薜荔榕果揮發(fā)物對(duì)薜荔傳粉小蜂的吸引機(jī)制

李璇

摘要 在薜荔與薜荔傳粉小蜂的共生體系中，化學(xué)信號(hào)通訊是維持二者共生關(guān)系的重要樞紐。薜荔傳粉小蜂對(duì)薜荔雌、雄果不同花期所釋放的揮發(fā)物會(huì)產(chǎn)生不同的行為反應(yīng)。在雌、雄花接受期所釋放的揮發(fā)物對(duì)小蜂具有顯著的吸引作用，而成熟期雌果和雄花期雄果揮發(fā)物對(duì)小蜂有極顯著的趨避作用，小蜂對(duì)其他時(shí)期的雌、雄果揮發(fā)物均不表現(xiàn)出偏向性。薜荔花序揮發(fā)物的組成并非是單一化合物，而是多種化合物以特定的濃度和比例混合而成的特有成分，這是小蜂能夠?qū)Ｒ蛔R(shí)別薜荔的重要信號(hào)。

關(guān)鍵詞 薜荔;傳粉小蜂;揮發(fā)物;成分;反應(yīng)

中圖分類號(hào)：Q968 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：B 文章編號(hào)：2095–3305（2021）07–0186–02

薜荔為桑科榕屬攀援灌木，雌雄異株，被廣泛運(yùn)用于園林垂直綠化中。薜荔與其特定的傳粉蜂——薜荔榕小蜂建立了專一性的傳粉共生關(guān)系。薜荔發(fā)育到雄花期時(shí)，雄果苞口開(kāi)裂，成熟雌蜂飛出，尋找并進(jìn)入處于接受期的雌、雄榕果中傳粉或產(chǎn)卵，薜荔雌果必須有薜荔傳粉小蜂為其傳粉，才能產(chǎn)生種子，薜荔傳粉小蜂必須在雄花序的癭花內(nèi)產(chǎn)卵才能完成其生活史。沒(méi)有小蜂訪問(wèn)的榕果就會(huì)凋落，嚴(yán)重影響果實(shí)的產(chǎn)量，由此說(shuō)明傳粉小蜂對(duì)其宿主的準(zhǔn)確定位是存在該共生關(guān)系的前提。復(fù)雜的環(huán)境條件、特殊的花期限制及傳粉者存活時(shí)間短決定了傳粉小蜂的迅速正確的定位，無(wú)論是對(duì)傳粉者，還是對(duì)與其共存的寄主薜荔，都是關(guān)系到后代繁衍的關(guān)鍵問(wèn)題。

1 薜荔與薜荔小蜂的共生體系組成

薜荔的榕果并不是真正的果實(shí)，而是一種特殊的花序——隱頭花序。參照Galil的分期標(biāo)準(zhǔn)可以將薜荔的花序發(fā)育分為以下5個(gè)時(shí)期：

A期（雌前期）：為花序發(fā)芽期，癭花與雌花發(fā)育不成熟，很難從形態(tài)上辨別。直至雌前期末期，花的形態(tài)才有所分化。癭花柱頭逐漸變粗并膨大呈喇叭狀，隨著子房發(fā)育逐漸偏斜，雌花花柱急劇生長(zhǎng)，柱頭側(cè)生并變尖。

B期（雌花期）：癭花與雌花已經(jīng)發(fā)育成熟，可以接受薜荔小蜂的產(chǎn)卵或傳粉。

C期（間花期）：從產(chǎn)卵結(jié)束到雄花成熟的過(guò)程。被產(chǎn)卵的癭花，子房膨脹成蟲(chóng)癭，隨著花序的生長(zhǎng)，癭花內(nèi)的小蜂開(kāi)始羽化，直至雄花發(fā)育成熟。隨著授粉的雌花生長(zhǎng)，在子房?jī)?nèi)形成種子。

D期（雄花期）：雄花成熟，花苞開(kāi)裂。雄小蜂與雌小蜂交尾后死亡，雌小蜂攜帶花粉飛出花序，并尋找其他接受期榕果，進(jìn)入下一代生活史。

E期（花后期）：小蜂飛出完畢，花序變紅變軟，很快脫落。

薜荔小蜂是一種被動(dòng)傳粉的小蜂，能在薜荔的接受期進(jìn)行產(chǎn)卵或傳粉。為了使小蜂能夠準(zhǔn)確定位宿主，薜荔花的氣味成為薜荔小蜂與植物交流的重要媒介。對(duì)專一性較強(qiáng)的薜荔傳粉小蜂而言，它可能依賴視覺(jué)進(jìn)行辨識(shí)，但主要還是利用薜荔花的特異性揮發(fā)物定位遠(yuǎn)距離宿主薜荔，然后到達(dá)薜荔榕果內(nèi)進(jìn)行一系列的生命活動(dòng)。薜荔傳粉小蜂與薜荔之間“一對(duì)一”的共生關(guān)系是彼此相互適應(yīng)、長(zhǎng)期、持續(xù)共同進(jìn)化的結(jié)果。

2 薜荔傳粉小蜂對(duì)薜荔雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)

2.1 “性別間限制性模仿”假說(shuō)

在雌雄異株的薜荔中，薜荔小蜂與薜荔之間存在一種矛盾現(xiàn)象，即雄果為小蜂提供繁殖場(chǎng)所并產(chǎn)生花粉但沒(méi)有形成種子。而雌果能授粉產(chǎn)生種子，但小蜂在其中無(wú)法生存，使得小蜂為雌株傳粉是一種無(wú)“報(bào)酬”行為。那么為什么傳粉小蜂不避開(kāi)雌株？據(jù)此，有人提出了“性別間化學(xué)模仿”假說(shuō)，認(rèn)為雌、雄薜荔果的揮發(fā)物具有相似性，這使得薜荔雌小蜂不能區(qū)分接受時(shí)期的薜荔果的性別。

為驗(yàn)證上述假說(shuō)，嚴(yán)菊媛等[1]對(duì)薜荔雌小蜂在薜荔不同發(fā)育時(shí)期雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)進(jìn)行試驗(yàn)。結(jié)果顯示，薜荔雌果在雌花期的揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂具有極顯著的吸引作用，成熟雌果（已經(jīng)接受傳粉后的雌果）的揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂具有顯著的趨避作用，而薜荔雌果其他時(shí)期的揮發(fā)物對(duì)小蜂既無(wú)吸引作用，也無(wú)趨避作用。薜荔雄果在雌花期的揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂具有極顯著的吸引作用，而雄花期雄果的揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂具有極顯著的趨避作用，其他時(shí)期的榕果揮發(fā)物對(duì)小蜂既無(wú)吸引作用也無(wú)趨避作用。該結(jié)果表明，在薜荔雌、雄果的接受期均對(duì)薜荔雌小蜂有吸引作用，雌小蜂并不能區(qū)分相同發(fā)育期薜荔果的性別，使得在薜荔接受期雌小蜂能進(jìn)入雄果中產(chǎn)卵繁衍后代，雌果也能接受“誤闖入”雌小蜂的傳粉并產(chǎn)生種子。楊升等[2]在薜荔小蜂對(duì)單味源反應(yīng)的實(shí)驗(yàn)中，結(jié)果表明，大、小果型的薜荔雌花序揮發(fā)物對(duì)薜荔傳粉小蜂的吸引作用與其雄花序比較均無(wú)顯著差異，由此說(shuō)明傳粉小蜂對(duì)雌、雄花序之間的選擇不存在偏向性，以及在愛(ài)玉子傳粉小蜂（薜荔小蜂隱種）對(duì)薜荔雌花期雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)實(shí)驗(yàn)中，小蜂對(duì)薜荔雌、雄花序揮發(fā)物未表現(xiàn)出顯著的偏向性。

上述實(shí)驗(yàn)結(jié)果均說(shuō)明，薜荔雌、雄株間各發(fā)育時(shí)期榕果的揮發(fā)物成分可能具有高度的相似性，從而支持了“性別間化學(xué)模仿”假說(shuō)。此外，許多研究結(jié)果也證實(shí)，雌雄異株榕樹(shù)的雌、雄榕果揮發(fā)物成分間存在“性別間化學(xué)模仿”。陳春[3]對(duì)雌雄異株對(duì)葉榕傳粉小蜂的行為的測(cè)試結(jié)果也表明，葉榕接受期雌、雄榕果揮發(fā)物對(duì)傳粉小蜂的吸引作用差異不顯著。

盡管薜荔小蜂能準(zhǔn)確定位處于接受期的薜荔雌、雄果。但薜荔雌、雄榕果對(duì)小蜂的吸引是否僅限于雌花期？有研究表明，接受傳粉后的薜荔雌果揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂仍具有顯著的吸引作用，而薜荔雄果的雌前期和產(chǎn)卵后的揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂也具有顯著的吸引作用。這表明薜荔小蜂在薜荔榕果傳粉或產(chǎn)卵后，仍可能進(jìn)入雌果或雄果中進(jìn)行生命活動(dòng)。那么小蜂在薜荔雄果非接受期產(chǎn)卵，其后代能否正常發(fā)育，有待進(jìn)一步研究。

2.2 薜荔花序揮發(fā)物對(duì)薜荔小蜂的作用

花的揮發(fā)物是一個(gè)動(dòng)態(tài)的過(guò)程，在花的發(fā)育過(guò)程中，揮發(fā)物的組成和濃度會(huì)隨著花的年齡、傳粉狀態(tài)、環(huán)境因素、晝夜交替規(guī)律等發(fā)生連續(xù)的變化。這些變化不僅發(fā)生在揮發(fā)物的釋放量上，而且表現(xiàn)在揮發(fā)物的組成上。

2.2.1 信息化合物成分對(duì)薜荔小蜂的作用 榕果花序揮發(fā)物的化學(xué)成分十分復(fù)雜，每種榕樹(shù)的花序揮發(fā)物中都包含與其他榕屬植物相同的化學(xué)成分，以及自身特有的成分。例如，芳樟醇、苯乙烯和金合歡醇這三種信息化合物都普遍存在于榕樹(shù)的花序揮發(fā)物中。有研究發(fā)現(xiàn)，超過(guò)半數(shù)的榕樹(shù)種類的揮發(fā)物成分均存在芳樟醇。在分析薜荔榕果揮發(fā)物成分中證實(shí)，芳香醇不僅是薜荔接受期榕果揮發(fā)物的主要成分，還是對(duì)薜荔小蜂選擇行為影響最為顯著的成分。但是，芳香醇這種單一的化合物不足以吸引小蜂。嚴(yán)菊媛等對(duì)芳香醇、苯乙烯和金合歡醇三種化合物分別進(jìn)行不同濃度單味源和混合味源對(duì)薜荔小蜂選擇行為影響的實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，三種共有成分組成的特定濃度比例的混合物對(duì)小蜂具有顯著的吸引作用。因此，可以推測(cè)，對(duì)傳粉小蜂具有吸引作用的榕果揮發(fā)物中起主要作用的可能是以特定比例混合而成的特有的化學(xué)信息素，這種混合成分能在低濃度下保證小蜂準(zhǔn)確定位花序。

薜荔花序的揮發(fā)物不僅能夠吸引薜荔小蜂，還能對(duì)小蜂產(chǎn)生趨避作用。在薜荔雌、雄花序授粉或產(chǎn)卵之后（一般在3～5 d之后），薜荔雌、雄榕果對(duì)小蜂表現(xiàn)出顯著的趨避作用。這種趨避現(xiàn)象的出現(xiàn)可能是薜荔榕果的揮發(fā)物成分比例發(fā)生了改變或產(chǎn)生了具有趨避效應(yīng)的化學(xué)信息。陳友鈴等[4-5]從愛(ài)玉子、薜荔及其他接受期榕果中篩選出8種對(duì)薜荔小蜂可能起到吸引或趨避作用的信息化合物。其中，苯甲酸甲酯對(duì)薜荔榕小蜂具有顯著的趨避作用，但是在薜荔接受期、間花期花序中均未檢測(cè)到苯甲酸甲酯。推測(cè)薜荔榕果并沒(méi)有產(chǎn)生具有趨避效應(yīng)的化合物，可能是通過(guò)改變揮發(fā)物中的成分比例實(shí)現(xiàn)趨避小蜂的效果。有研究表明，對(duì)榕小蜂具有顯著吸引作用的單一化合物混合后，既能產(chǎn)生增效作用，也可能表現(xiàn)為拮抗作用，進(jìn)一步表明只有特定化合物在特定的組成和濃度下才能對(duì)小蜂產(chǎn)生強(qiáng)烈的吸引或趨避的作用。

2.2.2 信息化合物濃度對(duì)薜荔小蜂的作用 薜荔小蜂不僅對(duì)花序揮發(fā)物的特有成分具有敏感性，而且不同濃度的揮發(fā)物會(huì)影響小蜂的行為。楊升等在研究薜荔榕果揮發(fā)物濃度影響薜荔小蜂行為反應(yīng)中，發(fā)現(xiàn)薜荔雌花期的雌雄榕果揮發(fā)物對(duì)傳粉小蜂的吸引作用均可能存在閾值反應(yīng)。即榕果揮發(fā)物濃度未超過(guò)閾值時(shí)，雌花期榕果的揮發(fā)物對(duì)傳粉小峰的吸引作用與揮發(fā)物濃度成正相關(guān)，而一旦超過(guò)閾值，榕果揮發(fā)物對(duì)傳粉小蜂的吸引作用出現(xiàn)上升或下降的趨勢(shì)。薜荔小蜂對(duì)低濃度的雌花期雌、雄榕果表現(xiàn)出既不偏向也不趨避的行為反應(yīng)，表明薜荔榕果揮發(fā)物濃度影響傳粉小蜂對(duì)宿主的定位。

3 結(jié)束語(yǔ)

薜荔榕小蜂對(duì)薜荔的選擇是榕—蜂體系“一對(duì)一”共生關(guān)系的維持基礎(chǔ)。化學(xué)通訊是共生關(guān)系維持的重要紐帶。避免傳粉者進(jìn)入錯(cuò)誤的花期或花序，無(wú)論對(duì)薜荔，還是對(duì)傳粉小蜂的發(fā)育都是有益的。通過(guò)研究薜荔雌、雄花序在不同時(shí)期釋放的揮發(fā)物引起薜荔小蜂不同的行為反應(yīng)，以及揮發(fā)物中不同化合物濃度和比例對(duì)小蜂行為的影響，希望能夠進(jìn)一步說(shuō)明薜荔對(duì)薜荔小蜂專一的吸引機(jī)制。

參考文獻(xiàn)

[1] 嚴(yán)菊媛，鄭翠芳，楊升，等.薜荔傳粉小蜂對(duì)薜荔榕果揮發(fā)物和合成信息素的行為反應(yīng)[J].福建師范大學(xué)學(xué)報(bào)：自然科學(xué)版，2014，30（5）：77-84.

[2] 楊升，陳友鈴，吳文珊，等.薜荔榕小蜂對(duì)薜荔和愛(ài)玉子雌花期榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)[J].生態(tài)學(xué)報(bào)，2017，37（21）：7161 -7169.

[3] 陳春.維持榕樹(shù)與傳粉榕小蜂專性共生關(guān)系的化學(xué)生態(tài)學(xué)機(jī)制[D].西雙版納：中國(guó)科學(xué)院研究生院（西雙版納熱帶植物園），2007.

[4] 陳友鈴，吳文珊.愛(ài)玉子花序揮發(fā)物成分以及對(duì)其傳粉小蜂的吸引作用[J].生態(tài)學(xué)報(bào)，2010，30（8）：2212-2219.

[5] 陳友鈴，方麗娜，吳文珊.信息化合物對(duì)薜荔榕小蜂選擇行為的影響[J].生態(tài)學(xué)報(bào)，2010，30（11）：2949-2957.

責(zé)任編輯：黃艷飛

Attraction Mechanism of Volatiles of Ficus Pumila L.var.pumila to Wiebesia Pumilae （Hill）Wieb

LI Xuan （College of life sciences， Fujian Normal University， Fuzhou， Fujian 350117）

Abstract In the fig-fig wasps mutualism， Chemical signal plays an important role in maintaining their symbiotic relationship. The pollinating fig wasps have different behavioral responses to the volatiles released by the female and male figs at different floral stages. We found that the volatiles released during the receptive period of female and male figs had a significant attraction to pollinating wasps. However， wasps showed a very significant avoidance effect at male floral stage，and wasps did not show any response in other phase.The volatiles composition is not a single compound， but a unique component composed of a variety of compounds mixed in a specific concentration and proportion， which is an important signal for wasps to locate their host figs.

Key words Ficus pumila L.; Wiebesia pumilae; volatile composition; Response