不同利用方式對大針茅草原生態系統多功能性的影響

鄭佳華，趙萌莉*，王 琪，張 峰，張 彬，張 軍

(1. 內蒙古農業大學草原與資源環境學院，內蒙古 呼和浩特 010019； 2. 內蒙古農業大學草地資源教育部重點實驗室，內蒙古 呼和浩特 010019； 3. 內蒙古農業大學理學院，內蒙古 呼和浩特 010019)

生物多樣性與生態系統功能的關系一直是生態學研究的熱點問題[1]，生態系統的價值在于其能提供多種功能和服務的能力，即生態系統多功能性(Ecosystem multifunctionality，EMF)[2]。土壤養分循環相關指標通常用于評價生態系統多功能性，主要是因為土壤和植被是高度復雜且相關的系統，在很大程度上反映了多種生態系統功能，如碳、氮、磷儲存以及支持植物生長的能力[3-4]。雖然已有研究表明植物多樣性是影響生態系統多功能性的重要因素[3,5]，但非生物因素也起到重要的中介作用，生物多樣性對生態系統多功能性的影響可能通過土壤非生物因素傳遞[6]。目前，不同利用方式下生物和非生物因素對典型草原生態系統多功能性的影響尚不明確，開展此方面的研究對草地生物多樣性和生態系統功能的保護以及探索草地可持續利用方式具有重要意義。

人類活動導致的土地利用變化是導致生物多樣性喪失和多種生態系統功能改變的重要因素[7]。利用方式的改變可以通過改變土壤理化性質直接影響生態系統過程[8]，也可以通過改變植物以及土壤微生物群落結構和多樣性間接影響[9]。放牧、刈割和圍封是內蒙古草原最常見的草地管理措施[10-11]。放牧通過選擇性采食、踐踏和家畜的排泄物等多種機制影響植物群落和生態系統功能[12]。一般來說，重度放牧對典型草原生態系統有負面影響，有研究表明，放牧的增加導致優勢種重要值降低，同時顯著降低了土壤養分含量[13]。湯永康等[14]的研究也發現，土壤含水量、草地蒸散速率、土壤有機碳含量和土壤呼吸速率均與放牧強度呈負相關關系，說明重度放牧降低了典型草原生態系統服務及功能。刈割主要通過非選擇性去除植物地上部分影響植物群落和生態系統功能，這可能會增強植物的補償性生長和土壤養分的礦化，顯著增加土壤中的有機碳以及微生物生物量碳和氮含量[15]。也有研究表明，一年一次的刈割是維持內蒙古典型草原土壤肥力和微生物群落功能的最佳措施，有利于維持或改善土壤功能[16-17]。圍封是內蒙古恢復退化草地的主要方式[18]。然而，圍封可能對草地生態系統功能和服務產生一系列負面影響，其對退化草地的恢復效果以及草地生態系統功能的影響仍然存在爭議[19]。因此，研究不同利用方式對生態系統多功能性的影響有重要意義。

大針茅草原作為典型草原最具代表性的類型，長期受到放牧及刈割等人為活動的干擾，對草地生態系統造成了深遠的影響，然而，不同利用方式對大針茅草原生態系統多功能性的影響尚不明確。本試驗以大針茅草原為研究對象，研究不同利用方式對大針茅草原生態系統多功能性的影響以及植物多樣性和土壤非生物因素與生態系統多功能性的關系，為指導當地生產實踐以及草地合理利用提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

本研究在內蒙古錫林浩特市毛登牧場(116.03°～116.50° E，44.80°～44.82° N)進行。該地區屬溫帶干旱大陸性氣候；年平均氣溫2.25℃，月平均氣溫1月最低(-19.6℃)，7月最高(21.8℃)；年平均降水量281.39 mm，大部分降水集中在6～9月，占全年降水量的80%以上；年蒸發量2 000～2 700 mm；光照、熱、降水同期出現。大針茅典型草原的土壤類型主要是栗鈣土。天然植被以大針茅(Stipagrandis)為建群種，優勢種有羊草(Leymuschinensis)和知母(Anemarrhenaasphodeloides)，主要伴生種有黃囊苔草(Carexkorshinskyi)、黃花黃芪(Astragalusluteolus)、冰草(Agropyroncristatum)以及冷蒿(Artemisiafrigida)等[20]。

本研究包括的利用方式為放牧(Grazing)、刈割(Mowing)以及圍封(Enclosed)，各個樣地在地形地貌、土壤組分、氣候及原生群落組成與類型上基本一致。放牧樣地位于毛登牧場的牧民草場，全年自由放牧，主要放牧家畜為綿羊，2014—2020年通過在家庭牧場設置9個移動圍籠測定樣地利用率為63.5%，屬于重度放牧，該樣地放牧年限超過20年。其中刈割樣地和圍封樣地于2014年開始圍建，采用隨機區組試驗設計，各3次重復，每個小區面積為50 m×30 m，每年的8月31號使用打草機對刈割樣地進行打草并禁牧，留茬高度為5 cm。該試驗樣地在圍建之前與放牧樣地的利用方式和強度完全相同。

1.2 植物取樣與分析

于2020年8月中旬對不同利用方式下的樣地進行了植物群落的采樣。在刈割和對照樣地各個重復小區內隨機設置3個1 m×1 m的樣方，在放牧樣地內的移動圍籠內設置1個1 m×1 m的樣方，分種剪取樣方中出現的所有物種并記錄其高度、蓋度和密度，裝入信封中帶回實驗室。將植物地上部分放在65℃的烘箱中烘干48 h至恒重，稱重后使用球磨儀磨成草粉，用于測定植物營養元素含量，植物磷含量使用鉬銻抗比色法測定，植物氮和植物碳含量使用元素分析儀測定。在每個樣方內使用內徑7 cm的根鉆收集3個0～20 cm的土壤樣品計算植物的地下生物量，使用2 mm的篩子沖洗樣品，將植物根在65℃烘干48 h后稱重，作為地下生物量。

1.3 土壤樣品采集與分析

在每個樣方中剪去植物地上部分后，使用土鉆采集3個0～20 cm的土壤樣品，并混合成一個樣品。使用2 mm的篩子篩去根和石頭，然后分成2份保存運回實驗室，一份放在4℃冰盒中用于土壤速效氮的測定，另一份帶回實驗室風干后用于其他土壤理化性質指標的測定。完成土壤樣品采集后，在每個小區內使用快速檢測溫度計隨機測定3處20 cm深度的土壤溫度，計算平均值記為該小區的土壤溫度。使用烘干稱重法測定土壤含水量。

土壤全磷含量使用鉬銻抗比色法測定；土壤銨態氮、硝態氮含量使用連續流動分析儀AA3測定；土壤有機碳含量使用重鉻酸鉀容量法-外加熱法測定；土壤有效磷含量使用0.5 mol·L-1NaHCO3法測定；土壤電導率使用電導儀測定；土壤pH使用pH計測定。以上指標均嚴格按照《土壤農化分析》手冊中的實驗步驟測定[21]。

1.4 植物多樣性計算

本研究中的植物物種多樣性指數包括：物種豐富度指數(Margalef指數)、Simpson指數、Shannon-Wiener指數和物種均勻度指數(Pielou指數)，計算公式如下：

Margalef指數：M=(S-1)/lnN

Pielou指數：SE=H′/lnS

上式中，S是樣方內的物種數目是第i個物種的相對密度，N為樣方中所有物種的個體數。

1.5 生態系統多功能性量化

本研究共選擇10個生態系統功能指標計算生態系統多功能性，這10個指標分別與碳循環(土壤有機碳含量、植物碳含量)，氮循環(土壤銨態氮含量、土壤硝態氮含量、植物氮含量)，磷循環(土壤總磷含量、土壤有效磷含量、植物磷含量)以及生產力(地上生物量、地下生物量)有關(表1)。利用單功能法和平均值法量化生態系統多功能性[4,6]。

表1 生態系統功能指標及其重要性Table 1 Ecosystem function indicators and their importance

使用Z得分法標準化樣方內每個生態系統功能指標，即用測定值減去平均值后除以標準差，具體計算公式為：

Zij=(Xij-ui)/σj

式中，Zij為第i個樣方第j種生態系統功能指標的Z得分；Xij為第i個樣方第j種生態系統功能指標的測定值；uj為第j種生態系統功能指標在所有樣方內的平均值；σj為第j種生態系統功能指標在所有樣方內的標準差。

單個功能指數計算公式為：

式中，Fij為第i個樣方第j種生態系統功能指標的功能指數；n為該功能包含的生態系統功能指標數量。

生態系統多功能性指數為樣方內所有單個功能指數的平均值；單一生態系統功能指數為其所包括的單個功能指數的平均值。即生產力指數為地上生物量和地下生物量的單個功能指數的平均值；碳循環指數為土壤總碳含量、土壤有機碳含量和植物碳含量的單個功能指數的平均值；氮循環指數為土壤總氮含量、土壤銨態氮含量、土壤硝態氮含量和植物氮含量的單個功能指數的平均值；磷循環指數為土壤總磷含量、土壤有效磷含量和植物磷含量的單個功能指數的平均值。

1.6 數據處理

對試驗數據進行正態分布檢驗和方差齊性檢驗，本試驗的數據均符合正態分布且通過了方差齊性檢驗，采用方差分析法分析不同利用方式對植物多樣性及生態系統功能指標的影響，并進行差異顯著性檢驗(Duncan法，α=0.05)；采用皮爾遜相關分析法分析單一生態系統功能與植物多樣性的關系；采用一元線性回歸分析植物多樣性和土壤環境因子與生態系統多功能性的關系；建立線性混合效應模型分析生態系統多功能性的主要影響因素。以上數據分析均采用SPSS 23.0進行，采用Origin 2019作圖。

2 結果與分析

2.1 利用方式對土壤理化性質及植物多樣性的影響

與圍封和刈割相比，放牧顯著降低了土壤硝態氮、有效磷、有機碳含量，但顯著提高了植物磷含量(P<0.05)(表2)。與圍封和刈割相比，放牧顯著降低了土壤含水量、溫度和pH，刈割下土壤pH顯著高于圍封和放牧(P<0.05)(表3)。

刈割下Shannon-Wiener指數和Margalef指數顯著高于放牧，Shannon-Wiener指數表示植物群落的復雜程度，Margalef指數表示植物群落的豐富度，說明刈割導致植物群落豐富度顯著增加且群落復雜程度增高。與圍封和刈割相比，放牧顯著降低了Simpson指數(P<0.05)，Simpson指數表示植物群落中優勢植物的優勢度大小，說明放牧顯著降低了群落中優勢植物的優勢度(圖1)。

表2 不同利用方式對生態系統多功能性指標的影響Table 2 The effects of different management regimes on the variables used to compute ecosystem multifunctionality

表3 不同利用方式對土壤環境因子的影響Table 3 The effects of different management regimes on the soil environment factor

圖1 不同利用方式對植物多樣性的影響Fig.1 The effects of different management regimes on the plant diversity注：不同小寫字母表示處理間差異顯著(P<0.05)，下圖同Note：Diferent small letters indicated significant difference at 0.05 level,the same as below

2.2 利用方式對生態系多功能性的影響

圍封和刈割下生態系統多功能性顯著高于放牧(P<0.05)(圖2)。對于單一生態系統功能而言(圖3)圍封和刈割下碳循環指數和氮循環指數顯著高于放牧(P<0.05)。說明放牧降低了碳循環功能和氮循環功能以及生態系統多功能性。

圖2 不同利用方式對生態系統多功能性的影響Fig.2 The effects of different management regimes on the multifunctionality index

圖3 不同利用方式對與C,N,P循環及植物生產力有關功能的影響Fig.3 The effects of different management regimes on the different functional indices related to the C,N,P cycles and plant productivity

2.3 植物多樣性與生態系統多功能性的關系

相關分析的結果表明，氮循環指數和植物多樣性指數呈顯著正相關關系，碳循環指數和Simpson指數及Shannon-Wiener指數呈顯著正相關關系(P<0.05)(圖4)。植物多樣性指數與生態系統多功能性指數線性回歸的結果表明，Shannon-Wiener指數、Simpson指數及Pielou指數均與生態系統多功能性呈顯著的正相關關系(P<0.05)(圖5)，其中，Shannon-Wiener指數與生態系統多功能性擬合的方程結果最好，解釋量達到了57.5%(P<0.001)。

圖4 C，N，P循環及生產力指數與植物多樣性的關系Fig.4 Relationships between C,N,P cycling and Productivity indices and the diversity of plant注：“*”表示顯著相關(P<0.05)Note：" * " indicates significant correlation at the 0.05 level

圖5 生態系統多功能性指數與植物多樣性的關系Fig.5 Relationships between grassland multifunctionality and plant diversity

2.4 生態系統多功能性影響因素

使用植物多樣性指數和土壤環境因子與生態系統多功能性建立線性混合效應模型。模型整體R2為0.727 5，說明植物多樣性和土壤環境因子共解釋了生態系統多功能性72.75%的變化。結果表明，Shannon-Wiener指數對生態系統多功能性有顯著的正向影響(P<0.05)。且回歸系數絕對值最大(0.722)，說明Shannon-Wiener指數對生態系統多功能性的影響最大。同時，Pielou指數(0.481)和土壤含水量(0.093)也對生態系統多功能性有顯著的正向影響，此外，土壤pH(-0.312)對生態系統多功能性有顯著的負向影響(P<0.05)(表4)。

表4 植物多樣性和土壤環境因子對多功能性影響的線性混合效應模型Table 4 Summary of the linear mixed-effects model for the effects of plant biodiversity and soil environment factors on grassland multifunctionality

3 討論

3.1 利用方式對生態系統多功能性和植物多樣性的影響

本研究表明，重度放牧顯著降低了生態系統多功能性，Zhang等[25]對我國短花針茅荒漠草原的研究表明，重度放牧顯著降低了生態系統多功能性，Ren等[26]的研究也表明，內蒙古典型草原生態系統多功能性隨放牧壓力的增加而下降。上述研究與本研究結果一致，這主要歸因于重度放牧條件下碳、氮養分循環顯著降低。植物根系和凋落物分解是土壤有機碳的主要來源，一方面，放牧家畜對地上植被持續的采食作用導致植物將更多資源分配到地上部分，導致地下生物量的減少，從而減少了對土壤的碳輸入[27];另一方面，放牧導致土壤呼吸作用增強，加速向大氣釋放二氧化碳[28]，進而導致土壤有機碳含量降低。同時，本研究表明，重度放牧顯著降低了土壤硝態氮含量(P<0.05)，這與頓沙沙等[15]的研究結果一致?？赡苁怯捎诜拍疗茐牧送寥辣韺咏Y構，地表暴露，最終由于風蝕加劇了土壤養分的流失[29]，此外，植物主要吸收利用土壤中的硝態氮，放牧刺激下植物對土壤中硝態氮的吸收加劇，導致放牧下土壤硝態氮含量顯著降低[30]。本研究表明，圍封和刈割間生態系統多功能性以及各生態系統單一功能均無顯著差異，這是由于刈割導致僅有很少的枯落物歸還于土壤，土壤的資源流失得不到補充，長期圍封也導致地面堆積過厚的枯落物，不利于凋落物的分解進而補充土壤養分[31]。同時，有研究表明，與圍封相比，刈割下具有更高的土壤養分循環速率，所以有更高的生態系統多功能性[32]，這說明與圍封和重度放牧相比，刈割可能更有利于維持草地生態系統多功能性。

在本研究中，刈割下植物多樣性指數顯著高于圍封和重度放牧，說明在刈割條件下，植物群落豐富度最大，群落最復雜。刈割移除了地上植被和立枯物，從而增加了光有效性，有利于種子萌發，并且刈割主要收獲高大的優勢種，為低矮的植物提供生長和繁殖的空間，從而提高植物的多樣性和生物量[33-34]。同時，植物多樣性和生物量增加也通過增加植物根系、根系分泌物和光合產物的有機碳和氮輸入提高了土壤碳和氮儲量[18]，本研究中土壤碳、氮循環指數與植物多樣性指數顯著正相關也證明了這一觀點。植物多樣性的增加導致C4植物種類增加，有利于土壤氮礦化和積累[32]，這表明植物多樣性對于維持與碳和氮循環相關的生態系統功能，進而維持碳氮固存和土壤肥力尤為重要[35]。此外，放牧顯著降低了植物多樣性指數，主要是由于本研究的放牧強度屬于重度放牧，導致植物低矮，分蘗減少，一些物種大量減少甚至消失，進而導致多樣性指數降低。

3.2 植物多樣性和土壤環境因子對生態系統多功能性的影響

目前，大量研究表明植物多樣性是生態系統多功能性的主要驅動因素，且往往與生態系統多功能性正相關[4,5,32,36]，與本研究結果一致。植物多樣性指數均與生態系統多功能性呈顯著的正相關關系(P<0.05)，其中Shannon-Wiener指數的擬合結果最好，解釋量達到了57.5%，說明了植物多樣性對于維持生態系統多功能性的重要性。這一結果可能與植物群落生態位互補效應有關[37]，植物多樣性的增加有利于植物群落物種生態位的分化[38]，有利于植物更有效地利用生態系統中的資源和空間，進而維持高水平的生態系統多功能性。

本研究表明，土壤含水量對生態系統多功能性有顯著的正效應。一項對歐洲森林生態系統的研究也表明，生態系統多功能性存在強烈的環境依賴性，水分可用性等環境因子起到至關重要的作用[39]。較高的土壤水分通常與較高的地上凈初級生產力和較高的養分有效性相關，這有利于植物對資源的利用，進而維持更高的生態系統多功能性[10]。此外，土壤pH對生態系統多功能性有顯著的負效應。這與Jing等[10]的研究結果一致，土壤酸化會抑制土壤有機碳的分解，從而增強草地生態系統的多種功能[40]。本研究中多元線性回歸方程結果表明，當綜合考慮植物多樣性及土壤環境因子時，生態系統多功能性的解釋量達到了72.75%，高于任一單獨因素的解釋量。因此，在評價草地生態系統多功能性時，必須綜合考慮植物多樣性和土壤環境因子，以促進草地生態系統的保護和可持續管理。

4 結論

本研究表明，持續重度放牧顯著降低了生態系統多功能性，導致草地生態系統功能加劇惡化；長期圍封下草地略有恢復；刈割下草地生態系統功能和多樣性恢復最佳。植物多樣性是生態系統多功能性的主要驅動因素，但是結合土壤環境因子有利于提高對生態系統多功能性的解釋量，能夠更有效地預測生態系統多功能性。