胡楊葉功能性狀特征及其對地下水埋深的響應

魏圓慧,梁文召,韓 路,王海珍

塔里木大學植物科學學院, 阿拉爾 843300

植物功能性狀是植物響應環境變化并對生態系統功能有一定影響的形態結構和生理特性[1],對植物資源配置、補償和平衡有著重要的調節作用,影響著植物生長、繁衍和進化,可以指示生態系統對環境的響應,成為探索植物與環境之間關系的重要紐帶[2]。在眾多植物功能性狀中,葉片作為植物進行光合作用獲得碳的最重要功能結構,與植物對資源的獲取、利用及其分配策略關系密切。葉性狀(如葉面積、葉厚等)具有較強的生態可塑性,對生境變化十分敏感,能有效反映植物在不同環境條件下的適應性及其生態權衡[3]。然而,以往研究葉性狀對環境梯度的響應格局方面,多數采用群落水平功能性狀加權平均值來研究葉性狀與環境因子之間的關系,往往易忽視不同物種間的差異；而選擇單一物種(種內水平)研究環境梯度上葉性狀間的關系可以弱化系統發育的影響,凸顯環境對功能性狀變化的影響[4],更準確地揭示葉性狀與環境因子之間的關系格局。因此,研究干旱荒漠區建群種葉性狀間的相互關系及其隨環境梯度的變化規律有助于深刻理解荒漠植物為獲得最大化碳收獲而采取的生存適應策略[5-6]。更重要的是,通過分析和理解荒漠植物功能策略,能夠制定更好的生態保護和植被恢復策略。

胡楊(Populuseuphratica)是楊柳科(Salicaceae)楊屬(Populus)中最古老、珍貴的種質資源,廣泛分布于塔里木極端干旱荒漠區,成為維持荒漠生態系統穩定的生態關鍵種。近年來,塔里木河流域大規模水土資源開發利用,地下水位持續降低,致使胡楊生長衰敗、大面積死亡,出現聞名的“魔鬼林”。地下水位下降已成為影響胡楊繁殖、生存等策略的關鍵限制因素[7- 8]。目前,國內外學者對胡楊種群動態、光合與水分生理對地下水位的響應、葉片形態解剖、水力性狀、葉呼吸作用等[7-14]方面展開了廣泛研究,但對極端干旱荒漠區胡楊葉片功能性狀對地下水位埋深的響應、權衡關系及生存策略的研究鮮見報道。因此,本文以塔里木河上游不同地下水位埋深的胡楊為研究對象,測定成株樹冠中上部的葉片性狀,研究其葉片功能性狀特征及其相互關系,探討以下兩個科學問題：極端干旱區胡楊葉片功能性狀是否具有明顯的地下水位梯度變化規律？胡楊采取何種干旱性狀組合與生態策略來適應極端干旱荒漠環境？這些問題的闡釋可為塔里木極端干旱荒漠區胡楊種群保護復壯、荒漠植被恢復及改善日趨惡化的生態環境提供理論依據。

1 研究區概況

研究區域位于塔里木河干流上游,該區屬典型暖溫帶大陸性干旱氣候,區內光熱資源豐富,年均日照時數2729.0 h,年均氣溫10.4 ℃,≥10℃年積溫4340 ℃；極端最高溫度40.6℃,極端最低溫度-23.4℃。年均降水量48.5 mm,年均蒸發量1998.4 mm。該區春、夏季多大風天氣,風沙災害頻繁,是該區常見自然災害。區域植物群落結構簡單、喬灌草三層結構明顯,物種多樣性低,植被稀疏。優勢種為胡楊(Populuseuphratica)、灰胡楊(Populuspruinosa),林下主要分布有多枝檉柳(Tamarixramosissima)、黑果枸杞(Lyciumruthenicum)、鈴鐺刺(Halimodendronhalodendron)、駱駝刺(Alhagisparsifolia)、蘆葦(Phragmitesaustralis)、甘草(Glycyrrhizauralensis)等植物。土壤類型為胡楊林土(吐喀依土)。

2 材料與方法

2.1 野外群落調查

經野外實地踏查后,選擇塔里木河干流上游荒漠河岸林分布集中、人為干擾較小的阿瓦提縣、塔河源、南口鎮、沙雅縣設置研究斷面,依據群落結構組成、長勢與地下水埋深在塔河源(U1、U2)、南口鎮(U3)、沙黑里克鎮(U4)和阿瓦提縣豐收三場(U5、U6、U7、U8)設置50 m × 50 m樣地8塊(表1),采用相鄰格子法以5 m × 5 m為基本單元進行每木檢尺,記錄胸徑(DBH)>2.5 cm的全部喬木樹種種名、胸徑、樹高、冠幅等指標。同時,記錄每個樣地的海拔、經緯度、林分郁閉度等生態因子。

表1 不同生境胡楊種群數量特征

2.2 植物樣品采集與功能性狀測定

本研究中,以胡楊當年生小枝(末端無分枝,無花果)上中部著生的葉片為研究材料,以客觀反映胡楊對地下水埋深梯度的響應。由于木本植物乃構件生物,當年生小枝(頂端小枝)可以看作是植物生長的獨立構件單元,次級組織較少,內部營養物質和碳水化合物的流動和轉移較高,是植物最具活力的枝條[15]；而葉片是植物與外界環境接觸最敏感的部分,當年生小枝中部葉片著生位置、營養等條件相似,葉片成熟、變異低,更能真實表征植物葉生物學特征及客觀反映植物對環境變化的響應。

取樣時間為2019年8月,此時植物生長旺盛、葉片成熟且生物量最大。每塊樣地中隨機選擇生長健康、無病蟲害的10個成株(DBH>10.0 cm)作為采樣株。從每個采樣株樹冠中上部四周方向選取無遮蔭、生長良好的3—5個當年生小枝(末端無分枝),用高枝剪剪下,然后剪下每個小枝中部成熟健康、無病蟲害的3片葉用濕潤的紗布包好裝入自封袋中,置于冷藏箱中迅速帶回實驗室放入冰箱保鮮層中儲存。

待測樣品于12 h內,取每袋中3片成熟健康葉片,避開葉片主脈,用游標卡尺測量葉主脈兩側葉片中心部位的厚度(2個點),平均值即葉厚度(LT)。用掃描儀(Image 軟件)測量葉面積(LA),隨后使用電子天平(萬分之一)稱量葉片鮮重(LFM),再放置于烘箱105℃殺青30min、80℃烘干48 h(至恒重),稱取單葉干重(LDM),計算比葉面積(SLA=LA/LDM)、葉含水量(LWC=(LFM-LDM)/LFM)、葉干物質含量(LDMC=LDM/LFM)和葉組織密度LTD=LDM/(LA×LT)[1,4,10]。

2.3 地下水埋深與土壤含水量的測定

2019年4—5月每塊樣地附近打一口地下水位觀測井(PVC管,10 m),用于長期監測樣地地下水埋深變化。地下水埋深(GWD)采用電導法測定[7]。8月用自制帶有2根電線的圓柱形取水裝置(底部密封),電線上端接萬用表,下端分別固定在取水裝置兩側。測定時緩慢放入觀測井(PVC管)中,直到接觸到地下水、電路接通產生電流,此時萬用表指針偏轉,立即停止下放。用皮尺測定觀測井口至取水裝置電線的距離,即為地下水埋深。植物樣品采集完后,每塊樣地采用對角線法(5個點)采集土樣,深度1.0 m,分5層用土鉆每隔20 cm取土樣,用鋁盒封裝帶回實驗室,采用烘干法(80℃)測定土壤含水量(SWC)。

2.4 數據分析

首先對不同地下水埋深的胡楊葉功能性狀求算術平均值,采用單因素方差分析(one-way ANOVA)和Duncan法進行多重比較,Pearson相關分析胡楊葉功能性狀之間的相互關系及其對地下水埋深的響應關系,并采用逐步回歸分析方法建立地下水埋深(YGWD)與葉功能性狀(X)的關系模型,篩選出對地下水埋深響應敏感的葉性狀。統計過程采用SPSS 19.0完成,用Origin 2018作圖。

3 結果與分析

3.1 地下水埋深梯度下胡楊葉性狀特征

表2可見,塔里木極端干旱荒漠區8個地下水埋深下胡楊葉片干物質含量(LDMC)、葉面積(LA)、比葉面積(SLA)、葉厚度(LT)、葉干重(LDM)、葉組織密度(LTD)以及葉片含水量(LWC)平均值分別為0.399 g/g、15.004 cm2、78.775 cm2/g、0.371 mm、0.184 g、0.358 g/cm3和60.22%。胡楊葉片性狀的變異系數由高到低依次為LA>LDM>SLA>LTD>LT>LDMC>LWC, 其中LA和LDM變異程度較高(>30%),SLA、LTD和LT變異程度居中(15%

表2 胡楊葉片性狀的變異特征

3.2 胡楊葉功能性狀沿地下水埋深的變化

隨地下水埋深(GWD)的增加,塔里木干旱荒漠區建群種胡楊6個葉功能性狀發生顯著變化(P<0.05,圖1),其中LA、SLA、LDM隨GWD增加呈顯著降低趨勢(P<0.05),LT、LDMC、LTD則呈顯著增大趨勢(P<0.05)。方差分析結果表明,不同GWD下LDMC、LA、SLA、LT、LDM和 LTD 的差異達極顯著水平(P<0.01)。LA隨GWD增加差異顯著性增大,8個GWD(除GWD 1.5 m與2.4 m間)之間差異均顯著(P<0.05)；SLA在GWD≤3.3 m、4.6 m≤GWD≤6.5 m、GWD7.4 m、GWD8.7 m兩兩間差異均顯著(P<0.05),LDM在GWD≤2.4 m、GWD 4.6 m、5.3 m≤GWD≤6.5m、7.4 m≤GWD≤8.7 m兩兩間差異均顯著(P<0.05),但GWD 5.3 m與6.5 m、GWD7.4 m與8.7 m間差異不顯著(P>0.05)。 LT在GWD8.7 m、GWD7.4 m、4.6 m≤GWD≤6.5 m、GWD≤3.3 m兩兩間差異均顯著(P<0.05)；LTD在GWD≥7.4 m與GWD≤2.4 m間差異均顯著(P<0.05),而在GWD≤6.5 m的生境間差異不顯著(P>0.05)；LDMC在GWD 8.7 m、7.4 m、4.6 m≤GWD≤6.5 m、3.3 m、GWD≤2.4 m兩兩間差異均顯著(P<0.05)。隨GWD增加,淺地下水生境(GWD≤2.4 m)與深地下水生境(GWD≥7.4 m)的LA、LT、SLA、LDMC差異顯著性增強,達到極顯著水平(P<0.01)。LWC隨GWD下降而減少,在8個GWD生境間差異均不顯著(P>0.05)。

圖1 胡楊葉片功能性狀對地下水埋深的響應Fig.1 The response of leaf functional traits of P. euphratica to groundwater depths不同大寫字母表示差異極顯著(P<0.01),不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)

3.3 胡楊葉功能性狀間的相互關系

干旱荒漠區建群種胡楊7個葉性狀間的相關性絕大多數達極顯著水平(P<0.01,表3)。LA與SLA, LDM與LA、SLA,LDMC與LT、LTD均呈極顯著正相關(P<0.01)；LA、SLA與LT、LDMC、LTD兩兩間均呈極顯著負相關(P<0.01),LDM與LDMC、LT呈極顯著負相關(P<0.01)。此外,LWC與LDM、LA、SLA呈極顯著正相關(P<0.01),而與LDMC、LT、LTD呈極顯著負相關(P<0.01),表明地下水埋深越淺,胡楊葉水分含量越高,生長旺盛,葉細胞擴展快,光合作用制造的有機物越多,形成單葉干重高、大而薄的葉片。相反,則限制胡楊根系水分吸收,抑制細胞分裂與生長,形成了厚而小、葉組織密度與葉干物質含量高的葉片,其有利于保存水分、養分及增強對逆境的防御能力。

表3 胡楊葉功能性狀間的相關系數

3.4 胡楊葉功能性狀與地下水埋深的關系

干旱荒漠區胡楊7個葉功能性狀與地下水埋深均呈極顯著相關(P<0.01,表4),其中LWC、LA、SLA、LDM與GWD呈極顯著負相關(P<0.01),LT、LTD、LDMC與GWD呈極顯著正相關(P<0.01)。逐步回歸分析顯示,地下水埋深與胡楊葉面積、葉厚度呈極顯著的回歸關系(YGWD=1.894-0.127XLA+13.438XLT,R2=0.656,P<0.01),表明地下水埋深直接調控著胡楊葉功能性狀格局及權衡關系,LA、LT對地下水埋深變化最敏感,可間接借助LA、LT來預測干旱荒漠區地下水埋深變化。

表4 胡楊葉功能性狀與地下水埋深的相關性

3.5 胡楊適應干旱荒漠環境的功能性狀組合

功能性狀組合表征不同類型的植物根據其功能需求,在自身性狀之間進行的資源權衡配置。干旱荒漠區建群種胡楊在持續降低的地下水位影響下,展現出適應日益旱化生境的權衡策略(圖2)。近年來塔里木河持續減少的徑流量引起兩岸荒漠河岸林地下水埋深逐漸增大,以地下水生存的胡楊根系吸收土壤水分、養分及向上運輸受限,因而將獲取的有限資源更多地用于防御結構(LT、LDMC、LTD)的構建以緩解逆境的傷害,因此采取降低LA、SLA、LWC、LDM,增大LT、LDMC、LTD的性狀組合,協同減少水分散失、保存養分和增強其抗旱能力,從而能在日益干旱貧瘠的環境中生存。可見,隨GWD降低和生境持續惡化,胡楊通過葉片性狀間的相互調節與權衡,采取了“緩慢投資-收益”的保守策略來適應干旱荒漠環境。

圖2 胡楊適應干旱荒漠生境的生態策略 Fig.2 The ecological strategy of P. euphratica adapted to desert arid habitat

4 討論

植物功能性狀作為研究植物與環境關系的最佳橋梁,是物種長期進化過程中對環境適應的結果[16]。植物葉片是維持陸地生態系統機能的最基本要素,其功能性狀與植株生物量和植物對資源的獲取、利用及利用效率的關系最為密切,能夠直接反映植物適應環境變化所形成的生存策略[5,17]。眾多研究表明,在地表水日益減少甚至斷流的干旱區內陸河流域,地下水是維系荒漠植被生長發育與生存的唯一水源[7- 8],對植物功能性狀的塑造起著關鍵作用[18]。本文調查了塔里木河上游8個不同地下水埋深的胡楊種群,發現胡楊為適應不同的生境葉性狀表現出顯著的種內變化,變異系數在9.20%—44.02%之間,均明顯低于世界范圍葉片性狀的種間變異[19-20]。盡管功能性狀的種內變異小于種間變異,但卻是物種對不同環境適應性變化的最直接體現,因此種內變異不能忽視[19,21]。胡楊葉性狀的平均種內變異達21.98%,明顯高于滇石櫟、沙冬青、黑果枸杞[21-23],反映出塔里木極端嚴酷生境下,其具有較強的形態可塑性和較寬的生態幅。在胡楊7個葉性狀中,LA的種內變異程度最大(44.02%),LDMC、LWC的變異系數最低,表明LA對地下水埋深變化較敏感,而LDMC是資源獲取軸上較穩定的變量[24],保守性較高。因為在干旱環境中生長的植物受水分限制,體內含水量和有機物質含量相對較低,因此荒漠植物葉功能性狀的種內差異較小,但以往研究均顯示葉功能性狀的種內變異系數<30%[19-22],而胡楊LA、LDM變異系數均超過30%；同時胡楊7個葉功能性狀與GWD均呈極顯著相關(P<0.01,表4),且在8個GWD下的種群間(除LWC)存在顯著差異(圖1),尤其是LA、LT、LDMC在GWD7.4 m與8.7 m均達極顯著差異(P<0.01),反映出極端干旱區惡劣生境(持續降低的GWD)極顯著地影響著荒漠植物功能性狀及變異格局。逐步回歸分析顯示,胡楊葉功能性狀與GWD呈極顯著的回歸關系(YGWD=1.894-0.127XLA+13.438XLT,R2=0.656,P<0.01),表明LA、LT對地下水埋深變化最敏感,可間接借助于LA、LT來預測干旱荒漠區地下水埋深變化。

在極端干旱荒漠區,水分是限制植物生長和分布最主要的環境因子。荒漠植物在長期進化過程中,為應對不斷變化的生存環境,通過各性狀間的相互調節與權衡,最終形成一系列適應特定環境的最佳功能性狀組合[25]。葉功能性狀能直接反映出植物對環境的高度適應能力,及其在復雜生境下自我調控能力的重要信息[25-26]。LA反映植物對光能的截取以及對碳的獲取能力[27]；SLA和LDMC反映了植物性狀中生物量的快速生產(高SLA,低LDMC)和養分的有效保存(低SLA,高LDMC)間的一個基本權衡[28]。LT與資源獲取、水分保存、同化和防御有關,LTD反映了植物葉片承載力和防御力,與葉片養分儲存相關[20]；LWC是反映植物組織水分和生理活動狀況的重要指標。在極端干旱荒漠區植物通常可獲取與利用的資源總量相對有限,當其對某一功能性狀的投入資源較多時,必然會對其它性狀的資源投入相應減少[29]；同時,植物會根據生存環境,尤其在逆境脅迫下,通過犧牲其它性狀的投資和功能維持為代價,從而保證自身的生存與繁衍[30]。研究發現胡楊LA、SLA、LWC與LDM呈極顯著正相關(P<0.01),與LT、LTD、LDMC呈極顯著的負相關(P<0.01)；LDMC與LT、LTD,LWC與LA、SLA呈極顯著正相關(P<0.01),這種葉性狀間權衡與胡楊長期生存在極端干旱環境下的自我保護、適應密切相關。干旱荒漠區GWD下降伴隨著土壤干旱程度和水力限制的增大,從而導致樹體水分減少(LWC),抑制了細胞分裂、生長和葉面積擴展,使葉片細胞壁、角質層和柵欄組織增厚[11- 12]；同時,為阻止水分過度喪失,荒漠植物降低氣孔面積,增大氣孔密度[11- 12],并將更多的光合產物用于構建防御組織和積累干物質,以增強體內水分貯存、維持水分平衡和改善葉片耐脫水性,結果致使SLA、LA、葉片體積減小和LT、LTD、LDMC增大[31,32]。胡楊通過減小LA來降低蒸騰面積和蒸騰成本,避免細胞水勢和膨壓的嚴重降低[33]；同時減小SLA來增大葉片內部水分向葉片表面擴散的距離和阻力,以降低體內水分散失,增強抵御干旱的能力和提高水分的傳輸、利用效率[10,12],有利于其在干旱貧瘠的環境中生存。通常葉片較薄的植物屬于“開拓性”策略,光合產物主要用于投資生長速率和資源獲取能力；葉片較厚的植物屬于“保守性”策略,主要用于投資養分儲存效率,以獲得競爭優勢[34-35]。組織密度反映植物器官中生物量的累積狀況[16]。LDMC和LTD大的葉片相對堅韌,對物理脅迫的抵抗力更強[1]。惡劣生境下胡楊通過增大LT、LDMC、LTD,增加水蒸氣進出表皮的阻力,最大限度地減少水分散失；并儲存營養物質,提高有限資源的利用效率和增強對環境脅迫的防御能力[36],從而增強其對干旱生境的適合度[37]。本研究結果與低SLA、LA和高LT、LTD、LDMC的植物能更好地適應資源貧瘠和干旱環境的研究結論相一致[5,10,22-23,31-32]。可見,塔里木荒漠生態關鍵種胡楊通過葉功能性狀間相互調節與權衡,發展出了一套干旱性狀組合,以更好地適應日趨惡化的荒漠環境,這是其生長和生存策略優化的結果。

在植物功能生態學中,性狀組合譜兩端分別代表著兩種不同的資源利用策略：快速的獲取資源和有效的保存資源[38],反映了植物在“生產-維持”之間的權衡。在快速一端為生產對策,通常生產力與水分運輸效率較高,獲得并利用養分和固定碳的能力較大,但該組織容忍干旱脅迫的能力較差,造成對低資源環境的適應性較差；相反,在慢速一端為保守對策,植物常能更好地保護自己,以防止碳損失(如低呼吸速率和葉片周轉速率),且對干旱脅迫的適應性較高[30]。胡楊形成了小SLA、LA、LDM,大LT、LTD、LDMC的干旱性狀組合,通過調節葉面積、生長速率和增強防御組織、儲存養分、減少水分散失及提升耐旱、防御能力來協同抵御干旱脅迫,適應極端干旱荒漠區日益干旱和貧瘠的生存環境。因此,隨全球變暖與區域水資源短缺,胡楊生存適應過程中可能由高生長速率和資源利用能力的開拓型策略,轉變為以增強自身養分儲存和防御能力的保守型策略。在極端干旱荒漠區開展生態修復工作中,可依據荒漠植物對環境梯度的響應規律及其通過權衡功能性狀間關系而采取不同的生態適應策略,因地制宜地指導干旱區荒漠植物群落構建和植被恢復。通過葉片功能性狀與GWD的回歸方程,以地下水埋深梯度下,胡楊各功能性狀組中值[39-40]計算所對應的GWD為其生長脅迫點,平均GWD為5.02 m,因此,塔里木干旱荒漠區胡楊正常生長的合理地下水埋深應<5.0 m,此為區域荒漠植被恢復提供理論依據。

5 結論

(1)塔里木極端干旱荒漠區生態關鍵種胡楊葉性狀的種內變異較大,其中葉面積(LA)變異程度最高,葉干物質含量(LDMC)與葉含水量(LWC)變異程度較低,LDMC在資源獲取軸上穩定性、保守性高。

(2)胡楊葉片功能性狀與GWD呈極顯著相關(P<0.01)且存在明顯的權衡關系,形成了適應荒漠干旱環境的性狀組合。隨GWD降低,胡楊生態策略發生轉變,由高生長速率和資源利用能力的開拓型策略轉變為以增強自身養分儲存和防御能力的保守型策略,拓寬了生態幅,增強了其對干旱逆境的適合度。

(3)隨著全球變暖與區域水資源日漸短缺,胡楊形成了小LA、SLA、LDM和大LT、LDMC、LTD等一系列有利于減少水分散失、儲存養分和增強耐旱能力的生態權衡策略,從而提高其在極端干旱貧瘠環境中的生存力。

塔里木極端干旱荒漠區地下水位的持續降低,已顯著影響到荒漠植物的生長發育與功能策略。為充分發揮荒漠植物的生態服務功能,建議加強塔里木荒漠植被保護和天然植被恢復,提高天然胡楊林的防風固沙、涵養水源和綠洲天然屏障功能。同時,植被保護與恢復時,維持胡楊正常生長的合理生態水位應<5.0 m,此為區域荒漠植被恢復和生態輸水工程提供了科學理論依據。