萊州灣小清河口近岸海域底棲生境健康評價

丁敬坤,李加琦,薛素燕,張雯雯,霍恩澤,馬占飛,于文涵,毛玉澤,*

1 中國水產科學研究院黃海水產研究所,山東省漁業資源與生態環境重點實驗室, 農業農村部海洋漁業可持續發展重點實驗室,青島 266071 2 青島海洋科學與技術試點國家實驗室海洋生態與環境科學功能實驗室,青島 266237 3 上海海洋大學水產科學國家級實驗教學示范中心,上海 201306

海洋生態系統是生物圈的重要組成部分,不僅為人類提供了大量寶貴的食物來源與服務,而且對維持全球生態系統的動態平衡具有至關重要的作用,這對人類的生存和發展具有非常重要的意義。因此,海洋生態系統健康日益受到國內外學者的關注,海洋生態系統健康評價成為全球生態學和海洋學領域研究的熱點問題。21世紀后,生態系統健康評價在河口、海灣、近海等海洋生態系統中的應用逐漸增多。2005年國家海洋局在《近岸海洋生態健康評價指南》中提出生態系統健康是指生態系統保持其自然屬性,維持生物多樣性和關鍵生態過程穩定并持續發揮其服務功能的能力,提出用水環境、沉積環境、生物殘毒、棲息地和生物5類指標評價河口及海灣生態系統健康[1]。基于底棲群落的生物指數已經成為生態系統健康評估和相關決策的有效工具,根據底棲生物群落和數量的空間變化與環境擾動之間有可預測的關系,目前已經建立了多種底棲生物指數,主要包括一些比較傳統的生物指數,如物種豐富度、多樣性指數和優勢度,以及新開發的生物指數,如海洋生物指數(BI),AZTI海洋生物指數(AMBI),多變量AMBI(M-AMBI)[2]和底棲質量指數(BQI),特別是基于大型底棲生物的AMBI和M-AMBI指數已經廣泛應用于河口和沿海水域[3]。

萊州灣是渤海三大海灣之一,位于山東半島北部,灣內水深較淺,大部分海域水深小于10m,最大水深僅18m,是魚、蝦、蟹以及貝類等經濟生物的主要繁育場,也是山東省重要的水產品養殖基地。河口是地球上最具生產力和最重要的環境之一,為人類社會提供了許多具有巨大價值的服務和利益[4],萊州灣有黃河和小清河等低鹽水體注入,其河口附近的環境受到自然環境和人類的雙重影響[5-8]。由于淡水和海水混合的地球化學過程,河口處往往會截留住河流所攜帶的沉積物和有機物質,但這些沉積物和有機物質也可能包括各種污染物,且大多數河口都靠近人類活動區域,易受人為干擾。以往的研究主要集中在對萊州灣小清河口近岸海域大型底棲動物的季節調查,其中很容易忽略一些關鍵因素,如河口附近鹽度的劇烈變化對大型底棲動物分布的影響。本研究于2019年7月、8月和9月對萊州灣小清河口近岸海域大型底棲動物群落結構、物種多樣性進行調查與分析,并利用底棲生物評價指標——豐度/生物量比較曲線法、生物多樣性指數、AZTI海洋生物指示(AMBI)和多元-AMBI指數[9-10]對萊州灣小河口近岸海域底棲生態系統的健康狀況進行評價,以其為了解人類活動和氣候變化對河口底棲生態系統的影響提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 站位布設與樣品采集

研究區域位于萊州灣南部小清河入海口的岸海域,設置4條大致垂直于海岸線分布的調查斷面,每個斷面設置4個調查站位,共16個站位(圖1),斷面Ⅰ：1—4號站位,斷面Ⅱ：5—8號站位,斷面Ⅲ：9—12號站位,斷面Ⅳ：13—16號站位,其中斷面Ⅲ和斷面Ⅳ之間有一條攔沙大壩,分別于2019年7月、8月和9月份進行三個航程的調查。使用抓斗采泥器(型號為Van Veen grab 1000cm2)采集2—3次合并為一個樣品,現場用0.5 mm的取樣篩過濾篩選沉積物,仔細挑選大型底棲動物樣品,用5%的甲醛溶液固定,樣品帶回實驗室,更換固定液,對樣品進行鑒定分類、個體計數和濕質量稱量(精確到0.0001g),最后依據采樣面積折算成豐度(個/m2)和生物量(g/m2)。樣品的采集、處理、保存、計數、稱重等均按照《海洋調查規范第6部分：海洋生物調查》(GB/T 12763.6—2007)的調查方法進行。

圖1 萊州灣小清河口近岸海域調查站位示意圖Fig.1 The sketch map of stations near the Xiaoqing Estuary of the Laizhou Bay

1.2 數據處理與分析

1.2.1群落特征分析

大型底棲動物群落特征分析主要通過優勢度指數(Y)[11]、Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、Margalef豐富度指數(D)及Pielou′s均勻度指數(J′)[12]進行分析,公式如下：

Y=fi×pi

D=(S-1)/log2N

J′=H′/log2S

式中,S為總物種數；N為總個體數,pi=ni/N,pi為i種在總數量中的比例,ni為第i種個體數；fi為i種在采樣點中出現頻率,Y≥0.02時,定為優勢種。

1.2.2群落結構分析

利用PRIMER 5.0軟件進行大型底棲動物群落結構分析,對大型底棲動物的物種豐度進行log(x+1)轉換后,計算站位間的Bray-Curtis相似性系數,構建相似性矩陣,并采用等級聚類方法和非度量多維尺度分析大型底棲動物群落的空間分布,通過相似性百分比分析不同物種對各群落組內相似性和組間差異性的平均貢獻率[13]。

1.2.3底棲生境健康評價

底棲生境健康評價采用豐度/生物量比較曲線法、多樣性指數法、AMBI指數和M-AMBI指數法。本研究數據處理中多樣性指數評價參照蔡立哲等人劃分的評價標準[14],AMBI指數根據各種底棲動物對環境的敏感程度,將其分為5個生態組(Ecological Group, EG),EGⅠ即干擾敏感種(disturbance-sensitive species),對富營養化非常敏感；EGⅡ即干擾不敏感種(disturbance-indifferent species),對有機物過剩不敏感；EGⅢ即干擾耐受種(disturbance-tolerant species),可以忍耐過量的有機物；EGⅣ即二階機會種(the second-order opportunistic species),生存在顯著失衡的環境狀態下；EGⅤ即一階機會種(the first-order opportunistic species),生存在顯著失衡的環境下,皆是食用沉積物的動物。M-AMBI指數結合歐盟對生態環境質量的定義,將“差”生態質量的參照狀態值選自與無生命沉積物下的群落結構參數和AMBI值,其多樣性指數和物種數參考值取0,AMBI的參照值取6[15-16]；評價標準詳見表1。

表1 AMBI和M-AMBI指數分級、擾動等級以及生態環境質量狀況[17]

2 結果

2.1 大型底棲動物群落種類組成及優勢種

共獲得大型底棲動物64種,其中多毛類24種,占37.5%,甲殼類19種,占30.0%,軟體動物17種,占26.6%,其它動物4種,占6.0%。本研究中3個航次的優勢種及其所屬類群和生態分組的情況如表2所示,根據優勢度大于0.02的物種為優勢種,可以看出主要的優勢種是軟體動物的光滑河藍蛤(Potamocorbulalaevis)、彩虹明櫻蛤(Moerellairidescens)、半褶織紋螺(Nassariussemiplicatus)、四角蛤蜊(Mactraveneriformis),多毛類的寡鰓齒吻沙蠶(Nephthysoligobranchia)、中蚓蟲(Mediomastuscaliforniensis),甲殼類的尖齒拳蟹(Philyraacutidens)、東方長眼蝦(Ogyridesorientalis)、短角雙眼鉤蝦(Ampeliscabrevicornis)。各個航次的優勢種不同,其中彩虹明櫻蛤和寡鰓齒吻沙蠶在三個航次的調查中均為優勢物種。三個航次的優勢種均為多毛類、軟體動物和甲殼動物,其生態分組優勢種以EGⅠ、EGⅡ為主。

表2 不同月份大型底棲動物優勢種

2.2 大型底棲動物豐度及生物量

根據2019年的3個航次16個取樣站位的大型底棲動物數據顯示,豐度最高的是7月份的16號站位,1710個/m2,其豐度高的原因是采集到了大量的光滑河藍蛤,豐度最低的是7月份的3號和11號站位,僅為45個/m2。大型底棲動物生物量最高的是9月份的8號站位,611.8g/m2,該站位采集到了大量的四角蛤蜊。生物量最低的9月份的15號站位,僅為0.4g/m2。豐度和生物量的空間分布如圖2,7月份豐度高的站位主要集中在靠近小清河口近岸海域北部的16號附近；8月份小清河口北部豐度減小,南部豐度增加,主要集中在1、2號站位附近；9月份豐度空間分布情況與8月份相似,豐度值較8月份有所增加；7、8、9月份生物量的分布情況大體相同,主要位于靠近小清河河口近岸海域附近,并隨著遠離河口,生物量呈現出下降的趨勢。

圖2 不同月份大型底棲動物豐度和生物量空間分布Fig.2 The spatial distributions of species biomass and abundance of macrobenthos in different months

2.3 大型底棲動物群落結構聚類分析和NMDS排序分析

根據大型底棲動物豐度和站位間聚類結果,按照Bray-Curtis相似性系數10%、18%和19%,對三個航次16個站位的大型底棲動物群落結構進行分組和分析。相似性檢驗表明,三次調查的不同聚類組間均存在顯著性差異(7月,R=0.509,P<0.01；8月,R=0.627,P<0.01；9月,R=0.662,P<0.01)。

2019年7月大型底棲動物群落分為3組,Ⅰ組7個站位(1、2、7、8、9、10和13),組內平均相似性為30.4%,主要貢獻種為寡節甘吻沙蠶、彩虹明櫻蛤、寡鰓齒吻沙蠶、四角蛤蜊、菲律賓蛤仔,貢獻率依次為26.3%、19.5%、11.5%、9.9%和9.6%；Ⅱ組包括站位15和16組成,組內平均相似性為36.9%,主要貢獻種為光滑河籃蛤、半褶織紋螺,貢獻率為85.9%和14.1%；Ⅲ組7個站位(3、4、5、6、11、12和14),組內平均相似性為34.3%,主要貢獻種為彩虹明櫻蛤、索沙蠶、棘刺錨參、寡鰓齒吻沙蠶、尖錐蟲、短角雙眼鉤蝦,貢獻率依次為23.4%、14.6%、14.3%、10.0%、9.9%和9.3%。

8月研究區域的大型底棲動物群落可分為4組,Ⅰ組包括6個站位(2、4、11、12、14和15),組內平均相似性為42.7%,主要貢獻種為彩虹明櫻蛤、尖錐蟲、寡鰓齒吻沙蠶和中蚓蟲,貢獻率依次為27.5%、25.0%、16.5%和9.6%。Ⅱ組由站位5、9和16號站位組成,組內平均相似性為27.7%,主要貢獻種為尖齒拳蟹、托氏鯧螺、彩虹明櫻蛤、半褶織紋螺,貢獻率依次為35.6%、28.0%、15.7%和11.4%。Ⅲ組包括6個站位(1、3、6、7、8和10),組內平均相似性為38.0%,主要貢獻種為寡鰓齒吻沙蠶、東方長眼蝦、彩虹明櫻蛤、四角蛤蜊、尖齒拳蟹,貢獻率依次為31.8%、19.4%、13.4%、12.0%、10.5%；13號站位為單獨一組。

9月研究區域的大型底棲動物群落可分為3組,Ⅰ組由站位1、8、9、10和16,5個站位組成,組內平均相似性為42.1%,主要貢獻種為四角蛤蜊、半褶織紋螺、托氏鯧螺、尖齒拳蟹、彩虹明櫻蛤,貢獻率依次為34.1%、12.6%、12.0%、11.1%、9.7%。Ⅱ組包括站位2、4、6、7和15,組內平均相似性為45.7%,主要貢獻種為彩虹明櫻蛤、寡鰓齒吻沙蠶、中蚓蟲、短角雙眼鉤蝦,貢獻率依次為31.6%、19.9%、11.4%和9.7%。Ⅲ組包括站位3、5、11、12、13和14,組內平均相似性為44.1%,主要貢獻種為紐蟲、中蚓蟲、扁玉螺、短角雙眼鉤蝦和尖錐蟲,貢獻率依次為21.2%、16.0%、15.3%、13.3%和12.6%。

圖3 不同月份大型底棲動物等級聚類和非度量多維度排序分析圖Fig.3 The CLUSTER picture and NMDS picture of macrobenthos in different months

2.4 大型底棲動物群落物種多樣性

萊州灣小清河口近岸海域3個航次的大型底棲動物的物種Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、豐富度指數(D)和均勻度指數(J′)空間分布情況見圖4。三個航次的整體趨勢為多樣性指數上升,豐富度下降,均勻度上升,但其差異不顯著(P>0.05),其空間分布情況為隨著遠離河口,多樣性指數和均勻度指數的值均逐漸增大,豐富度指數變化不明顯。其中H′最高出現在7月、8月的1號站位和9月的2號站位,其位置均在遠離小清河口的南部區域,為2.2,最低為7月份的16號站位,為0.1。D最高為7月份和8月份的1號站位和9月份的6號站位,為1.6,最低為7月份的16號站位,為0.2。J′最高為8月份的13、14號站位和9月份的5、6、13號站位,為1.0,最低為7月份的16號站位,為0.1。

圖4 不同月份大型底棲動物生物多樣性指數空間分布Fig.4 The spatial distribution of H′, J′ and D of macrobenthos in different monthsH′:Shannon-Wiener多樣性指數; D: Margalef豐富度指數; J′: Pielou′s均勻度指數

2.5 豐度/生物量比較曲線法

大型底棲動物群落豐度-生物量ABC曲線如圖5所示。7月、8月和9月份大型底棲動物群落生物量優勢度曲線均在豐度優勢度曲線之上,說明大型底棲動物群落未受干擾,大型底棲動物生物量由大個體的保守種占據優勢,豐度較小,而小個體機會種如多毛類則占據豐度上的優勢,種間豐度差異較生物量差異小,顯示底棲動物群落生態系統處于健康的狀態。

圖5 不同月份大型底棲動物群落豐度/生物量比較曲線Fig.5 The abundance/biomass comparison of macrobenthic communities in different months

2.6 AMBI和M-AMBI

對萊州灣小清河河口近岸海域的大型底棲動物進行AMBI和M-AMBI指數分析(見表3),7月份調查海域AMBI值的范圍為0.5—5.9,均值為1.4,結果顯示,該航次有9個站位為無擾動狀態,6個站位處于輕度擾動,只有16號站位為重度擾動,其空間分布上受小清河口影響,大多數處于輕度擾動的站位處于靠近小清河口的近岸海域；M-AMBI值的范圍為0.1—0.9,均值為0.7,M-AMBI生態環境狀況評價結果顯示,該調查航次有6個站位處于高等狀態,8個站位處于好的狀態,1個站位處于一般,1個站位處于差。8月份調查海域AMBI值的范圍為0.2—2.6,均值為1.1, 結果顯示,該航次有10個站位處于無擾動狀態,6個站位處于輕度擾動,其空間分布規律不明顯；M-AMBI值的范圍為0.4—0.9,均值為0.7,M-AMBI生態環境狀況評價結果顯示,該調查航次有9個站位處于高等狀態,6個站位處于好,1個站位處于一般狀態。9月份調查海域AMBI值的范圍為0.1—1.6,均值為1.0,結果顯示,有13個站位處于無擾動狀態,其余站位處于輕度擾動狀態,且處于輕度干擾狀態的站位均位于靠近小清河口附近海域；M-AMBI值的范圍為0.6—1.0,均值為0.8,M-AMBI生態環境狀況評價結果顯示,該調查海域有5個站位處于高等狀態,11個站位處于好的狀態。

表3 不同月份AMBI和M-AMBI指數

3 討論

3.1 萊州灣小清河口近岸海域大型底棲動物群落組成和優勢種

根據本研究結果,2019年萊州灣近岸海域三個航次共發現大型底棲動物64種,7月份物種數最多,為45種,9月份最少,為32種,三個航次所獲物種各類群所占的比例與林頌報道的結果一致,為多毛類環節動物>軟體動物>甲殼動物>其他類群[18]。有研究表明,鹽度是影響河口區大型底棲動物物種分布的重要環境因子,并且隨著鹽度的降低,大型底棲動物豐度會下降[19],本研究的7、8、9月份是小清河徑流量變化較大的時期,其中8月份出現了小清河徑流量增加,導致調查海域鹽度急劇下降,從生物量和豐度的空間分布可以看出,鹽度的降低,導致小清河河口附近海域大型底棲動物豐度和生物量下降,物種數在三個調查航次中也有明顯的下降。生物群落中優勢種的優勢度與群落穩定性密切相關,一般來說,生物群落的物種優勢度越高,說明群落內各物種的生態地位越不平衡,生物群落也就更加脆弱；反之,物種優勢度越低,則群落內各物種的生態地位更加趨于平衡,生物群落就越穩定[20]。三個航次的調查均出現了高優勢度的物種,優勢物種的數量也有所增加,由此推測萊州灣小清河河口近海區域大型底棲動物群落的不穩定性。彩虹明櫻蛤在三個航次調查中均為優勢物種,因其分布在淡水和海水之間,能夠忍受一定范圍的鹽度變化,繁殖和發育的適宜鹽度為7—42之間[21],小清河口近岸海域的鹽度范圍適宜其繁殖與生長,使其在調查中始終位于優勢地位。

3.2 萊州灣小清河口近岸海域大型底棲動物多樣性及群落結構特征

三個航次的調查中大型底棲動物Shannon-Wiener多樣性指數、豐富度指數、均勻度指數均顯示靠近河口的多樣性比近岸海域低,生物多樣性自河口向外海逐漸升高,并在鹽度較為穩定的區域出現豐度和生物量升高的現象。其原因可能與該區域相對于河口內鹽度的變化幅度相對較窄有關,既能維持河口生物的生存,也能滿足近岸生物的生存[22]。根據大型底棲動物群落結構聚類和非度量多維尺度分析結果表明,調查海域大型底棲動物群落的相似性較低。7月份群落的空間分布以小清河河口為中心,靠近河口的近海區域劃分為組Ⅰ、組Ⅱ,遠離河口的海域劃分為組Ⅲ。8月份由于小清河徑流量增加,群落的空間分布發生改變,群落空間分布呈現斑塊化。9月份其群落空間分布情況與7月份相似。水環境和沉積環境影響著河口近岸海域大型底棲動物群落的組成和分布,造成各調查站位大型底棲動物群落低相似性的原因可能與河口近岸海域不穩定的環境因素有關,特別是河流徑流量的變化對河口近岸海域環境的影響。孫凱靜等對黃河口及鄰近海域底棲群落研究發現,水深、鹽度和溶解無機氮等是限制底棲生境健康的主要因子,鹽度較低的河口區不適于底棲動物的棲息[23]。周細平等對珠江河口區大型底棲群落結構研究發現,鹽度和pH是影響群落多樣性分布的主要環境因子[24]。萊州灣小清河口近岸海域不穩定的環境因素造成河口近岸海域的復雜性,形成了不同的小生境,不同的小生境棲息著不同結構的底棲動物群落,導致各個站位的底棲動物群落結構相似性都較低。

3.3 萊州灣小清河口近岸海域底棲生境健康狀況

豐度/生物量比較曲線、多樣性指數H′、AMBI指數及M-AMBI指數法均能在一定程度上反映底棲動物受擾動狀態,近年來,已被用于港灣、近岸海域及河口區的底棲生態環境質量評價[25-26],其中AMBI指數及M-AMBI指數法是歐盟水框架指令評價方法之一,它們被廣泛應用于可口和海岸帶水域的水環境質量檢測和生態研究中[2]。這些生物指數的應用,提升了人們對海洋底棲無脊椎動物群落的生態功能的認知,使得底棲生物群落水平上的環境指示作用更加迅捷有效。2008—2013年,林頌運用M-AMBI指數對小清河近岸海域底棲生境進行評價,其健康狀況為中等[18],而本次的調查中,近岸海域均處于高等或者良好的狀態,底棲生境的健康狀況要優于以前。其原因與小清河水質狀況有所改善有關,范新鳳對近十年小清河口入海口十年水質變化研究表明,小清河入海口水質呈現好轉狀態,污染狀況大大減輕,污水處理率的提高和水環境保護政策的實施是小清河水質明顯改善的重要原因[27]。

由于海洋生態系統本身的復雜性以及人為環境壓力的影響,不同的評價指數在同一區域通常給出不同的結果[28]。在本研究中,不同生物指數的評價結果存在一定的差異,由表5可以看出,多樣性指數H′研究結果表明,萊州灣小清河口近岸海域的底棲生境狀況處于一般和差之間,而M-AMBI指數的評價結果為大部分站位處于高等和良好狀態。二者在萊州灣小清河河口近海區域評價結果有較大的差異,多樣性指數H′比M-AMBI指數評價結果低兩個等級,與林頌等[18]對小清河口近岸海域調查結果一致。其原因可能是由于河口環境因子的變化會導致河口近岸海域較低的生物多樣性,因為很少有生物能夠適應和忍受生存條件的快速變化[29],特別是鹽度是河口區生物分布的主要限制因子[30]。同時ABC曲線表明萊州灣小清河口近岸海域底棲群落處于未干擾狀態,與M-AMBI指數分析結果相似。

由此看來,多樣性指數評價并不能很好的反應小清河口近岸海域的底棲生境健康狀況,評價結果與實際情況不符合,因此該方法具有一定的局限性[31]。M-AMBI指數為綜合了AMBI、生物多樣性和物種豐度的復合指數,其評價結果綜合多種因素,包括底棲動物自身的敏感程度、周邊生態環境變化情況及人類對環境造成的壓力情況等,因此其結果更能真實反映該區域的底棲生境質量狀況[32],通過海洋生物指數M-AMBI評價可以看出萊州灣小清河河口近海區域底棲生境處于高等或者良好的狀態,底棲群落處于未干擾或者輕度干擾的狀態。

表4 海洋生物指數與物種多樣性指數的比較