大亞灣西部海域海地瓜的空間分布及其棲息環境分析

李俊偉，饒義勇,2，廖秀麗,2，戴 明,2,黃洪輝,2*

(1.中國水產科學研究院南海水產研究所、廣東省漁業生態環境重點實驗室、農業農村部南海漁業資源開發利用重點實驗室，廣東 廣州 510300;2.南方海洋科學與工程廣東省實驗室，廣東 廣州 511485)

海地瓜(Acaudinamolpadioides)屬于棘皮動物，海參綱，芋參科，體略呈紡錘形，其后部徐徐變細成短尾狀[1]。海地瓜最大體長可達20 cm，普遍規格為3～12 cm，體壁薄、稍透明，從體外能透見其縱肌和內臟。海地瓜的分布較為廣泛，在我國浙江、福建、廣東、海南等沿海均有分布，穴居于潮間帶至近海深處的底質中[1]。在適宜的底質環境中，海地瓜可以形成較大的種群。海地瓜體表光滑，無明顯管足，受臺風、海浪及其他因素的影響，其會脫離穴居環境，發生上浮現象，然而具體成因和運動規律仍不清楚。海地瓜體軟，易造成網具堵塞，曾于2015年8月大量上浮并進入到某冷源取水口處而影響核電站正常運行，對發電安全生產造成重大威脅，并且在核電站進水港池內分布較多[2]，這與港池內底質適合海地瓜生長并形成較大種群具有一定關系。

以往的研究發現水母、毛蝦、魚類等海洋生物會堵塞發電站等用水工程的過濾系統而產生潛在威脅[3-7]，也有學者針對潛在致災生物的聚集進行了防控研究[8-9]。海地瓜與以上潛在致災生物具有較大區別，主要在于海地瓜的底內穴居習性，缺乏游泳器官，運動能力較差，上浮幾率較低，存在監測不便、防控困難等特征。當前，國內外針對海地瓜的研究主要集中在分類學和營養物質提取方面[10-12]，也有學者初步研究了海地瓜對核電冷源致災的原因[13]、大亞灣底棲動物群落結構[14]，然而對于海地瓜的生態習性、棲息環境特征以及鉆穴器官與特征尚需要進一步研究。因此，需要對取水工程附近海域的海地瓜空間分布、棲息生長環境等特征進行研究，以方便后期的監測與防控。

本研究在大亞灣西部海域開展了24個站位的現場調查，對海地瓜的空間分布特征和棲息生境進行研究。利用現場采集到的底泥和海地瓜進行養殖實驗，觀察其生態習性和環境適應性，為近海用水系統防控海地瓜提供依據。

1 材料與方法

1.1 研究地點

本研究于2020年1月(冬季)、3月(春季)、8月(夏季)和11月(秋季)在大亞灣西部海域開展海地瓜調查，研究其空間分布特征。共設置了24個定量調查站位和11個半定量的底拖網調查斷面，調查站位和斷面如圖1所示。

圖1 大亞灣西部海域調查采樣站位和斷面示意Fig.1 Location of the sampling sites and transects in Western Daya Bay

1.2 樣品采集與測定

海地瓜的定量調查采用抓斗式采泥器(開口面積為0.1 m2)采樣，每個站位均采集3個底泥樣品，使用網篩(孔徑為0.5 mm)挑選出海地瓜，并保存底泥進行養殖實驗。在每個定量調查站位同步進行了海水環境和沉積環境的調查采樣。采用便攜式漁探儀(FISH4200型)測量各個站位的水深，采用多功能水質儀(YSI Pro Plus)測定底層水體的溫度、鹽度和溶解氧濃度。采用熒光分光光度法[15]測定底層水體葉綠素a含量。將表層0～10 cm的沉積物裝入密封袋，低溫保存，用于底質粒徑、有機碳和硫化物含量的測定。采用粒度分析儀測定沉積物的粒徑組成[粘土(<0.004 mm)、粉砂(0.004 mm～<0.063 mm)、砂(0.063 mm～<2.000 mm)、礫(≥2.000 mm)]，并根據謝帕德沉積物分類方法劃分底質類型[16]；采用重鉻酸鉀氧化-還原容量法測定底質有機碳含量[17]；采用離子選擇電極法測定底質硫化物含量[17]。海地瓜的拖網調查采用網口寬1.5 m的阿氏網，每個斷面拖30 min，斷面距離為850 m[15]。

1.3 室內養殖觀察

將有海地瓜分布的站位底泥按照原始狀態保存在3個養殖箱中(40 cm×30 cm×40 cm)，海水鹽度為32～34，溫度為22～25 ℃，底泥厚度為15 cm，水深為20 cm，將14個海地瓜分養在3個養殖箱內，觀察其鉆穴行為和相關生物習性。采用灼燒法(550 ℃)測定沉積物中的有機質含量，采用篩析法(套篩網目為20、80目)測定沉積物的粒徑組成。養殖過程中，在養殖箱上方垂直于海地瓜的位置(距離水面20 cm)加水500 cm3沖擊沉積物，觀察海地瓜被沖出的情況。

1.4 組織切片觀察

將海地瓜的觸手、體壁等生物組織經過乙醇脫水、二甲苯透明、石蠟包埋、石蠟切片、蘇木素-伊紅染色和中性樹脂封片，采用光學顯微鏡(ZEISS Axio Scope A1 型)進行觀察和記錄圖像，分析海地瓜的觸手和體壁表面的運動器官。

1.5 數據統計

采用PASW22.0軟件進行單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗各環境因子在季節間是否存在顯著差異。采用PRIMER 7.0軟件進行主成分分析(principal component analysis,PCA)描述大亞灣西部海域的環境特征。

2 結果與討論

2.1 大亞灣西部海域環境特征

表1是各站點海水和底質環境參數。大亞灣西部海域24個調查站位的水深范圍為3.6～22.0 m。底質類型可劃分為4類，分別是砂(S6)、砂質粉砂(S1、S2、S3、S4、S8、S11、S12、S15)、粉砂(S10、S16、S17、S19、S20)和粘土質粉砂(S5、S7、S9、S13、S14、S18、S21至S24)。單因素方差分析結果(表1)表明，溫度、鹽度、溶解氧濃度、葉綠素a含量以及有機碳含量在季節間存在顯著差異(p<0.05)，而硫化物含量在不同季節間未發現顯著差異(p>0.05)。底層水溫表現為夏季>秋季>春季>冬季，鹽度表現為春季>冬季>秋季>夏季，溶解氧濃度表現為秋季>春季>冬季>夏季，沉積物中的有機碳含量表現為夏季>春季>秋季>冬季。各季節沉積物中硫化物含量的標準偏差均較大，反映了其空間差異顯著，其中春季S23站的硫化物含量高達213.0×10-6。

表1 大亞灣西部海域底層水體和底質環境參數Tab.1 Seasonal enviromental parameters of water and sediments in Western Daya Bay

2.2 海地瓜的空間分布特征

4個季節共在7個底拖網斷面和5個采泥站位采集到海地瓜。4個季節底拖網調查均有采集到海地瓜，其中冬季采集到的海地瓜數量最多，在S18—S17和S24—S23斷面分別采集到海地瓜32個和25個，棲息密度分別為0.013 0 個/m2和0.010 0個/m2；使用抓斗式采泥器僅在春季的5個站位(S8、S13、S17、S18、S24)合計采集到海地瓜14個，其中在S8站采集到的海地瓜最多(表2)。春季大亞灣西部海域24個定量調查站位內海地瓜的平均棲息密度和生物量分別為0.200 0 ind/m2和1.19 g/m2，有海地瓜分布的站位一般是粉砂底質(圖2)。

圖2 春季大亞灣西部海域海地瓜棲息密度的空間分布Fig.2 Density and spatial distribution of A. molpadioides in spring in Western Daya Bay

大亞灣西部海域海地瓜種群分布具有明顯的空間差異特征。從捕獲海地瓜區域的深度來看，其主要分布于12.0～22.0 m水深的區域(表2)。海地瓜在大亞灣航道附近和南面區域具有較大生物量。以往研究表明航道區域水深增加，過流斷面面積增大，潮流動力被削弱，攜沙能力下降，導致泥沙沉積[18-19]，而表層粘土質粉砂、砂質粉砂適合海地瓜棲息。從具體的調查站位來看，S8站海地瓜生物量最大達到170.00 g/m2。通過底部拖網在S7—S8斷面也捕獲到3個海地瓜。S7站底質情況與S8站相似，有必要針對該區域進行更精細化的調查。

表2 大亞灣西部海域海地瓜的空間分布Tab.2 Spatial distribution of A. molpadioides in Western Daya Bay

大亞灣海地瓜種群分布具有季節差異特征。以往大亞灣底拖網調查(2004—2015年)發現海地瓜生物量具有季節變化特征，在2004和2008年夏季表現為優勢種；在2009、2011、2012、2015年夏季有所發現，但是未成為優勢種，并且2004—2015年期間海地瓜春季的出現頻率高于秋季[20]。在其他海域也發現海地瓜成為夏季大型底棲動物群落的優勢種[21]。本研究調查發現在冬季、春季、夏季的采捕數量較多，而在秋季捕獲數量較少。以往的研究發現中等規格(73.60±2.20 g)仿刺參(Apostichopusjaponicus)的夏眠臨界溫度為25.0 ℃，而小規格(36.50±1.20 g)的夏眠臨界溫度為25.5～30.5 ℃[22]，刺參進入夏眠之前會遷移到海水較深的巖石或者遮蔽物之間[23]，而海地瓜是否存在類似規避高溫的習性還需要針對其生活史開展深入研究。

主成分分析的前兩軸對所測環境因子在站位間的變異解釋率為62.3%(PC1=35.5%，PC2=26.9%)，PC1主要反應了底質類型[砂(-0.470)、粉砂(0.439)、粘土(0.406)]和水溫(-0.396)在站位間的變化，PC2主要反應了葉綠素a含量(-0.487)、水深(0.469)和溶解氧濃度(0.372)在站位間的變化。采集到海地瓜的站位環境特征表現為較大的水深、鹽度和溶解氧濃度，以及較低的水溫、葉綠素a含量和較細的底質(圖3)。海參屬于典型的海洋動物，幾乎全部是狹鹽性[1]，運動能力較強的海參可以依靠管足向鹽度較高的區域運動，而海地瓜缺乏運動器官，只能棲息于底泥中，可能也是其主要分布于水深較深、鹽度較高區域的重要原因。以往研究發現大亞灣核電站溫排水造成灣內西側形成高溫區域[24]，本研究中S6、S7、S11、S12、S13站距離溫排水較近，其中S6和S12站的底質中粉砂和粘土比例明顯低于其他站位，并且在這兩個站位未發現海地瓜。4個航次采捕海地瓜頻率較高的站位主要是此高溫區域外圍的S8、S17、S18站和航道附近水深較深且溫度較低的S23、S24站。結合海地瓜的季節性變化特征，海地瓜對于高溫較為敏感，可能具有轉移到深水區以躲避高溫的習性。

圖3 春季大亞灣西部海域環境因子的主成分分析Fig.3 PCA analysis of A. molpadioides with environment factors in spring in Western Daya Bay

海地瓜頭部向下、尾部朝上的穴居特性也決定了其具有較強的耐低氧能力，其主要棲息于表層新沉積的粘土質粉砂層，下面是質地較硬的底泥，還原性較強，含有一定含量的硫化物，海地瓜分布站位硫化物含量較高，可能與其鉆穴和攝食行為有關。海參類中的楯手目、枝手目和芋參目具有呼吸樹作為呼吸器官，位于泄殖腔上端和大腸交界處，可以與外界水體進行氧氣交換[1]，尤其芋參目管足的消失與呼吸樹的產生具有一定聯系[25]。本研究發現海地瓜的尾部朝上并有少許露出洞穴，可能也是其適應底部環境的特征之一。底棲鉆穴動物如光裸方格星蟲(Sipunculusnudus)雖然可以耐受沉積物中的低氧環境，仍需要沉積物中含有較大粒徑砂粒以提高富氧水交換和攝食效率[26]，海地瓜同屬于埋棲類動物，可能也需要沉積物間隙水具有較強的流動性，粒徑較小的沉積物間隙水由于流動性差導致溶解氧濃度低，進而影響海地瓜的分布。

2.3 海地瓜的埋棲行為特征

圖4(a)至4(c)為現場捕獲的海地瓜，圖4(d)為室內養殖情況。由于底拖網采集的海地瓜活力較弱(在拖網過程中受到損傷)，室內養殖實驗僅采用抓斗式采泥器采集到的海地瓜。在調查船上第一時間將海地瓜放入鋪設粘土質粉砂和粉砂的養殖箱中，保證其健康狀態和活力，觀察其潛穴行為和棲息習性。研究發現，海地瓜的體前端鉆入底質中，深度約為0～8 cm，其體末端少許(小于1 cm)露出底質或隱藏于洞穴中，并不斷地排出水和糞便，洞穴周圍會積累一層黑色的排泄物質[圖4(d)]。通過其洞穴周圍排泄物的顏色和消化道內容物可以判定海地瓜以表層浮泥下方的膠泥底質為食。通過養殖實驗發現，海地瓜一直埋棲于粘土質粉砂底質中，具有較強的耐低氧能力。海地瓜依靠口部觸手粘附底質，結合身體蠕動，緩慢地潛入松軟的底質中，從其口部鉆入底質表層到其身體全部埋棲于底質內需要1 h以上。

圖4 海地瓜樣本和鉆穴狀態Fig.4 Specimens of A. molpadioides and the burrowing statusT為海地瓜的口部觸手，D為消化道，Dr為尾部排泄孔，C為收縮肌；(d)中的紅色圈標記的為海地瓜露出的尾部。

從表3可知，海地瓜棲息層次和攝食層次均以細微顆粒(d<0.10 mm)為主，底層沉積物的細顆粒比例較表層沉積物低，表層和底層沉積物中的有機質含量分別為126.60、74.90 mg/kg。海參類以沉積物為食，利用其中的有機物質。仿刺參(Apostichopusjaponicus)棲息于沉積物表層，利用表層有機物質，包括沉積物、硅藻、大型藻類和其他底棲動物等[27]。本研究發現，海地瓜的攝食環境和餌料來源與仿刺參有一定的區別。仿刺參屬于底表攝食，海地瓜為埋棲型動物，口部朝下，尾部朝上[圖4(d)]，其口部接觸的區域主要是較硬的沉積物和粘土質粉砂層沉積物。通過洞穴周圍的黑色排泄物堆積和腸道內容物可知，海地瓜攝入的主要是粘土質粉砂，在以往研究解剖海地瓜的圖片中可以發現其腸道內也是粘土質粉砂[13]。不同層次底泥的有機質含量也顯示，底層有機質含量低于表層，厭氧情況下底層有機質在厭氧型細菌分解后可能更有利于海地瓜的攝食與消化吸收。

表3 養殖實驗沉積物的粒徑組成和有機質含量特征Tab.3 Grain composition and organic matter content in sediments

2.4 海地瓜體表的固著能力

圖5是海地瓜的觸手、體壁橫切后的結構特征。海地瓜的口部切片可見15個觸手結構，觸手周邊有多個被染成藍色的突起，為膠原纖維結構，主要用于黏附攝取顆粒物質。海地瓜體壁表層為角質層，肌纖維較少，體壁、尾部表面均無明顯的突起等結構(圖5)，表明海地瓜的體表附著能力較弱，可能是埋棲習性導致其體表固著能力的弱化或附著結構的退化。在養殖過程中，活力較弱的海地瓜會露出底泥表面，體壁皺縮、體積變小，并出現化皮自溶現象，主要原因可能是底質和水環境變差，然而活力較差和死亡的個體沒有表現出上浮現象，可以推測在風浪較平靜的情況下活力較差的海地瓜發生上浮的幾率較低。

圖5 海地瓜的觸手和體壁組織切片Fig.5 Tissue sections of tentacle and body wall of A. molpadioides

選擇3個鉆入底質中的海地瓜進行沖水實驗，平均體質量為6.53 g，平均體積為7.50 cm3，其密度為0.84～0.91 g/cm3。通過水流沖洗發現由上向下的水流力會將海地瓜沖出底質，其不能及時鉆入底質中，可以推斷當海浪作用較強以至于擾動海床時，海地瓜被沖出的幾率較高。通過海地瓜的質量和體積測定，海地瓜的密度低于海水，在有較大海浪運動時，更容易將海地瓜浮起。結合已發生的海地瓜上浮事件可知海地瓜上浮時的活力較高、體壁正常，可以推測海地瓜是在短時間內發生上浮聚集。因此，海浪或底部潮流可能是引起海地瓜脫離沉積物的主要因素。以往的研究有推薦使用氯錠對海地瓜進行消殺[13]，但是氯錠使用量較大時，會影響生態環境，存在其他的潛在風險。在明確海地瓜的空間分布后，可以通過拖網捕撈、重點防控等措施降低海地瓜造成的潛在風險。

3 結論

本研究根據大亞灣西部海域環境指標、捕獲海地瓜的情況以及埋棲習性，分析了海地瓜的時空分布、棲息特征，獲得了如下結論：

(1)大亞灣西部海域海地瓜的棲息生境為粘土質粉砂和砂質粉砂。海地瓜分布表現出空間差異特征，在12.0～22.0 m水深的區域、航道附近具有較大生物量。海地瓜分布表現出時間差異特征，在冬季、春季、夏季的調查數量多于秋季。

(2)本研究中海地瓜主要分布在水深、鹽度和溶解氧濃度較大，而水溫、葉綠素a含量較低且底質較細的海域。

(3)海地瓜的埋棲特征表現為口部向下、尾部朝上，以粘土質粉砂層下的黑色沉積物底質為食。海地瓜體壁表層的附著能力極弱。