黑鯛(Acanthopagrus schlegelii)對(duì)海月水母(Aurelia coerulea)的攝食研究*

李冬辰 張 芳

黑鯛(Acanthopagrus schlegelii)對(duì)海月水母(Aurelia coerulea)的攝食研究*

李冬辰1, 2, 3, 4張 芳1, 2, 3, 4①

(1. 中國(guó)科學(xué)院海洋研究所 中國(guó)科學(xué)院海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 青島 266071; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室 青島 266237; 3. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué) 北京 100049; 4. 中國(guó)科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心 青島 266071)

傳統(tǒng)研究結(jié)果表明水母的捕食者很少, 認(rèn)為它是海洋食物網(wǎng)的死胡同, 但是越來(lái)越多的研究表明水母存在于很多生物的胃中。為研究生態(tài)系統(tǒng)中水母的上層營(yíng)養(yǎng)級(jí)狀況以及水母種群動(dòng)態(tài)變化的捕食性影響機(jī)制, 以黑鯛為研究對(duì)象, 通過(guò)室內(nèi)實(shí)驗(yàn), 研究了黑鯛對(duì)海月水母不同發(fā)育期的攝食情況。研究結(jié)果表明: 黑鯛對(duì)海月水母各發(fā)育期的攝食情況不盡相同, 黑鯛無(wú)法直接攝食附著在波紋板上的水螅體; 黑鯛對(duì)碟狀體的攝食是吞食性的, 15 °C條件下黑鯛對(duì)碟狀體的攝食率最大可達(dá)到(15.487±1.150) ind./(g·d); 黑鯛對(duì)小水母體的攝食是吞食性的, 對(duì)較大水母體的攝食是蠶食性的, 這種攝食能力受自身體長(zhǎng)大小和水母?jìng)銖酱笮〉碾p重影響, 隨著體長(zhǎng)的增加, 黑鯛能攝食更大傘徑的海月水母; 黑鯛對(duì)給定傘徑海月水母的攝食能力存在閾值, 增大水母密度, 不會(huì)導(dǎo)致黑鯛攝食量的增加; 高密度下黑鯛更傾向于攝食水母體口腕部分。研究結(jié)果為理解海月水母碟狀體的高死亡率提供了可能性新認(rèn)知, 為理解膠質(zhì)類(lèi)在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的消亡提供了理論。

水螅體; 碟狀體; 幼水母體; 攝食

近年來(lái)我國(guó)近海出現(xiàn)水母數(shù)量暴發(fā)的現(xiàn)象, 對(duì)暴發(fā)海域的生態(tài)系統(tǒng)、漁業(yè)生產(chǎn)、旅游業(yè)、沿岸工業(yè)等造成威脅。水母類(lèi)身體富含水分, 營(yíng)養(yǎng)含量較低。人們一直以來(lái)認(rèn)為它的天敵很少, 是海洋食物網(wǎng)的“死胡同” (Arai, 1997; Doyle, 2007; Schaafsma, 2018)。過(guò)去關(guān)于水母捕食者的報(bào)道較少, 應(yīng)用傳統(tǒng)胃含物分析的方法, 僅在翻車(chē)鲀()、鯧科、棱皮龜()、麗龜()、海龜()、美洲螯龍蝦()等的胃含物中發(fā)現(xiàn)過(guò)水母的組分(Weiss, 1970; Ennis, 1973; Welch, 1997; Purcell, 2001; Arai, 2009; Russell, 2011)。隨著檢測(cè)技術(shù)的發(fā)展, 越來(lái)越多的生物被認(rèn)定為水母捕食者, 其中有超過(guò)100種海洋魚(yú)類(lèi)被認(rèn)定為水母捕食者(Pauly, 2009)。在地中海針對(duì)主要經(jīng)濟(jì)魚(yú)類(lèi)的胃含物分析中發(fā)現(xiàn), 歐洲鰻鱺()與金頭鯛()分別是水母暴發(fā)時(shí)與暴發(fā)后的主要捕食者(Marques, 2019)。除了被魚(yú)類(lèi)捕食, 水母類(lèi)也受到龍蝦的青睞, 在對(duì)愛(ài)德華巖龍蝦()的葉狀幼體以及日本龍蝦()和長(zhǎng)足龍蝦()成體胃含物分析時(shí)均檢測(cè)到水母DNA (Chow, 2011; Connell, 2014)。也有研究表明, 沉降的水母尸體是挪威峽灣中龍蝦經(jīng)濟(jì)種挪威海螯蝦()食物的重要組成部分(Sweetman, 2014; Ates, 2017; Dunlop, 2017), 其他生物如扁船蛸()等也會(huì)以水母類(lèi)為食(Heeger, 1992)。這些不同的研究表明, 捕食水母的生物遍布海洋。不僅如此, 水母類(lèi)也有作為活體餌料的可能性, Wakabayashi等(2012, 2016)和Suzuki等(2016)先后在室內(nèi)使用水母類(lèi)成功將九齒扇蝦()和毛緣扇蝦()培育至稚龍蝦階段, 是目前為數(shù)不多的成功養(yǎng)殖龍蝦的案例。因此, 越來(lái)越多的證據(jù)表明水母不僅不是“死胡同”, 而且還可能被用作一種資源。

黑鯛(), 又名黑棘鯛, 屬于棘鯛屬, 暖溫性底層魚(yú)類(lèi), 喜棲息于近岸巖礁海區(qū)、內(nèi)灣以及咸淡水水域, 廣泛分布于包括我國(guó)沿海在內(nèi)的西北太平洋溫暖水域(陳大剛等, 2015), 2—5月為其繁殖季節(jié), 因其經(jīng)濟(jì)價(jià)值極高, 人工養(yǎng)殖技術(shù)成熟, 是我國(guó)重要的增養(yǎng)殖放流的對(duì)象。研究表明, 自然情況下黑鯛喜食石莼、毛蚶、牡蠣等生物(孫鵬等, 2021)。有研究認(rèn)為黑鯛是水母的捕食者, 但黑鯛對(duì)于海月水母不同階段的攝食情況未見(jiàn)報(bào)道。研究水母的捕食者以及攝食率對(duì)研究生態(tài)系統(tǒng)中水母的上層營(yíng)養(yǎng)級(jí)狀況, 對(duì)評(píng)估水母種群數(shù)量動(dòng)態(tài)變化都具有重要意義。基于此, 本論文研究了不同體長(zhǎng)大小的黑鯛對(duì)不同發(fā)育階段海月水母的攝食情況, 為評(píng)估水母的種群數(shù)量及其在海洋生態(tài)系統(tǒng)能量流動(dòng)中的作用提供參考資料。

1 材料與方法

黑鯛100尾(4—7 cm)于2020年7月27日取自威海圣航養(yǎng)殖場(chǎng)。幼體取回后, 養(yǎng)于1 000 L的桶中, 每日9:30換水, 17:00投喂人工餌料, 保持通氣, 養(yǎng)殖水溫與自然水溫同步, 適應(yīng)性培養(yǎng)一段時(shí)間后, 開(kāi)始實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)所用各發(fā)育階段的海月水母均來(lái)自中國(guó)科學(xué)院海洋研究所水母實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng), 每日投喂鹵蟲(chóng)。

1.1 海月水母?jìng)銖胶蜐裰氐臏y(cè)定

實(shí)驗(yàn)用各階段海月水母, 用抄網(wǎng)撈出后, 懸空15 s以盡可能瀝干水分, 然后用廚房用紙吸干水母表面剩余水分, 置于實(shí)驗(yàn)臺(tái)上, 用20 cm直尺(精度1 mm)測(cè)量傘徑, 用電子天平(精度0.01 g)測(cè)量其濕重, 擬合得到傘徑和濕重的回歸方程。

1.2 黑鯛對(duì)海月水母水螅體的攝食研究

隨機(jī)取30尾4 cm黑鯛幼體, 分成3組, 每組10尾置于15 L聚丙烯塑料箱中, 塑料箱中加入10 L過(guò)濾海水, 保持通氣, 放置于生化培養(yǎng)箱中。隨機(jī)取波紋板, 將其剪為6個(gè)5 cm×5 cm的正方形小塊, 用鑷子、巴氏吸管將波紋板上較小的水螅體移去, 只保留直徑≥1 mm的水螅體。上述3組黑鯛饑餓24 h后, 觀察無(wú)糞便排出說(shuō)明饑餓處理完全, 測(cè)量其體長(zhǎng)與總重量。水螅體饑餓24 h后, 對(duì)6個(gè)平板分別拍照計(jì)數(shù)以確定水螅體分布與數(shù)量。

從6個(gè)波紋板中隨機(jī)取3個(gè)分別放入上述3個(gè)塑料箱中, 剩余3個(gè)做空白對(duì)照, 開(kāi)始實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)進(jìn)行24 h后, 取出波紋板再次拍照計(jì)數(shù)以及觀察水螅體分布位置來(lái)確定有無(wú)攝食行為的發(fā)生并計(jì)算黑鯛對(duì)海月水母水螅體的攝食率[ind./(g·d)]。實(shí)驗(yàn)全程在生化培養(yǎng)箱中進(jìn)行, 溫度與自然水溫同步, 設(shè)置為24 °C, pH為7.8, 溶解氧為(7.8±0.2) mg/L, 鹽度32。

分別取5、7 cm黑鯛進(jìn)行同樣的實(shí)驗(yàn)步驟, 考慮到黑鯛體長(zhǎng)增大與實(shí)驗(yàn)容器限制, 不同的是在后續(xù)實(shí)驗(yàn)中減少黑鯛的數(shù)量, 5 cm的個(gè)體每組放4尾, 7 cm的個(gè)體每組放2尾進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。

1.3 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體的攝食研究

隨機(jī)取24尾4 cm黑鯛幼體, 分成3組, 每組8尾置于15 L聚丙烯塑料箱中, 塑料箱中加入10 L過(guò)濾海水, 保持通氣, 放置于生化培養(yǎng)箱中, 溫度設(shè)置為15 °C。上述3組黑鯛饑餓24 h后, 觀察無(wú)糞便排出說(shuō)明饑餓處理完全, 測(cè)量其體長(zhǎng)與總重量; 取實(shí)驗(yàn)室內(nèi)新釋放的碟狀體進(jìn)行實(shí)驗(yàn), 碟狀體直徑800—1 800 μm, 實(shí)驗(yàn)開(kāi)始前24 h停止投喂鹵蟲(chóng)。用巴氏吸管分別吸取100只碟狀體置于上述3個(gè)塑料箱中, 同時(shí)取3個(gè)相同塑料箱, 只放入碟狀體做空白對(duì)照, 開(kāi)始實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)進(jìn)行24 h后, 計(jì)數(shù)塑料箱中剩余的碟狀體, 計(jì)算黑鯛對(duì)海月水母碟狀體的攝食率[ind./(g·d)]。實(shí)驗(yàn)全程在生化培養(yǎng)箱中進(jìn)行, 考慮到野外碟狀體出現(xiàn)時(shí)的實(shí)際溫度, 將溫度設(shè)置為15 °C, pH為7.8, 溶解氧為(7.8±0.2) mg/L, 鹽度32。

在5、7 cm黑鯛攝食碟狀體實(shí)驗(yàn)中, 將碟狀體數(shù)量設(shè)置為200只, 減少黑鯛的數(shù)量, 5 cm個(gè)體每組4尾, 7 cm個(gè)體每組2尾。

1.4 黑鯛對(duì)不同傘徑海月水母水母體的攝食研究

隨機(jī)取24尾4 cm黑鯛幼體, 分成3組, 每組8尾置于15 L聚丙烯塑料箱中, 塑料箱中加入10 L過(guò)濾海水, 保持通氣, 放置于生化培養(yǎng)箱中, 饑餓處理; 海月水母水母體按照其傘徑分為3組: 10、30和40 mm, 在實(shí)驗(yàn)前24 h停止投喂鹵蟲(chóng), 三種傘徑下分別取1只放置于生化培養(yǎng)箱中單獨(dú)培養(yǎng)。24 h后, 觀察黑鯛無(wú)糞便排出說(shuō)明饑餓處理完全, 測(cè)量其體長(zhǎng)與總重量; 準(zhǔn)確測(cè)量水母體傘徑(mm)及濕重。

將3種大小的水母體分別放置到上述3個(gè)塑料箱中, 開(kāi)始實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)開(kāi)始后, 每隔1 h觀察有無(wú)攝食行為的發(fā)生、記錄水母體活性以及黑鯛對(duì)水母體各部位有無(wú)優(yōu)先攝食情況并用相機(jī)記錄, 24 h后取出剩余水母體稱重, 觀察其各部位被攝食情況, 確定黑鯛所能攝食水母體的傘徑范圍及其攝食率。實(shí)驗(yàn)全程在生化培養(yǎng)箱中進(jìn)行。溫度設(shè)置24 °C, pH 7.8, 溶解氧為(7.8±0.2) mg/L, 鹽度32。重復(fù)3次。

分別取5、7 cm黑鯛進(jìn)行同樣的實(shí)驗(yàn)步驟, 5 cm的個(gè)體每組放4尾, 7 cm的個(gè)體每組放2尾進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。

1.5 黑鯛對(duì)不同密度下海月水母水母體的攝食研究

隨機(jī)取24尾4 cm黑鯛幼體, 分成3組, 每組8尾置于15 L聚丙烯塑料箱中, 塑料箱中加入10 L過(guò)濾海水, 保持通氣, 放置于生化培養(yǎng)箱中, 溫度設(shè)置為24 °C。上述3組黑鯛饑餓24 h后, 觀察無(wú)糞便排出說(shuō)明饑餓處理完全, 測(cè)量其體長(zhǎng)與總重量; 根據(jù)上述實(shí)驗(yàn)結(jié)果, 取傘徑10 mm的水母體6只放置于生化培養(yǎng)箱中培養(yǎng), 在實(shí)驗(yàn)前24 h停止投喂鹵蟲(chóng), 24 h后準(zhǔn)確測(cè)量其傘徑并稱重。

將6只水母體隨機(jī)分成三份, 每份2只分別放入到上述3個(gè)塑料箱中, 開(kāi)始實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)開(kāi)始后, 每隔1 h觀察有無(wú)攝食行為的發(fā)生、水母體活性如何以及黑鯛對(duì)水母體各部位有無(wú)優(yōu)先攝食情況, 24 h后, 取出剩余水母體稱重, 觀察其各部位被攝食情況, 如果完全被攝食, 則增加單次投喂水母數(shù)量(2、3、4、5……), 直至出現(xiàn)不完全攝食情況為止, 確定黑鯛對(duì)不同密度下海月水母水母體的攝食率。實(shí)驗(yàn)全程在生化培養(yǎng)箱中進(jìn)行。理化參數(shù)分別為: 溫度24 °C; pH 7.8; 溶解氧(7.8±0.2) mg/L, 鹽度32。

上述實(shí)驗(yàn)完成后, 再分別選取30、40 mm的水母體進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。隨后再測(cè)定5、7 cm黑鯛對(duì)不同密度下海月水母水母體的攝食率。

1.6 數(shù)據(jù)分析

所有數(shù)據(jù)均采用SPSS進(jìn)行單因素方差分析或獨(dú)立樣本檢驗(yàn), 數(shù)據(jù)不符合正態(tài)分布時(shí), 先進(jìn)行數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換再進(jìn)一步分析, 顯著差異<0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 海月水母?jìng)銖?濕重關(guān)系式

本文獲得的海月水母的濕重隨傘徑的增加呈指數(shù)型增長(zhǎng)(圖1), 傘徑-濕重表達(dá)式為:

圖1 海月水母濕重-傘徑關(guān)系

其中為水母體濕重(g), BD為水母體傘徑(cm)。

下文中出現(xiàn)海月水母濕重, 均由公式(1)計(jì)算得到。

2.2 黑鯛對(duì)海月水母水螅體的攝食

通過(guò)對(duì)比放有黑鯛的波紋板上實(shí)驗(yàn)前后水螅體的數(shù)量及分布位置, 未見(jiàn)明顯變化, 因此認(rèn)為黑鯛不會(huì)直接攝食附著在波紋板上的海月水母水螅體。

2.3 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體的攝食

實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明, 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體具有極強(qiáng)的攝食能力(圖2), 最大可達(dá)到15.487 ind./(g·d), 黑鯛對(duì)碟狀體的攝食是吞食性的。單因素方差分析結(jié)果顯示, 不同體長(zhǎng)的黑鯛對(duì)碟狀體的攝食能力存在顯著差異(<0.05), 7 cm的黑鯛對(duì)碟狀體攝食率顯著高于4 cm個(gè)體 [(8.266±1.844) ind./(g·d)] (<0.05)。5和7 cm的黑鯛的攝食率差別不明顯(<0.05)。

圖2 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體的攝食率 [單位: ind./(g·d)]

2.4 黑鯛對(duì)不同傘徑海月水母水母體的攝食

實(shí)驗(yàn)過(guò)程中觀察到黑鯛對(duì)小水母體的攝食屬于吞食性, 對(duì)較大水母體的攝食是蠶食性的, 黑鯛會(huì)優(yōu)先攝食水母體的口腕部分, 然后再攝食傘部(見(jiàn)錄像, http://dx.doi.org/10.11693/hyhz20210300072)。放入水母后, 攝食作用不會(huì)立即發(fā)生, 而是需要經(jīng)過(guò)一段時(shí)間的緩沖。實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明, 黑鯛對(duì)海月水母的攝食能力不僅受自身的影響, 也受水母體大小的影響。

不同體長(zhǎng)黑鯛對(duì)同一傘徑水母體的攝食能力不同, 其中, 4 cm體長(zhǎng)的黑鯛只能攝食傘徑30 mm以下的水母體, 而5、7 cm黑鯛可以攝食傘徑40 mm以下的水母體(圖3)。

圖3 黑鯛對(duì)海月水母幼水母體的攝食率[單位: ind./(g·d)]

黑鯛的體長(zhǎng)一定時(shí), 其對(duì)水母體的攝食能力與水母體傘徑成反比(圖3)。各個(gè)體長(zhǎng)的黑鯛對(duì)10 mm水母體的攝食率均最大, 4 cm黑鯛對(duì)10 mm水母體的攝食率顯著高于對(duì)30 mm水母體的攝食率(<0.05), 5 cm黑鯛對(duì)不同傘徑水母體的攝食率之間存在顯著差異(<0.05), 7 cm黑鯛對(duì)10 mm水母體的攝食率顯著高于對(duì)30、40 mm水母體的攝食率(<0.05), 后兩者之間無(wú)顯著差異(>0.05), 對(duì)5、7 cm黑鯛而言, 其對(duì)碟狀體與10 mm水母體的攝食率無(wú)顯著差異(>0.05)。黑鯛對(duì)同一傘徑水母體的攝食率與體長(zhǎng)并無(wú)明顯關(guān)聯(lián), 當(dāng)水母體傘徑為10 mm時(shí), 攝食率隨體長(zhǎng)增加而上升, 而當(dāng)水母體傘徑為30 mm時(shí), 各體長(zhǎng)黑鯛攝食率無(wú)顯著差異(>0.05)。

以單位時(shí)間單位重量黑鯛所能攝食水母的濕重來(lái)看(圖4), 對(duì)10 mm水母體而言, 三種體長(zhǎng)黑鯛個(gè)體的攝食率存在顯著差異(<0.05), 其中7 cm黑鯛攝食率[(1.192±0.058) g/(g·d)]>5 cm黑鯛攝食率[(1.029±0.068) g/(g·d)]>4 cm黑鯛攝食率[(0.364±0.042) g/(g·d)]。對(duì)30 mm水母體而言, 5 cm黑鯛攝食率[(3.071±0.896) g/(g·d)]顯著高于4 cm黑鯛[(0.904±0.205) g/(g·d)]與7 cm黑鯛[(1.324±0.154) g/(g·d)](<0.05)。比較5 cm與7 cm黑鯛對(duì)40 mm水母體的攝食率發(fā)現(xiàn), 二者無(wú)顯著差異(<0.05)。同一體長(zhǎng)下的黑鯛對(duì)不同傘徑的水母體攝食能力也不相同, 4 cm黑鯛更傾向于攝食傘徑30 mm的水母體(<0.05); 5 cm黑鯛對(duì)30 mm水母體的攝食能力尤為突出(<0.05), 而對(duì)10 mm與40 mm水母體的攝食能力無(wú)顯著差異(>0.05); 7 cm黑鯛對(duì)10、30、40 mm水母體的攝食能力無(wú)顯著差異(>0.05)。攝食率最高值出現(xiàn)在5 cm黑鯛-30 mm水母體組, 為3.071 g/(g·d); 最低值為0.364 g/(g·d), 在4 cm黑鯛-10 mm水母體組出現(xiàn)。

圖4 黑鯛對(duì)不同傘徑海月水母的攝食率[單位: g/(g·d)]

2.5 黑鯛對(duì)不同密度海月水母水母體的攝食

在確定最大攝食率的過(guò)程中, 進(jìn)行了黑鯛對(duì)不同密度下海月水母的攝食研究。表1為不同體長(zhǎng)黑鯛所能攝食不同傘徑水母體的最大數(shù)量(以將放入的水母體全部吃盡為準(zhǔn)), 在此基礎(chǔ)上, 繼續(xù)增大水母密度, 不會(huì)導(dǎo)致黑鯛攝食量的增加, 黑鯛會(huì)優(yōu)先攝食所有水母的口腕而剩余部分傘部(圖5), 因此, 我們把放入的水母體被全部吃盡時(shí)的數(shù)量定義為最大攝食量。

表1 24 h黑鯛所能攝食水母體的最大數(shù)量

Tab.1 The maximum amount of Aurelia coerulea that can be taken in 24 h

3 討論

實(shí)驗(yàn)所用的海月水母與自然情況下餌料不同, 這可能導(dǎo)致其傘徑-濕重關(guān)系與現(xiàn)有公式不同(表2), 因此在使用實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)個(gè)體的同時(shí)測(cè)量其傘徑與濕重, 共166頭, 重新擬合了傘徑-濕重關(guān)系。將本實(shí)驗(yàn)測(cè)得的關(guān)系式與已有關(guān)系式比較可知, 實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)個(gè)體的傘徑-濕重關(guān)系與Uye等(2015)測(cè)得的相近, 與Yoon等(2019)發(fā)表的有些差異, 這可能是由于不同海域鹽度差異導(dǎo)致(Wright, 1997)。

圖5 殘余的海月水母

水母雖然富含水分, 能量含量較低, 但其易消化的特性使得其成為某些魚(yú)類(lèi)的理想食物(Purcell, 2001; Arai, 2003; Purcell, 2009; Briz, 2017; Miyajima-Taga, 2017; Marques, 2019)。有研究發(fā)現(xiàn)大馬哈魚(yú)消化水母類(lèi)的速度是消化蝦類(lèi)的20倍(Arai, 2003)。也就是說(shuō), 對(duì)一些特定的捕食者來(lái)講, 水母的低能量可能被它們的易消化性所抵消。因此, 與魚(yú)類(lèi)或甲殼類(lèi)相比, 水母實(shí)際上可以為捕食者提供相當(dāng)?shù)哪芰俊１狙芯勘砻? 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體以及小水母體具有一定的攝食能力, 這對(duì)于研究缽水母碟狀體的種群補(bǔ)充率以及膠質(zhì)化水母的高值利用具有一定的意義。

表2 海月水母?jìng)銖?濕重關(guān)系式

Tab.2 Relationship between bell diameter and wet weight of Aurelia coerulea

本研究發(fā)現(xiàn), 黑鯛不會(huì)直接攝食水螅體。自然狀態(tài)下水螅體喜附著于漂浮碼頭的底面和人工構(gòu)筑物的表面, 這與本實(shí)驗(yàn)中所使用的波紋板有些不同, 實(shí)驗(yàn)中波紋板始終置于聚丙烯塑料箱底, 波紋板凹凸不平, 且黑鯛為端位口, 上下約等長(zhǎng), 二者共同作用可能對(duì)黑鯛的攝食行為形成阻礙。此外, 對(duì)海月水母而言, 水螅體與碟狀體、幼水母體的營(yíng)養(yǎng)水平可能存在差異, 這也會(huì)導(dǎo)致黑鯛拒食水螅體, 具體原因還需進(jìn)一步探索。研究表明, 自然情況下海月水母的水螅體經(jīng)常附著在雙殼類(lèi)的表面(Miyake, 2002), 而軟體動(dòng)物在黑鯛的胃含物中所占比例較高(孫鵬等, 2021), 這說(shuō)明黑鯛有可能在攝食軟體動(dòng)物的同時(shí)將其表面附著的水螅體間接攝食掉, 這種間接攝食作用可能比某些直接攝食作用更顯著(Marques, 2016)。

黑鯛對(duì)海月水母碟狀體的最大攝食率可達(dá)到(15.487±1.150) ind./(g·d), 遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于Marques等(2016)測(cè)定的金頭鯛對(duì)海月水母碟狀體攝食率[(0.05±0.02) prey item/(gfish·h)]。約99%的碟狀體在發(fā)育為水母體之前死亡(Ishii, 2004), 但其高死亡率的機(jī)理至今仍未明確。Suzuki等(2016)發(fā)現(xiàn)濾食類(lèi)生物貽貝()具有較強(qiáng)的攝食海月水母碟狀體的能力。與濾食性生物的被動(dòng)攝食不同, 黑鯛對(duì)碟狀體具有主動(dòng)選擇性, 黑鯛對(duì)碟狀體的高攝食率, 說(shuō)明黑鯛可能對(duì)海月水母碟狀體的高死亡率起著重要作用。

觀察傘徑-濕重關(guān)系可以發(fā)現(xiàn), 隨著傘徑的增加, 其濕重呈指數(shù)型增長(zhǎng), 對(duì)于10 mm海月水母而言, 以數(shù)量為單位表示的攝食率更能體現(xiàn)真實(shí)水平。實(shí)驗(yàn)黑鯛對(duì)10 mm海月水母的最高攝食率為(15.161±2.538) ind./(g·d), Marques等(2016)測(cè)定的金頭鯛對(duì)10 mm海月水母攝食率最高為(0.15±0.03) ind./(g·h)。單從實(shí)驗(yàn)室數(shù)據(jù)來(lái)看, 黑鯛對(duì)海月水母水母體的攝食能力強(qiáng)于金頭鯛, 且與金頭鯛不同的是, 黑鯛也能攝食碟狀體。黑鯛對(duì)海月水母碟狀體與小水母體的大量攝食, 可以在一定程度上限制水母暴發(fā)的規(guī)模。

黑鯛對(duì)不同傘徑的海月水母攝食能力不同, 在對(duì)金頭鯛的研究中也發(fā)現(xiàn)了這種現(xiàn)象, 這種差異可能與其自身口器的大小有關(guān)(Russo, 2007)。針對(duì)銀鯧()的研究發(fā)現(xiàn), 銀鯧對(duì)10 mm海月水母攝食率可以達(dá)到它們自身濕重的10.8倍[(10.83±1.43) g/(fish·d)](Liu, 2014); 綠鰭?cǎi)R面鲀()每天可以攝食自身體重10倍的沙海蜇()(Miyajima-Taga, 2017), 而本次實(shí)驗(yàn)中測(cè)得的黑鯛對(duì)水母體的最大攝食率僅為(3.071±0.896) g/(g·d)。盡管如此, 也不能忽視黑鯛的重要性。海洋生物對(duì)水母的捕食作用不僅對(duì)水母災(zāi)害的防控具有重要意義, 還可應(yīng)用于經(jīng)濟(jì)物種的養(yǎng)殖中。在銀鯧的餌料中增加海月水母和海蜇(), 可以有效提高其生長(zhǎng)速度(Liu, 2015)。僅用海月水母投喂絲背細(xì)鱗鲀(), 絲背細(xì)鱗鲀?nèi)钥烧ＩL(zhǎng), 將水母與磷蝦混合投喂時(shí), 可顯著提高絲背細(xì)鱗鲀的增長(zhǎng)速度(Miyajima, 2010)。除魚(yú)類(lèi)外, 水母還可以成為龍蝦的餌料, Wakabayashi等(2012)用兩種缽水母(海月水母和太平洋黃金水母)及其碟狀體成功將九齒扇蝦培育至稚龍蝦期, 并觀察到其發(fā)育期由7期縮短為6期(Wakabayashi, 2012); Wakabayashi等(2016)又用上述兩種缽水母作為餌料, 成功將毛緣扇蝦從卵培育至稚龍蝦。對(duì)九齒扇蝦葉狀幼體的研究發(fā)現(xiàn), 其有抵御刺細(xì)胞的能力, 且能以最低2 mm直徑的海月水母碟狀體為食(Wakabayshi, 2012)。在黑鯛的人工養(yǎng)殖過(guò)程中, 水母配合餌料投喂是未來(lái)一個(gè)可能的研究方向。

同期實(shí)驗(yàn)室內(nèi)進(jìn)行的另一項(xiàng)實(shí)驗(yàn)表明, 即使在水母高密度下, 黑鯛仍能正常生存并以水母為食(張芳等, 未發(fā)表), 除此之外黑鯛與其他幾種致災(zāi)水母的相互作用仍值得研究。在對(duì)真鯛()的研究中發(fā)現(xiàn), 海月水母可以捕食7 mm以下的真鯛幼魚(yú)(Nakayama, 2003), 但海月水母對(duì)黑鯛幼魚(yú)的作用尚不明確。針對(duì)增殖放流個(gè)體而言, 以山東為例, 黑鯛每年的放流月份為6—10月份, 放流大小為4 cm與8 cm, 而6—10月同時(shí)也是水母旺發(fā)的時(shí)間(張芳等, 2009), 其中6月份正是碟狀體與幼水母體數(shù)量高峰期, 黑鯛的增殖放流有可能在一定程度上限制海月水母的種群規(guī)模。

4 結(jié)論

黑鯛對(duì)海月水母各發(fā)育期的攝食情況不盡相同, 黑鯛無(wú)法直接攝食附著在波紋板上的水螅體; 黑鯛對(duì)海月水母碟狀體及幼水母體均具有攝食能力, 對(duì)碟狀體的攝食是吞食性的, 對(duì)碟狀體的攝食率最大可達(dá)到(15.487±1.150) ind./(g·d); 對(duì)水母體的攝食是蠶食性的, 這種攝食能力受自身體長(zhǎng)大小和水母?jìng)銖酱笮〉碾p重影響, 隨著黑鯛體長(zhǎng)的增加, 其能攝食更大傘徑的海月水母。黑鯛對(duì)水母體的攝食能力存在閾值, 增大水母密度, 不會(huì)導(dǎo)致黑鯛攝食量的增加, 高密度下黑鯛會(huì)更傾向于攝食水母體口腕部分。黑鯛對(duì)碟狀體及10 mm幼水母體攝食作用最強(qiáng)。研究結(jié)果為理解海月水母碟狀體的高死亡率提供了新的解釋依據(jù), 為理解水母災(zāi)害可能的高值利用提供了可能。

孫 鵬, 凌建忠, 張 輝等, 2021. 基于高通量測(cè)序的象山港海域黑鯛()食性分析. 生態(tài)學(xué)報(bào), 41(3): 1221—1228

張 芳, 孫 松, 李超倫, 2009. 海洋水母類(lèi)生態(tài)學(xué)研究進(jìn)展. 自然科學(xué)進(jìn)展, 19(2): 121—130

陳大剛, 張美昭, 2015. 中國(guó)海洋魚(yú)類(lèi). 青島: 中國(guó)海洋大學(xué)出版社

Arai M N, 1997. A Functional Biology of Scyphozoa. London: Chapman & Hall

Arai M N, 2009. The potential importance of podocysts to the formation of scyphozoan blooms: a review. Hydrobiologia, 616(1): 241—246

Arai M N, Welch D W, Dunsmuir A L, 2003. Digestion of pelagic Ctenophora and Cnidaria by fish. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 60(7): 825—829

Ates R M L, 2017. Benthic scavengers and predators of jellyfish, material for a review. Plankton and Benthos Research, 12(1): 71—77

Briz L D, Sánchez F, Marí N, 2017. Gelatinous zooplankton (ctenophores, salps and medusae): an important food resource of fishes in the temperate SW Atlantic Ocean. Marine Biology Research, 13(6): 630—644

Chow S, Suzuki S, Matsunaga T, 2011. Investigation on natural diets of larval marine animals using peptide nucleic acid-directed polymerase chain reaction clamping. Marine Biotechnology, 13(2): 305—313

Connell S C, O'Rorke R, Jeffs A G, 2014. DNA identification of the phyllosoma diet ofandsp. Z. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research, 48(3): 416—429

Doyle T K, Houghton J D R, McDevitt R, 2007. The energy density of jellyfish: estimates from bomb-calorimetry and proximate-composition. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 343(2): 239—252

Dunlop K M, Jones D O B, Sweetman A K, 2017. Direct evidence of an efficient energy transfer pathway from jellyfish carcasses to a commercially important deep-water species. Scientific Reports, 7: 17455

Ennis G P, 1973. Food, feeding, and condition of lobsters,, throughout the seasonal cycle in bonavista bay, newfoundland. Journal of the Fisheries Research Board of Canada, 30(12): 1905—1909

Heeger T, Piatkowski U, M?ller H, 1992. Predation on jellyfish by the cephalopod. Marine Ecology Progress Series, 88: 293—296

Ishii H, Kojima S, Tanaka Y, 2004. Survivorship and production ofephyrae in the innermost part of Tokyo Bay, Japan. Plankton Biology and Ecology, 51(1): 26—35

Liu C S, Chen S Q, Zhuang Z M, 2015. Potential of utilizing jellyfish as food in culturingjuveniles. Hydrobiologia, 754(1): 189—200

Liu C S, Zhuang Z M, Chen S Q, 2014. Medusa consumption and prey selection of silver pomfretjuveniles. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 32(1): 71—80

Marques R, Bouvier C, Darnaude A M, 2016. Jellyfish as an alternative source of food for opportunistic fishes. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 485: 1—7

Marques R, Darnaude A M, Crochemore S, 2019. Molecular approach indicates consumption of jellyfish by commercially important fish species in a coastal Mediterranean lagoon. Marine Environmental Research, 152: 104787

Miyajima Y, Masuda R, Kurihara A, 2010. Juveniles of threadsail filefish, Stephanolepis cirrhifer, can survive and grow by feeding on moon jellyfish. Fisheries Science, 77(1): 41—48

Miyajima-Taga Y, Masuda R, Yamashita Y, 2017. Feeding capability of black scraperon giant jellyfishevaluated through field observations and tank experiments. Environmental Biology of Fishes, 100(10): 1237—1249

Miyake H, Terazaki M, Kakinuma Y, 2002. On the polyps of the common jellyfishin kagoshima bay. Journal of Oceanography, 58(3): 451—459

Nakayama S, Masuda R, Takeuchi T, 2003. Effects of highly unsaturated fatty acids on escape ability from moon jellyfishin red sea breamlarvae. Fisheries Science, 69(5): 903—909

Pauly D, Graham W, Libralato S, 2009. Jellyfish in ecosystems, online databases, and ecosystem models. Hydrobiologia, 616(1): 67—85

Purcell J E, 2009. Extension of methods for jellyfish and ctenophore trophic ecology to large-scale research. Hydrobiologia, 616(1): 23—50

Purcell J E, Arai M N, 2001. Interactions of pelagic cnidarians and ctenophores with fish: a review. Hydrobiologia, 451(1/3): 27—44

Russell D J, Hargrove S, Balazs G H, 2011. Marine sponges, other animal food, and nonfood items found in digestive tracts of the herbivorous marine turtlein Hawai'i. Pacific Science, 65(3): 375—381

Russo T, Costa C, Cataudella S, 2007. Correspondence between shape and feeding habit changes throughout ontogeny of gilthead sea breamL., 1758. Journal of Fish Biology, 71(3): 629—656

Schaafsma F L, Cherel Y, Flores H, 2018. Review: the energetic value of zooplankton and nekton species of the Southern Ocean. Marine Biology, 165(8): 129

Suzuki K S, Kumakura E, Nogata Y, 2016. Incidental consumption of ephyrae of moon jellyfishs.l. by three filter-feeding sessile organisms: laboratory experiments. Fisheries Science, 82(6): 923—930

Sweetman A K, Smith C R, Dale T, 2014. Rapid scavenging of jellyfish carcasses reveals the importance of gelatinous material to deep-sea food webs. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 281(1796): 20142210

Uye S, Shimauchi H, 2005. Population biomass, feeding, respiration and growth rates, and carbon budget of the scyphomedusain the Inland Sea of Japan. Journal of Plankton Research, 27(3): 237—248

Wakabayashi K, Nagai S, Tanaka Y, 2016. The complete larval development offrom hatching to the nisto and juvenile stages using jellyfish as the sole diet. Aquaculture, 450: 102—107

Wakabayashi K, Sato R, Ishii H, 2012. Culture of phyllosomas of(Decapoda: Scyllaridae) in a closed recirculating system using jellyfish as food. Aquaculture, 330/333: 162—166

Wakabayshi K, Sato R, Hirai A, 2012. Predation by the phyllosoma larva ofon various kinds of venomous jellyfish. Biological Bulletin, 222(1): 1—5

Weiss H M, 1970. The diet and feeding behavior of the lobster,, in Long Island Sound. Connecticut: Doctor Dissertation of University of Connecticut

Welch D W, 1997. Anatomical specialization in the gut of Pacific salmon (): evidence for oceanic limits to salmon production? Canadian Journal of Zoology, 75(6): 936—942

Wright D A, Purcell J E, 1997. Effect of salinity on ionic shifts in mesohaline scyphomedusae, chysaora quinquecirrha. Biological Bulletin, 192(2): 332—339

Yoon E A, Lee K, Chae J, 2019. Density estimates of moon jellyfish () in the yeongsan estuary using nets and hydroacoustics. Ocean Science Journal, 54(3): 457—465

INGESTION OF LARGE JELLYFISHBY BLACK SEA BREAM

LI Dong-Chen1, 2, 3, 4, ZHANG Fang1, 2, 3, 4

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266237, China; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 4. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

Jellyfish are voracious predators and they have historically often been viewed as the trophic dead ends. However, this view has been challenged in more and more studies recently. To study the upper trophic level of jellyfish in the ecosystem and the mechanism of predation on jellyfish population, the characteristics of ingestion of on moon fishby black sea breamwas experimentally studied. All the life stages (polyp, ephyra and medusa) ofversus different total length (4, 5, and 7 cm) of black sea bream were investigated. Results reveal that, the black sea bream could not prey on polyps that were attached to corrugated boards. The maximum ingestion rate of black sea bream on ephyrae was (15.487±1.150) ind./(g·d)occurred at 15 °C; the total length of black sea bream and bell diameter of jellyfish affected the ingestion rate. With the grow-up of black sea bream, it can prey on larger jellyfish individual. There was a threshold of predation ability of black sea bream on jellyfish at a given umbrella diameter, and providing more jellyfish could not increase the predation amount. This study is insightful for understanding the high mortality rate of ephyrae, and provided a theoretical basis for interpreting the disappearance of gelatinous zooplankton.

polyp; ephyrae; medusae larvae; ingestion rate

* 國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃, 2017YFC1404405號(hào); 山東省支持青島海洋科學(xué)與技術(shù)試點(diǎn)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室重大科技專(zhuān)項(xiàng), 2018SDKJ0504-3號(hào); 中國(guó)科學(xué)院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專(zhuān)項(xiàng)(A 類(lèi)), XDA11060203號(hào); 國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目, 42076166號(hào)。李冬辰, 碩士研究生, E-mail: 980413124@qq.com

張 芳, 碩士生導(dǎo)師, 研究員, E-mail: zhangfang@qdio.ac.cn

2021-03-22,

2021-05-07

Q958.8

10.11693/hyhz20210300072