharya 等[60]采用印度小桿線蟲(Heterorhabditis indica)和小卷蛾斯氏線蟲(Steinernema carpocapsae)來防治異遲眼蕈蚊，結果顯示，印度小桿線蟲的致死率顯著高于小卷蛾斯氏線蟲，并且對4 齡幼蟲的效果顯著高于其他齡期(表2)。

表 2 對異遲眼蕈蚊高效的昆蟲病原線蟲和捕食螨種類Table 2 Effective species of entomopathogenic nematodes and predatory mites against Bradysia impatiens

4.3.2 捕食螨

異遲眼蕈蚊的卵和幼蟲均可成為捕食螨的捕食對象，其捕食的有效性與其生命周期及在土壤中的活動能力相關[62]。已有研究報道，將尖狹下盾螨(Hypoaspis aculeifer)作用于異遲眼蕈蚊幼蟲，效果良好且持續時間久，尤其是每間隔7 d 接1 次螨，連續接3 次，防效可高達100% (表2)[61]。此外，Acharya等[60]追蹤了劍毛帕厲螨(Stratiolaelaps scimitus)和茅舍陽厲螨(Androlaelaps casalis)對異遲眼蕈蚊的捕食情況，結果顯示，劍毛帕厲螨的捕食率優于茅舍陽厲螨，并且對1 齡幼蟲的捕食效果顯著高于其他蟲態(表2)。將昆蟲病原線蟲(小卷蛾斯氏線蟲和印度小桿線蟲)與捕食螨(劍毛帕厲螨和茅舍陽厲螨)聯用，分別測定對異遲眼蕈蚊卵、1 齡、2 齡、3 齡和4 齡幼蟲的致死率，結果表明，印度小桿線蟲與劍毛帕厲螨聯合顯著提高了異遲眼蕈蚊的致死率[60]，可作為一種改良的生物防治策略。

4.3.3 蘇云金芽孢桿菌

蘇云金芽孢桿菌(Bt)的芽孢會釋放出具有殺蟲活性的晶體蛋白，昆蟲取食后中毒死亡[63-64]，且對非靶生物安全和人畜無害，因此，Bt 已成為一種應用廣泛的微生物殺蟲劑。王帆帆等[65]研究表明，Bt 菌株70-4 為毒蛋白基因cry11 + cyt1 的復合型，對異遲眼蕈蚊的殺蟲活性顯著高于Bt 菌株69-5 和70-2 的復合型毒蛋白基因cry/10 + cry11 + cyt1 + cyt2。

4.4 化學防治

4.4.1 化學殺蟲劑

化學殺蟲劑因其成本低、效率高而被廣泛應用于農業生產中。目前在韭菜、食用菌和藥用菌生產中，防治韭菜遲眼蕈蚊和異遲眼蕈蚊等根蛆類害蟲常見的化學藥劑包括：1)有機磷類，毒死蜱和辛硫磷等；2) 新煙堿類，噻蟲嗪和噻蟲胺等；3) 復配劑，20%滅蠅胺·噻蟲胺懸浮劑和48%毒·辛乳油等。曲紹軒等[66]測定了苦皮藤素乳油和印楝素乳油對異遲眼蕈蚊的毒力，結果顯示，兩種殺蟲劑的校正死亡率均達80%以上，均具有良好的滅殺效果。沈登榮等[67]利用4 種苯甲酰基脲類殺蟲劑測定了對異遲眼蕈蚊的致死率，結果表明，氟啶脲和氟蟲脲對異遲眼蕈蚊的溫室和田間防治效果較好。有研究報道，增效劑與殺蟲劑聯用可提高對異遲眼蕈蚊的防效，溴氰菊酯和高效氯氟氰聚酯的增效作用強于吡蟲啉和噻蟲啉[50]。

4.4.2 植物源殺蟲劑

植物源殺蟲劑因其安全、低毒、低殘留、易降解且抗藥性低而被廣泛應用于害蟲防治[68-69]。程東美等[7]采用浸蟲法和混合法對除蟲菊素、印楝素、魚藤酮和苦參堿4 種植物源殺蟲劑防治異遲眼蕈蚊的作用效果進行了評價，發現除蟲菊素的生物活性較好，尤其對2 齡幼蟲的效果優于3 齡和4 齡幼蟲。

5 研究展望

目前，異遲眼蕈蚊猖獗為害是韭菜和食用菌(平菇、香菇、茶樹菇等)生產中面臨的主要瓶頸。異遲眼蕈蚊作為一種世界性農林害蟲，針對其生物學特性、行為生態學及防治技術的研究逐漸得到關注，但是深度和廣度還不夠，未來可以從以下幾方面開展研究：1)該蟲各蟲態對濕度的適應性差異尚未見研究報道。一般來講，各蟲態均選擇相對濕潤隱蔽的環境，但高濕或過度干燥會影響其存活和發育。研究中常觀察到幼蟲在高濕環境中身體會拉長，增加死亡率；卵過于干燥會出現干癟，影響孵化，但具體濕度需進一步研究。2) 高溫抑制該蟲的生長發育，但機理尚不清楚，需要從生理生化、基因組學、代謝組學和蛋白組學等方面深入探究。3)在防治策略方面，一直以幼蟲為重點研究對象，缺少對成蟲的防治研究。熏蒸劑是滅殺成蟲的有效方法之一，選擇合適的植物源熏蒸劑，可達到安全有效、低殘留的效果。此外，該蟲主要發生于溫室、大棚和菇房中，為熏蒸劑的使用提供了可能，在這方面有待取得突破。