馬尾神經冗余征及其臨床意義的研究進展

文彥博，熊先，劉小康，盛偉斌，郭海龍

(新疆醫科大學第一臨床醫學院脊柱外科，新疆 烏魯木齊 830054)

馬尾神經冗余征(redundant nerve roots，RNRs)是指馬尾神經在蛛網膜下腔出現迂曲、細長、匐行等現象。最早由Verbiest在1954年行X線脊髓造影時發現[1]，隨后由Cressmen和Pawl在1968年將其命名為RNRs[2]。RNRs阻礙了造影劑的擴散，最初在脊髓造影中被描述為部分或全部阻塞的絲狀充盈缺損[1-2]，而現在無創的MRI則多被用于RNRs的診斷[3-7]。Papavero等[7]提出了一種分類標準，該標準通過RNRs的形態、部位、延伸長度、方向對其進行分類，其目的是更方便、規范的描述RNRs，為臨床醫生提供更多的信息。目前認為RNRs多與腰椎椎管狹窄癥密切相關，對診斷有重要提示意義[3]。近年來，研究方向多為RNRs的形成機制、影像學表現和臨床療效，認為RNRs是術后功能恢復較差的預后指標[8-9]，但缺乏腰椎椎管狹窄伴有RNRs臨床意義的總結。本文就RNRs及其臨床意義的研究進展綜述如下。

1 RNRs的發生率

由于研究對象和研究方法不一樣，研究報道RNRs的發生率也不同。有研究報道，在有癥狀的腰椎椎管狹窄癥患者中發生率為33.8%～43.3%，而在國外老年人群報告中發生率僅為8.2%[9-11]。Poureisa等[6]回顧分析了500例腰椎椎管狹窄癥患者，其RNRs的發生率為15%。一項國內研究對93例腰椎椎管狹窄癥患者進行臨床資料分析，檢出37例(39.8%)伴有RNRs[11]。目前還未有大樣本的流行病學調查。

2 RNRs產生的機制

目前RNRs發病機制暫不明確，最早認為RNRs產生的機制是先天發育異常的長神經根在通過狹窄的椎管時出現迂曲、匐行[2，12]。RNRs的發病機制多為機械壓力學說，該學說認為RNRs產生是因為腰椎椎管狹窄對馬尾神經的擠壓作用，病變的狹窄部位會造成神經根的機械性卡壓，限制其正常活動。隨著長時間的卡壓，導致近端阻塞的神經根在隨軀干和腿部運動伸展過程中被拉長并最終形成冗余[13]。Hur等[10]測量了椎管內椎間盤突出的面積、骨性椎管的面積、黃韌帶肥厚的面積以及腰椎動力位節段角度，他們認為前兩者與馬尾神經的擠壓無關，而后兩者與馬尾神經擠壓力的形成有關，這可能是形成RNRs的主要原因。Jeong等[14]則認為最小硬膜囊面積與RNRs發生有關，他們認為最小硬膜囊面積越小，施加在神經根上的力增加形成擠壓力，從而造成RNRs的出現。Savarese等[15]研究界定最小硬膜囊面積小于50 mm2是RNRs發生的危險因素。硬膜囊面積是影響RNRs發生率的最重要因素，它與RNRs的發生率有很強的負相關性，證實硬膜囊面積對診斷RNRs有很強的預測作用[16-17]。

由于神經根機械性受壓產生了馬尾神經的血流紊亂，故Kobayashi等[18]提出循環障礙學說。他們認為馬尾神經沒有淋巴管，浸泡在蛛網膜下腔的腦脊液中，血液供應依靠外周方向(上行)和脊髓方向(下行)的血流。機械性壓力產生冗余的神經根使腦脊液流動紊亂，從靜脈充血的循環系統紊亂到血液-神經屏障的破壞，最終導致放射性水腫形成。這種水腫擴散到腦脊液中，促進了神經內膜中液壓持續升高，同時伴有巨噬細胞和各種化學介質的釋放，加劇運動癥狀和神經病變。之后又隨著腰椎的反復運動，異常的神經根有延長和增粗趨勢，加重了循環障礙[5，11]。任濤等[19]則認為微動脈中斷及超灌注是RNRs發生的重要機制。良好的微循環保證馬尾神經壓力平衡和新陳代謝，任何原因造成微動脈超灌注、供血不足、靜脈回流不暢均可使馬尾神經的超微結構損害，這種損害影響了正常生理功能。椎管狹窄致馬尾神經壓迫，主要是由于動脈中斷損害了神經組織的血供。他們推測位于狹窄上方的RNRs是因為該狹窄部位動脈中斷和上方的馬尾神經動脈超灌注，致使馬尾神經急性缺血、缺氧，進而導致馬尾神經營養、循環障礙，馬尾神經在狹窄平面上方出現冗余、環繞；位于狹窄下方的RNRs則多是與微靜脈回流受阻有關。臨床中RNRs多出現在狹窄部位上方，故微動脈中斷及超灌注為RNRs發生的重要機制。

3 RNRs的影像學表現

3.1 脊髓造影表現 早期是通過脊髓造影對RNRs進行診斷，造影劑的擴散被冗余的神經根所阻礙，表現為部分或全部阻塞的絲狀充盈缺損[1-2]。腰椎伸展位可以更好的顯示出冗余的神經根，檢出率較屈曲位高。脊髓動脈畸形與RNRs在脊髓造影上表現類似，但前者為鋸齒狀充盈缺損，且通常與體位和椎管狹窄無關，因此構成了重要的鑒別診斷[20-21]。神經鞘瘤與叢狀神經纖維瘤少數情況下有可能導致神經根增厚和冗余，也需與RNRs鑒別[5，22]。

3.2 MRI表現 RNRs在MRI T2加權像上被描述為腰椎椎管狹窄處臨近的神經根出現迂曲、細長、匐行的高信號影[3-5，16，23]，根據其形態分為環形和蛇形，前者為迂曲的神經環繞成環、成團，后者則類似多條正弦曲線相纏繞[24](見圖1)。Ono等[3]對比了脊髓造影和MRI在腰椎椎管狹窄癥的患者中RNRs的檢測能力，發現MRI的陽性率低于脊髓造影。他們認為即使MRI在檢測RNRs方面不如脊髓造影準確，但它是非侵入性的且能更好的顯示神經根的形態，因此他們認為用MRI來檢測和記錄RNRs是可行的。

a RNRs為陰性 b RNRs為環形 c RNRs為蛇形

MRI檢測RNRs的準確性可能受到兩個因素影響：(1)患者的體位因素。因為脊髓造影通常取立位進行采集，而MRI則是取中立位進行采集，研究認為MRI伸展位的檢出率高于屈曲位和中立位[3，6]。Papavero等[7]通過動態MRI比較站立位、中立坐位和屈曲坐位RNRs變化的研究，結果顯示站立位檢測RNRs時的患病率為80%，而中立坐位和屈曲坐位的患病率則分別為26.7%和16.7%。他們認為RNRs是腰椎椎管狹窄癥的一種功能性征象，與體位有關；同時RNRs是使腰椎椎管狹窄癥患者產生癥狀的病變神經根，通過改變體位緩解疼痛和步行距離的逐漸縮短是機體為防范RNRs發生和進展的一種保護機制。(2)RNRs的形態因素。有研究發現脊髓造影RNRs呈環狀病變時，MRI檢測的陽性率為97.6%；而RNRs呈蛇形病變時，MRI檢測的陽性率僅為23.5%。目前尚不能確定MRI對蛇形RNRs準確率下降的原因，作者推測可能是蛇形RNRs出現頻率較低和MRI在檢測RNRs方面上還不夠完善[3，6]，該影響因素還需要進一步的研究。

盡管MRI相比脊髓造影在RNRs的檢測能力上較弱，但由于其相對便捷和無創，且能夠更清楚的顯示RNRs形態，所以目前國內外大都使用MRI進行研究。

4 RNRs在腰椎椎管狹窄癥中的臨床意義

4.1 RNRs與療效的關系 研究人員普遍認為存在RNRs是預后較差的指標，與不伴有RNRs的腰椎椎管狹窄癥患者相比，伴有RNRs的腰椎椎管狹窄癥患者年齡更大、癥狀持續時間更長、術前的臨床評分更差、腰椎狹窄程度更高。這些存在RNRs的患者在減壓手術后癥狀改善較差，術后臨床評分也較差[3，5，9-11，25-26]。Chen等[11]對93例腰椎椎管狹窄癥患者的療效對比中，認為伴有RNRs組的術后療效較差，兩組術后日本骨科協會(Japanese orthopaedic association，JOA)評分及改善率的差異有統計學意義。兩項Meta分析表明，RNRs可以被視為腰椎椎管狹窄癥患者的一個負面預后的潛在預測征象[8-9]。而Min等[5]對68例腰椎椎管狹窄癥患者的研究中，結果示不伴有RNRs組的恢復率、JOA評分優于伴有RNRs組，但兩組之間差異沒有統計學意義。

4.2 RNRs神經損害的可逆性 目前對RNRs神經損害的可逆性并未達到共識。病理學研究發現，RNRs中存在神經纖維數量的減少，這些神經纖維與脫髓鞘、神經內膜纖維化和雪旺細胞增殖相關。神經電生理學通過測量RNRs和非RNRs的神經傳導速度，結果顯示RNRs的動作電位在時間上分散，感覺神經傳導速度減慢，表明神經元有不同程度的不可逆損傷[27-28]。這解釋了RNRs患者術后癥狀改善較差的原因，研究認為術后RNRs的消退是不必要的[9，13]。而Yokoyama等[29]通過研究33例RNRs患者術后MRI圖像，結果為67%的病例在術后7 d觀察到RNRs的消退，91%的病例在術后12個月觀察到RNRs的消退。且RNRs早期消退的患者癥狀改善優于RNRs長期消退的患者，RNRs消退的患者癥狀改善優于RNRs未消退的患者。他們認為RNRs是一種可逆的過程，這與之前病理學研究觀點相矛盾。

4.3 腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的治療 RNRs為癥狀性腰椎椎管狹窄癥的重要征象，是椎管減壓手術治療的適應證[19，30]。腰椎椎管狹窄癥合并RNRs手術治療的目的在于充分減壓擴大椎管容積、解除神經壓迫和重建脊柱穩定性。有部分報道認為在神經功能不可逆損傷出現之前，應盡早充分減壓并行硬脊膜成形術。將馬尾神經的迂曲、纏繞解除并恢復正常排列后關閉硬脊膜且不施加張力，同時硬脊膜切開也可探查并排除椎管內腫瘤可能[4，31]。其他報道則認為RNRs是腰椎椎管狹窄進程的一部分，不需要行硬脊膜切開松解馬尾神經等治療，針對腰椎椎管狹窄進行治療即可獲得較好的療效。大部分腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的患者在術后MRI T2加權像上可出現RNRs征象消散，所以多數對于RNRs的療效研究中僅做減壓而不做硬脊膜成形術。最新文獻回顧研究經皮椎間孔成形術治療椎間孔型腰椎椎管狹窄癥合并RNRs患者的療效，結果顯示經皮椎間孔成形術對于伴有RNRs患者療效低于不伴RNRs的椎間孔型椎管狹窄癥患者，但是兩組的差異沒有統計學意義。因該研究存在樣本量小、隨訪時間短且為回顧性研究等局限性，所以作者認為該治療方法還需要進一步研究[14]。此外，腰椎椎管狹窄癥合并RNRs在非手術治療方面上研究很少。Lee等[32]通過腰椎硬膜外類固醇注射的研究，認為伴有RNRs的患者療效低于不伴RNRs的患者。

在對腰椎椎管狹窄癥合并RNRs患者手術減壓范圍的選擇上，Papavero等[7]證實了關鍵狹窄節段(key stenotic level，KSL)與外科手術治療的相關性。KSL是指改變馬尾神經正常走形出現RNRs的狹窄節段，多數情況下馬尾神經在KSL一側呈直線狀，另一側則為蛇形或環形。他們的研究選取了126例接受減壓手術的腰椎椎管狹窄癥患者，122例(97%)的減壓節段包含KSL，余下4例手術節段不包含KSL的病例中，2例手術節段狹窄程度大于KSL節段，2例手術節段則為與KSL相鄰腰椎間盤突出的節段。

4.4 評估RNRs的指標及相應術前準備 Min等[5]通過研究RNRs的相對長度(MRI矢狀位上關鍵狹窄節段到可以識別冗余神經根存在最遠點的距離/關鍵狹窄節段上位椎體的椎體高度)和臨床療效的關系，結果顯示相對長度越長的患者預后較好。他們認為較長的神經根在沒有牽引力的情況下，有更大屈曲和伸展的調節能力。Lee等[32]則通過MRI測量狹窄平面到脊髓圓錐的距離，發現該段距離越短發生RNRs的可能性越大。他們解釋為這兩點距離短的時候，神經根適應脊柱運動的能力較低，進展為RNRs的機會較高。最新的研究引進了馬尾神經激活征的概念，通過術中高分辨率超聲檢測到術前沒有搏動性運動的馬尾神經在完全減壓后出現了搏動性運動(即馬尾神經激活征)，作者認為腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的患者減壓成功的標志是術后出現馬尾神經激活征[33]。

對于腰椎椎管狹窄癥的患者，術前不應該忽略MRI上硬膜囊內神經受壓的情況。觀察馬尾神經的位置與狀態，判斷患者是否存在RNRs是必要的。RNRs患者在狹窄處椎板與硬腦膜黏連嚴重，因此多數研究認為在行椎管減壓時需謹慎操作，需做好硬膜修補術的準備。同時減壓也需徹底，切除全部致壓物(增生的骨贅、黃韌帶、椎間盤、小關節)，恢復神經根游離度。徹底的減壓手術后可以看見硬膜囊膨隆明顯[13，34-37]。

5 小 結

在腰椎椎管狹窄癥的患者中，RNRs并不少見，它被視為一個負面預后的征象。但RNRs在日常工作中并未得到重視，目前還多停留在影像學的研究上。本文歸納總結了RNRs的臨床相關性及其臨床意義，幫助讀者認識該征象，對腰椎椎管狹窄癥有更深的了解，使患者能夠得到及時且有效的治療。目前對RNRs的形成機制還需要更深入的研究，在影像學研究和臨床研究上也需要更大規模的樣本及前瞻性的隨機對照研究。