太極拳學習過程中的靜息態腦功能活動局部一致性研究

王雪飛，尹大志，李琳，徐國軍，余秋蓉，詹爽，郭苗，張小友，范明霞*

太極拳是一種起源于中國古代的身心鍛煉形式，以中國古代的道家哲學為基礎，有著悠久而豐富的歷史。由于其緩慢以及中等運動強度的特點，太極拳運動適合所有年齡段的人。眾多研究均已證實太極拳具有良好的健身效果[1-3]?，F代神經影像學研究表明，一項新運動技能的習得往往會帶來腦結構和功能的適應性變化，即腦可塑性[4]。但是，目前鮮見太極拳學習過程中腦可塑性動態變化的相關研究。功能磁共振成像(f unction magnetic resonance imaging，f MRI)具有空間分辨率高、可重復性檢測以及無創性的優勢，現已成為研究腦可塑性變化的一種有效手段。局部一致性(r egional homogeneit y，ReHo)是一種基于靜息態功能磁共振成像的分析方法，能夠反映全腦體素在局部區域腦功能活動狀態的同步性[5]。ReHo增高代表局部腦區自發神經功能活動一致性的增強，降低則代表減弱。任務態f MRI研究發現，運動專家在完成與其特長技能有關的任務時，會出現與非運動專家不同的特有相關腦區的激活[6]。不過，由于這類研究的任務依賴性，并不利于不同研究結果的比較。已有靜息態f MRI研究表明，技能訓練或經驗(t r aining/experience)積累會導致腦自發神經功能活動的變化[7]。因此，靜息態f MRI可作為探究與技能訓練/經驗有關的導致腦可塑性變化的一種有效補充[8]。本研究擬采集一批太極拳零基礎被試在太極拳學習不同階段的腦靜息態f MRI數據，比較其腦功能活動局部一致性動態變化，探討太極拳學習對大腦可塑性的影響，以及學習初期的特定腦區的局部一致性對太極拳技能學習效果的可能預測作用。

1 材料與方法

1.1 研究對象

本研究為前瞻性研究，被試是來自華東師范大學體育與健康學院的為國家漢辦培養的太極拳專項班的19名碩士研究生(其中男9名，女10名)，年齡(23.0 ±1.0 )歲，身高(1.7 0±0.0 7)m，體質量(63.9 ±8.0)kg。所有被試在此之前均未學習過太極拳。被試入組標準：①右利手；②太極拳零基礎；③視力或矯正視力正常，無色盲或色弱；④無身體疾病或精神疾病；⑤被試者年齡22～24歲。排除標準：①有磁共振檢查禁忌證；②有神經或精神疾病病史。

在太極拳學習過程中，每名被試在太極拳老師的帶領下進行每周5次、每次90 min的楊氏24式太極拳練習。每次練習包括10 min熱身運動，60 min太極拳訓練，10 min呼吸訓練及10 min放松訓練。結合訓練計劃并考慮技能學習的階段性特征和變化特征，同時參考了太極拳專業老師的意見之后，對所有被試在太極拳學習2周和14周兩個時間點進行同樣內容的靜息態功能磁共振成像檢查。腦數據采集的時間點同時進行技術水平評價，將拍攝的動作視頻進行遮蓋頭面部處理，再交由一位太極拳專家進行評分。專家在評分前不知道被試信息及其練習的具體時長，以保證評分的公正性。太極拳技能評分標準如下：1～2分，動作不熟悉，不能完成單式練習；3～4分，動作基本能夠完成；5～6分，動作標準，能夠完整演練；7～8分，動作標準，演練流暢；9～10分，節奏、呼吸、神態，整體符合太極拳韻味。

本研究通過華東師范大學人體倫理委員會同意(批準文號為HR222-2018)，所有被試在接受磁共振成像掃描前均簽署知情同意書。

1.2 數據采集

本研究使用德國西門子公司生產的3.0 T磁共振成像儀(型號為Pr ismaf it)進行磁共振成像數據采集，信號接收采用標準20通道相控陣頭部線圈。被試于每日晚間進行太極拳訓練，次日在完全平靜的狀態下進行磁共振數據掃描，期間無任何其他劇烈運動。采集地點為華東師范大學(上海市磁共振重點實驗室)。在采集數據過程中，告知被試保持放松的狀態，閉眼進行掃描，但不要睡著，并且使用海綿墊將被試的頭部進行固定，從而盡量減少被試的頭動和機器噪音。本研究依次掃描以下實驗數據：初定位像、高分辨T1加權結構像(用于分割配準)、靜息態功能磁共振數據。掃描參數分別如下：①高分辨T1加權結構像使用快速梯度回波序列(magnetization pr epar ed rapid gradient echo imaging，MPRAGE)，TR=2530 ms，TE=2.9 8 ms，TI=1100 ms，FOV=256 mm×256 mm，翻轉角為7°，采集矩陣為256×256，共采集矢狀位192層，層厚=1 mm。掃描時間共6 min 3 s。②靜息態功能磁共振成像使用平面回波序列(echo pl anar imaging，EPI)，TR=2000 ms，TE=30 ms，翻轉角為90°，FOV=220 mm×220 mm，采集矩陣為64×64，共采集橫斷位33層，層厚=3.5 mm。采集時間共8 min 6 s。

1.3 數據分析

1.3 .1 數據預處理

在Mat l ab R2013b平臺上使用DPARSFA(Dat a Pr ocessing Assist ant f or Rest ing-St at e f MRI Advanced edit ion；ht t p：//www.r est f mr i.net/f or um/DPARSFA)軟件對數據進行預處理。依次進行如下步驟：①將DICOM原始數據轉換為NIFTI格式；②為了使數據處于穩定狀態，去除240個時間點的前10個時間點，留下230個時間點；③時間層校正；④頭動校正(平動≤2 mm，轉動≤2°為合格)，將頭動參數＞2.0 mm的被試數據剔除后，留下18個被試；⑤回歸協變量，包括腦白質信號、腦脊液信號和24個頭動參數；⑥空間標準化：用DARTEL將所有被試的功能圖像轉換到蒙特利爾神經研究所(Montreal Neurol ogical Institute，MNI)標準空間；⑦去線性漂移和濾波(0.0 1～0.1 Hz)。

1.3 .2 局部一致性分析

利用DPARSF(Data Processing Assistant f or Rest ing-St at e f MRI Advanced Edit ion_V5.1_201001；http：//rf mri.org/DPARSF)軟件分析預處理后數據的局部一致性，利用肯德爾和諧系數(Kendal l coef f icient of Concordance，KCC)評估每個體素與其相鄰體素(26個相鄰體素)的時間序列的相似性，即ReHo值。通過計算全腦體素的KCC值，得到受試者的全腦ReHo圖像。為了提高信噪比，采用6 mm×6 mm×6 mm全寬半高高斯核對ReHo圖像進行空間平滑處理。

1.4 統計學分析

利用SPM12將計算得到的被試的兩個不同時間點的ReHo圖分別進行單樣本t檢驗，采用P＜0.0 5的Al phaSi m校正(體素水平P＜0.0 001，最小團塊大小為162 mm2)。為了觀測太極拳學習對腦功能活動的影響，采用配對t檢驗比較被試在太極拳學習2周和太極拳學習14周的組內差異，采用P＜0.0 5的Al phaSi m校正(體素水平P＜0.0 05，最小團塊大小為648 mm2)。然后用SPSS 23.0 軟件計算ReHo顯著差異腦區的KCC系數與太極拳技能評分的斯皮爾曼相關性系數。首先，將太極拳學習2周和14周后的ReHo圖通過配對t檢驗得出兩組間具有顯著差異的腦區，將其制作成mask，然后提取每個被試對應mask腦區的ReHo值并取平均值；利用斯皮爾曼相關性分析來計算太極拳學習2周和太極拳學習14周所有被試各個差異腦區的ReHo變化值與其相對應的太極拳評分變化值的相關系數(P＜0.0 5時差異有統計學意義)。

為了探究太極拳學習2周哪些腦區的ReHo值對太極拳學習后期技能水平的提高具有預測性，采用多元回歸分析被試在太極拳學習2周的ReHo值與太極拳評分變化量(太極拳學習2周與學習14周的評分差值)之間的關系；年齡、性別、身高及體質量作為協變量，對結果進行P＜0.0 5的Al phaSim校正(體素水平P＜0.0 05，最小團塊大小為648 mm2)。在可視化xj view軟件中呈現統計后的結果。

2 結果

將頭動參數＞2.0 mm的1名被試數據剔除后，得到18名被試的人口統計學資料及太極拳技能評分結果，年齡(23.0 ±1.0 )歲，身高(1.7 0±0.0 7)m，體質量(63.9 ±8.0 )kg，2周太極拳技能評分(5.8 ±0.5 )分，14周太極拳技能評分(7.5 ±0.6 )分，評分增量為1.6 ±0.7 ，詳見表1。行為學結果顯示，太極拳零基礎者在學習2周后技能評分增長較快；至14周，太極拳評分進一步增長緩慢。單樣本t檢驗結果發現，被試在太極拳學習2周和14周均顯示雙側小腦、中央前后回、輔助運動區、額中回、額下回、楔葉、楔前葉、頂上小葉、頂下小葉、距狀裂周圍皮層、顳上回、顳中回、枕中回、角回、舌回、扣帶回等腦區的局部一致性顯著高于全腦均值(體素水平P＜0.0 001，最小團塊大小為162 mm2，Al phaSim校正P＜0.0 5)。配對t檢驗結果發現，與太極拳學習2周相比，太極拳學習14周的被試右側梭狀回ReHo顯著增高，而小腦、左側頂上小葉的ReHo顯著減小(體素水平P＜0.0 05，最小團塊大小為648 mm2，Al phaSim校正P＜0.0 5)，其中小腦的ReHo變化值與太極拳評分變化值存在顯著負相關(r=-0.5 07，P=0.0 32)，見表2、圖1。多元回歸分析發現，太極拳學習2周被試的右側顳中回、前扣帶回的ReHo值和太極拳評分變化量呈顯著正相關(r=0.9 08、0.8 18，P＜0.0 1)，而左側枕下回、右側顳上回ReHo值和太極拳評分變化量呈顯著負相關(r=-0.4 74，P＜0.0 5；r=-0.8 24，P＜0.0 1)，見表3、圖2。

圖1 太極拳學習14周與太極拳學習2周的ReHo值差異比較圖。彩色條表示t值大小。A：紅色代表ReHo值增高區域，藍色代表ReHo值降低區域。B：太極拳學習14周與太極拳學習2周右側小腦ReHo值的差異與太極拳評分變化值的相關性。Δ太極評分表示14周與2周相比太極拳技能評分的變化量，Δ小腦的局部一致性表示14周與2周相比小腦ReHo值的變化量 圖2 太極拳學習2周被試大腦ReHo值與太極評分變化值的相關分析結果。彩色條表示t值大小。A：紅色代表正相關區域，藍色代表負相關區域。B：太極拳學習2周組被試右側顳中回和右側前扣帶回與太極評分變化值呈正相關，左側枕下回及右側顳上回ReHo值與太極評分變化值呈負相關。Δ太極評分表示14周與2周相比太極拳技能評分的變化量Fig.1 Brain regions with different ReHo values at 14 weeks of TCC learning,compared with that of at 2 weeks of TCC learing.The color bars represent the size of the t value.A:Red represents areas with higher ReHo value and blue represents areas with lower ReHo value.B:The correlation between the changed ReHo values of the right cerebellum and the increments of TCC scores.ΔTCC scores represents the increments of TCC skill scores at 14 weeks compared to 2 weeks,ΔThe regional homogeneity of the cerebellar indicates the changed ReHo values of the right cerebellum at 14 weeks compared to 2 weeks.Fig.2 The correlation between brain ReHo values at 2 weeks of TCC learning and increments of TCC scores.The color bars represent the size of the t value.A:Red represents the positively correlated brain regions and blue represents the negatively correlated brain regions.B:ReHo values of the right middle temporal gyrus and right anterior cingulate gyrus were positively correlated with the increments of TCC scores,while ReHo values of the left inferior occipital gyrus and right superior temporal gyrus were negatively correlated with the changed TCCscores.ΔTCCscoresrepresentsthe incrementsof TCCskill scoresat 14 weekscompared to 2 weeks.

表2 太極拳學習14周與太極拳學習2周ReHo值差異的腦區Tab.2 Brain regions with different ReHo values at 14 weeks of TCClearning,compared with that of 2 weeks of TCClearning

表3 太極拳學習2周與太極評分變化值顯著相關的腦區Tab.3 Brain regions with ReHo values at 2 weeks of TCC learning significantly correlated with the increments of TCCscores

3 討論

太極拳運動學習的核心是在知覺和意念的控制下，學會對動作進行選擇和聯合，并掌握合理的運動程序，最終使之達到自動化的程度。本研究采用局部一致性分析探究了太極拳零基礎者在太極拳學習不同階段腦靜息態局部BOLD信號同步性的變化。研究結果發現在學習掌握一項新的運動技能(太極拳)過程中靜息狀態下的腦產生了適應性功能活動變化：ReHo值顯著增高的腦區為右側梭狀回，顯著降低的區域為右側小腦和左側頂上小葉，特別是右側小腦的ReHo的變化值與太極拳技能評分的變化值之間呈現出顯著的負相關性。而太極拳學習2周某些腦區的ReHo值對太極拳學習技能掌握效果具有潛在的預測作用：太極拳學習2周的右側顳中回、右側前扣帶回的ReHo值與太極拳技能評分的變化值呈顯著正相關，而左側枕下回及右側顳上回的ReHo值與太極拳技能評分的變化值呈顯著負相關。

3.1 太極拳學習過程中腦靜息態ReHo變化與太極拳技能水平提高的關系

從行為學表現來看，這批太極拳零基礎者在學習2周后太極拳技能增長較快，技能評分達到6 min左右(動作標準，能夠完整演練)；至14周，太極拳評分增長緩慢，達7～8分(動作標準，演練流暢)。因此，這兩個不同觀測時間點可被看作是太極拳快速學習技能獲得期和慢速學習技能掌握期。本研究關注的問題之一是，隨著太極拳學習技能水平的提高，哪些腦區功能活動發生了適應性改變？結果發現，相比于太極拳學習2周，受試者在學習14周顯示右側小腦和左側頂上小葉的ReHo值顯著降低，而右側梭狀回的ReHo值顯著增高。尤其是右側小腦Crus1區的ReHo的變化值與太極拳技能評分的變化值呈顯著負相關，進一步說明在此學習期間小腦自發功能活動變化與太極拳學習技能水平提高的密切聯系。

實驗動物學和人類研究均證實小腦在運動學習中起著十分重要的作用[9-10]。序列運動技能學習研究發現，隨著序列運動技能的熟悉掌握，對小腦的依賴性逐漸減少，更多轉向大腦皮質相關腦區的參與[11]。筆者觀測的太極拳運動，是在自然環境下進行的一項體育運動學習活動。與學習2周相比，太極拳學習14周顯示小腦功能活動的局部一致性明顯下降，這與實驗室環境下的序列運動技能學習研究結果是基本一致的。Doyon等[12]研究還發現，在序列運動學習的早期階段，小腦的參與會從小腦皮質到齒狀核的轉移；隨著技能學習水平的提高，會從運動學習的小腦-皮質環路轉為基底節區-大腦皮質環路。更多的序列運動技能學習任務態f MRI研究認為，腦區激活增加反映了技能學習需要多個腦區的參與，尤其是早期快速學習期需要與注意和執行功能相關腦區的參與；而腦區激活的減弱，說明隨著技能的掌握需要較少認知相關腦區的參與[13-14]。筆者推測被試太極拳學習14周，當運動被很好地學習甚至自動化時，專家效應發揮了很重要的作用。相比學習2周，小腦和頂上小葉局部一致性下降，可被理解為需要較少的認知控制；從一定程度上也反映了人腦合理有效分配腦區資源的優點。

運動學習的行為學研究表明，經過反復練習，被試的反應時會下降，準確率會提高，反應趨于固定[15-16]。從認知角度分析，這一現象與“知覺專門化(exper tise in t he perception)”理論相符合[17]?！爸X專門化”是指在練習初期，執行任務需要更多的認知資源。經過一段時間的練習，任務的執行逐漸變得自動化，認知資源的調用隨著熟悉度的增加而減少?！爸X專門化”需要廣泛的學習或實踐才能產生，即通過經驗塑造，一些參與再認的區域逐漸專業化，形成完整的知覺過程。梭狀回位于視覺聯合皮質的中底面，通常認為對面部加工起著重要作用，也和識別物體次級分類有關。已有研究表明梭狀回是一個易受知覺專門化程度影響的腦區。Gauthier等[18]發現專家在右側梭狀回的激活比普通人強，并且呈現出顯著的專家技能效應。Wong等[19]的研究采用另一類完全不同于面孔的新物體“Zigger ins”對被試進行不同水平的分類訓練，發現被試右側梭狀回的激活隨學習程度的增加而增強。因此，研究者認為梭狀回的腦功能活動受專業技能水平的影響，而不是物體的表面特征。專家和普通人在梭狀回激活的差異可以反映出技能掌握程度對梭狀回神經活動有重要影響，這和本研究發現其局部一致性顯著的結果相一致。筆者推測，梭狀回在太極拳學習14周相比于2周的局部一致性增高，可能是由于太極拳學習2周視覺動作展現并進行練習時，梭狀回提取和儲存動作的模式信息，當學習14周再次遇到相同的動作時，模式信息就作為再認單元起作用。簡而言之，太極拳運動需要復雜的多模態技能，包括視覺、聽覺、軀體感覺通道，以及記憶過程和運動系統。許多神經科學研究強調視覺和運動系統之間的相互作用，因為在學習技能的過程中，視覺引導注意力，以及監控一個接一個快速進行的外部有序事件，加工過程會影響隨后的每個動作，從而導致顯著的感覺-運動相互作用。

3.2 太極拳學習2周腦區局部一致性活動對太極拳學習效果的預測作用

本研究關注的另一問題是，太極拳學習2周靜息態腦局部一致性功能活動是否對太極拳技能后期掌握具有預測作用？多元回歸分析發現，在太極拳學習2周被試的右側顳中回和右側前扣帶回的ReHo值和太極拳技能評分變化值呈明顯正相關，而左側枕下回和右側顳上回ReHo值和太極拳評分變化值呈明顯負相關。這或許暗示，太極拳零基礎者在學習2周顳中回和前扣帶回的自發功能活動越高，而枕下回和顳上回的自發功能活動越小—太極拳學習效果越好。

前扣帶回屬于大腦邊緣系統，參與周圍腦區加工模式的調節，主要執行認知控制，在人腦沖突監測和感覺信息的加工以及執行預期中起著重要作用[20]。前扣帶回(anterior cingul ate cortex，ACC)與次級運動皮質(suppl ementary motor area，SMA)存在解剖結構上的連接，在雙手協調運動中，ACC通過對SMA及初級運動皮質的調節作用，抑制機體本身喜好的鏡像運動，而促進肢體向不同方向的協調運動[21]。冥想專家的研究中，Br ewer等[22]發現與對照組相比，專家的后扣帶回和參與認知控制的區域(如背側前扣帶回和背外側前額葉皮質)之間存在更強的協同激活。本研究顯示，在太極拳學習2周ACC的局部一致性與技能水平提高呈正相關，可能暗示太極拳技能的學習掌握需要高水平的認知控制，即ACC參與不同動作間的注意轉換或潛在沖突監測。顳中回是多種感覺信息的高級整合中心[23]，它和梭狀回、前扣帶回等都是與知覺學習相關的感覺運動區，在運動練習中經常是活躍的，并參與運動執行、節拍運動和學習新感覺-運動聯系[24]。Ono等[25]運用近紅外成像技術研究一項復雜的舞蹈模擬游戲發現，舞蹈動作的準確表現，同時需要前額葉皮質的高級執行控制和右側顳中回參與視覺和聽覺節奏整合的“bott om-up”回應有關。為了達到動作標準，太極拳學習過程中同樣需要顳中回參與對聽覺(比如聽教練對動作要領的講解)、視覺(觀察教練的動作示范)及軀體感覺(復雜的動作，需要包括幾個關節和肌肉或不同的身體部位的感知)的高級感覺運動整合。感知、識別和理解他人動作中包含的運動信息，是運動學習過程中必不可少的內容。枕下回位于視覺皮層，主要與視覺形成和加工等活動有關。顳上回和枕下回一起作為促進大腦知覺和動作的背側通路的重要組成部分，從視皮層V1、V2、V3區經內側顳葉投射至枕頂葉，其功能是識別物體的空間位置和運動信息[26]。不過，本研究卻發現太極拳學習2周右側顳上回和左側枕下回的高自發功能活動并不利于太極拳技能水平的進一步提高。這批太極拳零基礎者在學習2周時技能水平已表現為“動作標準，能夠完整演練”，說明此時學習者已通過視覺觀察他人(主要是教練)動作及理解，進一步學習模仿，最終轉化成自己的動作正確輸出，可被看作是已基本完成太極拳動作的“技能獲得”。筆者推測，隨后的太極拳學習可能不需要顳上回和枕葉等感知加工腦區的更多投入，而更需要把習得動作精細化和表達連貫化，同時注重動作與呼吸等協調配合，以期逐漸達到太極拳演練的“形”“神”和“意”和諧統一的效果。這種變化歸因于在復雜環境中運行時的內隱認知需求，包括自我意識、計劃、抑制和注意力控制[27]。

本研究也存在一些不足。例如，樣本量較小，后續研究需要增大樣本量以便得到更加可靠和有效的統計性結果。由于客觀條件的限制，本研究只選擇了太極拳學習2周和14周這兩個時間點的研究，后續研究需要進一步增加多個時間點，甚至可以納入太極拳長期練習專家進行對比研究。此外，本研究對象參與的是一種簡化太極拳運動學習訓練，可能的話，以后還可以對不同種類太極拳學習訓練的腦可塑性進行比較研究。

4 結論

本研究進一步證實靜息態f MRI可作為探究運動學習影響腦可塑性的一種有效補充。研究結果顯示，在太極拳學習技能獲得不同階段的腦靜息態功能活動差異，反映了太極拳學習影響腦可塑性及相關腦區資源的優化整合特點。另外，太極拳學習初期(快速學習技能獲得期)相關腦區的ReHo值大小與技能水平的變化具有顯著相關性，或許提示這些腦區的功能活動可作為評估隨后太極拳技能水平增長效果的重要參考指標。

作者利益沖突聲明：全體作者均聲明無利益沖突。