臥龍國家級自然保護區水鹿在群落中的種間關聯初步分析

李 謙 鐘 義 周厚熊 劉卓濤 王曉娟 施小剛 李兆元*

(1.西南林業大學地理與生態旅游學院，昆明，650224；2.中國野生動物保護協會，北京，100714；3.昆明逸境生態工程咨詢有限公司，昆明，650224；4.四川臥龍國家級自然保護區管理局，汶川，623006)

群落是指由種間生態學關系(競爭、捕食、共生等)聯系起來的物種形成的網絡狀結構[1],種間關系是構成群落的基礎，任何生態關系都要通過不同物種的種群在相同地理空間中出現得以實現，因此，研究群落內物種空間關聯有利于了解物種間生態學關系及群落特征[2]。種間關聯能反映群落中各物種在不同生境中相互作用以及相互影響所形成的有機關系[3-5]。不同物種在空間上存在一定的關系，一般呈現為正關聯、負關聯和無關聯3種關系[6]：正關聯可能表現為具有相同的生境偏好，相互依賴[7]；負關聯可能表現為物種之間存在不同的生境偏好，很少生活在一起，相互排斥，一個出現另一個不出現[8]；無關聯表現為兩物種相互獨立，一個物種出現對另一個沒有任何影響，它們的出現與否完全是隨機因素決定[9]。種間的空間網絡由具有顯著正關聯的物種組成。

目前關于群落生態學的研究大多集中在植物生態學文獻中，探討群落結構、類型及群落演替趨勢[10-11]，涵蓋了對草原[12]、沙漠[10]和森林[13]等植物群落的研究。在動物群落生態學研究中，已涉及的類群有昆蟲類[14]、魚類[15]、鳥類[16]和小型哺乳類[2]。所進行的空間關聯性分析僅限于物種種對間關系的分析，種間關系分析沒有在群落背景下進行。在種對研究中發現，人類干擾降低了物種間的空間關聯性，例如：在受到人類嚴重干擾的浙江蒼南海域[17]，以及耕作區節肢動物群落[7]中，種間關聯系數較弱或不產生關聯，這表明，在人類干擾導致物種滅絕之前，動物活動規律被打破以及種群密度下降導致種間的生態學關系被打斷，一旦大多數種間生態學關系被打斷，群落就會崩潰，物種在自然環境中的生存與演化將無法持續，最終走向滅絕[18]。

水鹿(Rusaunicolor)，又名黑鹿，屬鯨偶蹄目(Cetartiodactyla)鹿科(Cervidae)水鹿屬[19-20]。雄性體重可達200 kg，國家二級重點保護野生動物[21]，IUCN瀕危物種紅色名錄易危(VU)物種[22]。分布于亞洲南部和東南部，包括印度、斯里蘭卡、印度尼西亞、馬來西亞、泰國、老撾、柬埔寨、不丹、尼泊爾、菲律賓和中國(西藏東南部、云南、四川、貴州、湖南、江西南部、廣東、海南和臺灣)[23-26]。水鹿棲息于海拔1 200～3 500 m的熱帶和亞熱帶山區林地及河谷的各種生境中[27]，如灌木叢[28]、常綠半常綠森林[29-30]、竹林[31]、松林、橡樹林[23]、闊葉林和高山灌叢草地[32]、河岸林及干性季雨林[33]。已有的水鹿生態學研究涉及分布[34-36]、種群密度[37]、生境評價[29-30，38]和活動模式[39-40]等。作為大型植食性有蹄類，水鹿在群落的物質循環和能量流動中起到重要作用，是虎(Pantheratigris)、豹(P.pardus)和狼(Canislupus)的主要食物之一，對大中型食肉目(Carnivora)的生存具有指示性[41-45]。作為初級消費者，水鹿的種群數量變化，可能會通過食物鏈(網)影響整個生態系統的結構[46]。然而，這種傳遞只是理論推測，至今尚無任何研究者在其他研究區域提出群落結構，物質和能量的種間傳遞始終沒有得到科學數據證實。為此，基于西南林業大學在四川臥龍國家級自然保護區(以下簡稱臥龍保護區)2017年2月—2018年4月所獲紅外相機數據，構建了地棲動物群落，并分析了川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)、大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)和小熊貓(Ailurusfulgens)、雪豹(Pantherauncia)和羚牛(Budorcastaxicolor)的群落環境[18，47]。本研究報道水鹿在群落中的種間關聯，旨在探討水鹿在群落中扮演的生態學角色及其引起的保護問題。

1 研究區概況

臥龍保護區位于四川省阿壩藏族羌族自治州汶川縣境內(30°45′—31°25′ N，102°52′—103°24′ E)，總面積約2 000 km2。地處橫斷山區東側中部區域，是青藏高原和四川盆地的過渡地帶，地貌以高山深谷為主；最高海拔6 250 m，最低1 150 m，相對高差5 100 m，地勢西北高，東南低。保護區擁有典型的亞熱帶內陸山地氣候，年均溫8.9 ℃，溫差不大，1月均溫-1.7 ℃，7月均溫17 ℃[37]。降雨集中于5—9月，年降水量800～1 000 mm。年均相對濕度約為80%，年日照時間900～1 000 h[48]。隨著海拔升高，植被類型相繼為常綠闊葉林、常綠落葉闊葉林、針闊混交林、亞高山針葉林、高山灌叢草甸和高山流石灘等[37，48]，孕育了大熊貓、川金絲猴、羚牛、林麝(Moschusberezovskii)、綠尾虹雉(Lophophoruslhuysii)、紅喉雉鶉(Tetraophasisobscurus)和金雕(Aquilachrysaetos)等珍稀物種[24]。在動物地理學中，臥龍保護區位于橫斷山區，是古北界和印度馬來界的交界區域，兩界物種在這里交匯。豐富的物種多樣性，使得橫斷山區成為具有全球意義的生物多樣性保護熱點地區，因此，這里是理想的群落生態學研究地。

2 研究方法

2.1 野外數據采集

野外數據采集工作時間為2017年4月—2018年4月。紅外相機的布設方案同楊虎等[18]。所選樣區海拔1 749～4 430 m，生境類型囊括常綠闊葉林、落葉闊葉林、針闊混交林、針葉林、灌叢、高山草甸和流石灘。在每個樣區內，通過GIS生成1 km×1 km的標準公里網格。每個公里網格為一個采樣單元，將公里網絡內占地>50%的生境類型定義為采樣單元生境類型，在每個采樣單元生境類型中安裝1臺紅外相機(易安衛士L710)，總共布設紅外相機60臺。相機位點間距≥300 m。相機固定在距離地面50～80 cm的樹干或者其他固定物上，確保相機不松動，并加以隱蔽，減少人為破壞和對動物的干擾。相機與地面平行，順光。設置相機時間為24 h制，像素為1 080 P，視頻錄制為最高畫質，靈敏度為中，拍攝間隔時間為5 s，觸發后連續拍攝3次，隨后錄像10 s。相機工作3～5個月后，更換電池和內存卡。

紅外相機架設時，進行生態因子采集，包括相機位點的經緯度、海拔、坡度、坡位、坡向、地物類型、植被高度和植被蓋度。采集方法參照Wei等[49]的方法。

2.2 數據處理

在計算機上建立以相機編號為順序的文件夾，將每臺相機的圖像數據導入其中。在每個文件夾中，建立Microsoft Excel表格，表格中包含設備編號、布設位點編號、照片編號、文件夾編號、文件格式及拍攝日期與拍攝時間。對每臺相機所拍攝的視頻和照片中的物種逐一查看，分類鑒定。物種鑒定參考《中國鳥類野外手冊》[50]和《四川獸類原色圖鑒》[51]。最后，整理出每個相機位點的物種名錄。因此，本研究所分析采集的是各物種在特定空間出現與否的數據，屬于二分型數據[52]。

在1年的紅外相機野外數據采集中，共拍攝到47 592張有效照片和11 033個視頻。依據有效照片和視頻，共鑒定出35種地棲野生動物，分屬6目15科，現已進行了詳細報道[18]。

2.3 數據分析

(1)數據為二分型，采用佛愛系數(rφ)來衡量區系內各物種種間空間關聯性大小[52]，計算過程如下：

首先，建立2×2列聯表(表1)，將所有相機位點分為4組：第1組為物種X和Y都出現，記為A；第2組為物種X不出現，物種Y出現，記為B；第3組為物種X出現，物種Y不出現，記為C；第4組為物種都不出現，記為D。計算各位點數，填入列聯表。N為總計，N=A+B+C+D。公式如下：

表1 佛愛系數列聯表

(1)

式中：rφ的取值范圍為[0-1]，值越接近1，表示關聯性越強，反之則越弱。若AD-BC>0，則表示為正關聯，AD-BC<0，則為負關聯。其次，計算出相關系數，再進一步用卡方檢驗驗證佛愛系數的顯著性，公式如下：

(2)

當χ2<3.841，P>0.05時，種對間聯結不顯著，表示不存在關聯性，rφ無意義，是由于隨機性導致的關聯，不能用于分析研究；當χ2≥3.841，種對間聯結具有顯著性，表明關聯性存在，可以用于相關研究分析。

(2)探索種間偏利生態學關系，采用蘭布達系數(LB)進行非對稱關聯檢驗，計算過程參照《實用統計學方法》[52]。

(3)探討水鹿對群落維持的作用，采用香農-維納指數(Shannon-Wiener，H′)來衡量群落種間關聯的復雜性以及水鹿對此的貢獻率[47]。

2.4 物種空間關聯網絡的構建

基于佛愛系數計算結果，保留具有顯著正關聯的種對。以物種為結點，通過空間關聯性兩兩連接，構成物種的空間關聯網絡。

3 結果與分析

基于佛愛系數計算結果，構建出水鹿所生活的群落物種網絡(圖1)。由圖1可見：(1)網絡中食肉目物種只有黃喉貂(Martesflavigula)、大熊貓、小熊貓、狼、黑熊(Ursusthibetanus)、豹貓(Prionailurusbengalensis)和花面貍(Pagumalarvata)，其中，大熊貓和小熊貓均以植物為主食，黃喉貂屬小型食肉類，這些物種對水鹿不存在威脅作用。狼、黑熊、豹貓和花面貍都和水鹿不具有直接的種間關聯，至少表明這些食肉物種在自然群落中不捕食水鹿，因此，對水鹿種群沒有制約作用。(2)與水鹿發生直接關聯的物種有10種，包括羚牛、林麝、大熊貓、小熊貓、川金絲猴、黃喉貂、野豬(Susscrofa)、毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)、中華鬣羚(Capricornismilneedwardsii)和豪豬(Hystrixbrachyura)。以關聯物種數來看，水鹿屬于網絡中最積極的物種之一(低于毛冠鹿關聯物種11種、與野豬和黃喉貂相同)，說明水鹿在維持群落穩定方面發揮著重要的作用。(3)在各直接關聯的物種關系中，水鹿與野豬關聯性最強(rφ=0.62)，其次為毛冠鹿(rφ=0.54)、川金絲猴(rφ=0.46)、黃喉貂(rφ=0.42)、豪豬(rφ=0.41)、大熊貓(rφ=0.39)、小熊貓(rφ=0.38)、中華鬣羚(rφ=0.33)、羚牛(rφ=0.33)和林麝(rφ=0.30)。

圖1 臥龍保護區物種空間網絡結構Fig.1 Spatial network of terrestrial species in Wolong National Nature Reserive

蘭布達系數計算結果顯示：空間非對稱關聯出現在水鹿-野豬、水鹿-毛冠鹿和水鹿-中華鬣羚種對間，其中，水鹿對野豬的預測率高達38.0%～53.6%(LB=0.536，λB0>0.38，P≤0.05)；對毛冠鹿的預測率次之，為19.8%～42.8%(LB=0.428，λB0>0.198，P≤0.05)；對中華鬣羚的預測率為8.4%～31.4%(LB=0.314，λB0>0.084，P≤0.05)。水鹿對黃喉貂、羚牛、林麝、川金絲猴、大熊貓、小熊貓和豪豬不存在非對稱空間關聯，所有與水鹿具有直接空間正關聯的物種對水鹿也沒有非對稱空間關聯。因此，在該群落中，野豬、毛冠鹿，以及中華鬣羚在空間分布上趨近水鹿，水鹿對這些物種具有吸引力。

香農-維納指數計算結果顯示：毛冠鹿對群落穩定性的貢獻率最強(8.26)，其次為黃喉貂(7.95)、水鹿(7.91)、野豬(7.87)、小熊貓(7.55)、紅腹角雉(Tragopantemminckii，7.20)、中華鬣羚(6.75)、川金絲猴(6.70)、豪豬(6.19)、林麝(6.15)、大熊貓(6.08)、黑熊(5.58)、花面貍(4.80)、藏酋猴(Macacathibetana，4.80)、羚牛(3.80)、豹貓(2.40)，勺雞(Pucrasiamacrolopha，0)、狼(0)、紅腹錦雞(Chrysolophuspictus，0)和中華斑羚(Naemorhedusgriseus，0)對群落維持沒有貢獻。

4 結論與討論

本研究表明，水鹿與毛冠鹿、野豬、中華鬣羚、黃喉貂、豪豬、川金絲猴、小熊貓、大熊貓、羚牛和林麝發生直接空間正關聯，這些關聯物種構成水鹿的群落環境，其中，水鹿與野豬、毛冠鹿和中華鬣羚間存在不同程度的吸引性，屬于偏利型生態學關系，與其他物種的生態學關系屬于對稱生態學關系。

4.1 偏利型生態學關系

(1)水鹿-野豬(rφ=0.62，LB=0.536)：這2個物種間存在很強的空間關聯和很強的偏利關系。生態學研究[35，53-55]發現，這2個物種生活于針闊混交林生境中，共同取食懸鉤子(Rubus)，有很高的生境重疊度。然而，野豬主要選擇在喬木密度較低、草本蓋度高的灌叢筑巢，在隱蔽度高、中下坡位的陽坡上活動[54-55]；水鹿活動于高密度的灌叢中[35]。從體形來看，水鹿[56]大于野豬[57]。水鹿活動導致灌叢密度下降，促進草本植物生長，變成有利于野豬的生境。野豬可能因此尾隨水鹿，導致非對稱空間關聯，并進一步提高2個物種的空間關聯性。水鹿食草本、木本植物(如鴨跖草Commelinacommunis、鼠刺Iteachinensis等)的花果枝葉[35，58]，而野豬雜食，既有動物性食物，也有植物(如木賊Equisetumhyemale、紅松Pinuskoraiensis、胡桃楸Juglansmandshurica等)[59]，二者在共享棲息地中存在食物生態位分離，因而沒有導致2個物種相互排斥。

(2)水鹿-中華鬣羚(rφ=0.33，LB=0.314)：這2個物種間的空間關聯度適中，偏利關系較強，共同取食懸鉤子[35，60]，可能存在一定程度的食物生態位重疊。在相同生境下(如落葉闊葉林、針闊混交林中)，水鹿活動于高密度灌叢中[35]，中華鬣羚活動于坡面較高的裸巖、山腰陡峭巖下或石巖谷坡和亂石河谷中的開闊生境，僅在灌叢密閉的生境取食[61-63]。這種習性分化了2個物種的空間生態位，降低空間關聯性。中華鬣羚活動在開闊空間中，被獵食的風險高[64]，在密灌叢中覓食，同時與水鹿相伴，由于水鹿體形大(100～140 kg)[65]，更受捕食者偏好，可以降低被捕食風險，客觀上受到水鹿“庇護”。因此，水鹿與中華鬣羚間的非對稱關聯可能反映中華鬣羚獲得水鹿庇護的生態學關系。這種解釋面臨一個挑戰，那就是本研究并未發現有足以捕食中華鬣羚和水鹿的中大型食肉動物。狼雖然出現在水鹿生活的群落中，但僅與黑熊發生直接空間關聯，這2種食肉目物種與水鹿和中華鬣羚均無空間關聯。由于食性和種群密度問題，這2種食肉目物種已經無法扮演捕食者的生態角色[18]。當地在歷史上存在華南虎(Pantheratigrisamoyensis)，生活于低海拔地區，可能捕食當地中大型有蹄類。一個物種的生活習性是種間生態學關系在長期演化過程中形成的，不會因為一些生態學角色的消失而立即消失。另外，人類長期以來也獵殺有蹄類，水鹿與中華鬣羚選擇干擾較小的生境以回避人[62]。群落中，獵殺角色的消失應該發生在晚近時期。這個時間可能是禁止人類獵殺當地野生動物的時間，也可能是狼種群密度下降到某個閾值時、生態角色消失的時間。因此，上述對水鹿和中華鬣羚非對稱關聯的解釋可能是最好的解釋。

(3)水鹿-毛冠鹿(rφ=0.54，LB=0.428)：這2個物種存在較強的空間關聯和偏利關系，都選擇針闊混交林、針葉林等生境，共享部分相同食物資源，如冷水花(Pileacadierei)[35，66]。影響2個物種生境選擇的主要因子都是隱蔽場所和水源[39，67]。因此，2個物種存在較強的空間關聯。但是，它們錯峰活動：水鹿為夜行性，毛冠鹿為晨昏型[68]，表明2個物種存在時間生態位分離。在臥龍保護區，毛冠鹿在低山地區的天敵為黃喉貂，在中山區的天敵是豹等大中型貓科(Felidae)動物，面臨的捕食壓力較大[69]。毛冠鹿體形較小(16～28 kg)[70]，與體形更大的水鹿出現在相同空間中，可以更好地降低自身被捕食的風險。

4.2 對稱生態學關系

黃喉貂、豪豬、川金絲猴、小熊貓、大熊貓、羚牛和林麝與水鹿不存在非對稱空間關聯。水鹿和黃喉貂都偏好針闊混交林中灌木密度高的生境[35，38，71]，都利用倒木和樹樁作為運動基底[71-72]，這些區域也是小熊貓的活動區域。黃喉貂捕食其他小型動物，而水鹿吃植物性食物，這種食性差異導致2個物種的活動空間不完全相同。本研究的結果確認了水鹿和黃喉貂的這種關系是穩定的生態學關系。

水鹿和小熊貓存在相似的生態習性，都活動于冷箭竹(Arundinariafaberi)和拐棍竹(Fargesiarobusta)形成的竹林，從中獲得隱蔽場所和食物資源[38]。它們利用倒木和樹樁作為運動基底。在夏季，它們進食一些喬木的果(如三葉懸鉤子(Rubusdelavayi)果實)[35，73]。小熊貓偏好上坡位生境[74]，而水鹿沒有這種偏好，活動受限程度較低、范圍更廣[35，38]。

水鹿和林麝共同取食三葉懸鉤子[35，75]，都選擇針闊混交林的生境。然而，由于體形不同，對微生境的偏好不同：水鹿選擇灌木蓋度、密度適中的灌叢[35]，林麝則選擇灌木密度適中又便于躲避敵害的藤本植物分布的灌叢，回避密林[76]。

水鹿和羚牛共同取食懸鉤子[35，60]，選擇低山灌叢區域活動，食物、空間和水分等綜合因素使得水鹿和羚牛共存于同域環境[77]，但食性有分化：水鹿以各種草本和木本植物為食，羚牛主要采食灌木嫩葉和草本植物；作為共同食物之一的懸鉤子，羚牛只在夏季取食葉[35，60，77]，水鹿則取食全株。

水鹿和大熊貓在生境類型上空間系數重疊58%，而水鹿分布于灌木蓋度為50%～90%、密度適中的區域，大熊貓分布于灌木蓋度約75%、竹林蓋度和幼竹密度高的區域[78]。在食性上，水鹿與大熊貓共同取食竹葉[78]，竹子占大熊貓食性的99%；水鹿則多以草本、木本植物的花果枝葉為食，對竹子的依賴度僅為45%，只在冬季取食竹子[43，79-81]。

本研究結果表明，這些物種間的習性異同可能不是偶然觀察結果，而是一種穩定的生態學關系：生存資源的部分重疊使得這些種對間既有競爭，又能共處于一個群落中。

豪豬主要生活在灌叢中[82]，該區域為水鹿的攝食地[38，62，67]。豪豬晝伏夜出，植食性(食樹皮、樹根、草根、竹筍和野果等)，生性膽小，避開其他物種[82]。水鹿也是植食性，喜食草本、灌木植物(青草、樹葉、嫩枝、樹皮、果和種子)[35，42]。本研究結果表明，水鹿和豪豬空間關聯度(0.41)較強，反映食性和攝食地上的相似性。

川金絲猴主要棲息于冷杉(Abiesfabri)、松(Pinaceae)、紅樺(Betulaalbosinensis)、糙皮樺(Betulautilis)、漆樹(Toxicodendronvernicifluum)、櫟(Quercus)、杜鵑(Cuculus)和椴樹(Tiliatuan)等針闊混交林和針葉林中，主要伴生物種有箭竹(Fargesiaspathacea)、拐棍竹、忍冬(Lonicerajaponica)、懸鉤子、五味子(Schisandrachinensis)和薔薇科(Rosaceae)等植物[83-84]。水鹿等動物偏愛這種生境，在其中覓食[76，79，85-87]。水鹿與川金絲猴共同取食冷水花、懸鉤子等食物，川金絲猴食物選擇呈季節性變化，薔薇科、松蘿屬(Usnea)、松科和木犀科(Oleaceae)為主要食物來源，而水鹿是以下層植物為主[35，87-88]，食物生態位分離。因此，活動基底和食物分布空間的關系構成水鹿和川金絲猴的生態學關系，并為本研究數據所支持。

4.3 水鹿在群落中的生態學意義

綜上，水鹿與多數物種共享食物資源及棲息地，存在適度競爭關系。也有保護區研究者認為，水鹿大量進食竹子，與大熊貓形成競爭，可能對大熊貓構成威脅。本研究結果顯示，水鹿與大熊貓的空間關聯度僅為0.39，屬于普通的伴生物種間的關聯度，存在較大的生態位分離，故水鹿威脅大熊貓生存的可能性不大。按照空間分析原理，空間關聯越復雜，網絡的穩定性越高，群落則越健康。周厚熊[89]用香農-維納指數(H′)來衡量群落中各物種的空間關聯復雜性，將物種分為群落的內層物種(亦即核心物種，各物種的H′大于平均數)和外層物種(各物種H′小于平均數)，內層物種在維持群落結構中的貢獻率大于外層物種。內層有12種，其中10種包括水鹿及與其發生直接空間正關聯的9個物種，即黃喉貂、毛冠鹿、野豬、小熊貓、川金絲猴、大熊貓、豪豬、中華鬣羚和林麝，對群落貢獻率最高的是毛冠鹿(8.26%)，其次是黃喉貂(7.95%)，水鹿位列第三(7.91%)，因此，水鹿在維持群落中的生態作用較強。尤其是水鹿與野豬、中華鬣羚和毛冠鹿存在偏利關系，為這些物種創造適宜生境，有利于這些物種的生存和發展，更突顯水鹿的重要性。

4.4 臥龍保護區物種保護問題

本研究表明，水鹿在現有群落中的物質循環和能量流動中的作用出現問題。胡錦矗[41]、馬逸清等[90]認為，臥龍保護區在20世紀80年代前存在華南虎、豹等中大型食肉類。豹對邊緣生境有很好的適應力，分布海拔100～3 000 m；華南虎曾經廣布中國季風區南部，屬于印度—馬來界成分。在野外滅絕前，這些物種可能是本研究群落中的成員，水鹿極可能扮演著能量種間傳遞的生態角色，即被食肉類捕食。隨著這些物種消失，水鹿失去了種群控制因素。水鹿促進野豬、中華鬣羚和毛冠鹿的生存和種群發展，它們在缺乏食肉類的控制下可能會逐步耗盡食物資源和生境，最終引起群落崩潰，群落中的物種相繼走向滅絕。如何恢復中大型食肉類是值得臥龍保護區關注的問題。

致謝：項目執行期間，西南林業大學2017級碩士研究生李君、姜楠參與數據采集；項目組得到臥龍國家級自然保護區王鵬彥副局長及劉明沖、胡強、王茂麟、林紅強等同志，以及四川省林業和草原局古曉東博士的大力支持；西南林業大學劉萍女士提供后勤保障；吳艷蓉、楊虎對本論文提出修改意見。謹此一并表示感謝！