高原鼠兔干擾對高寒草地碳循環(huán)的影響研究進(jìn)展

邵梓桐，秦 彧

(1.西北農(nóng)林科技大學(xué)，草業(yè)與草原學(xué)院，陜西 楊凌 712100； 2. 中國科學(xué)院西北生態(tài)環(huán)境資源研究院，冰凍圈科學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，甘肅 蘭州 730000)

全球變化及擾動對陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的影響及其反饋?zhàn)饔檬侨蜃兓芯康认嚓P(guān)學(xué)科的重點(diǎn)科學(xué)問題，亦是各國學(xué)術(shù)界和政府關(guān)注的熱點(diǎn)問題。陸地生態(tài)系統(tǒng)作為全球碳循環(huán)的重要組成部分，在全球碳收支平衡中占有主導(dǎo)地位[1]。高寒草地作為全球陸地生態(tài)系統(tǒng)重要的碳庫之一[2-4]，土壤有機(jī)碳儲量約為全球碳庫的2.5%[5]，在未來全球碳循環(huán)調(diào)控中發(fā)揮著重要的作用[6]。準(zhǔn)確估算青藏高原高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳儲量和碳通量是評估該區(qū)碳循環(huán)對全球氣候變化反饋效應(yīng)的基礎(chǔ)[7-8]，其研究成果可為全球碳平衡研究提供科學(xué)依據(jù)，提高全球碳源匯評估的精度[9]。

在過去的幾十年，約有1/3的高寒草地發(fā)生了不同程度的退化[10]，導(dǎo)致大約42%±2%的土壤有機(jī)碳損失[11]。除了全球氣候變化和人類活動的干擾[12]，棲息在高寒草地的掘土動物對生態(tài)系統(tǒng)碳平衡的擾動也在持續(xù)增加，影響了整個生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)過程和時空分布格局[13]。高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是高寒草地生態(tài)系統(tǒng)中的關(guān)鍵種[14-15]，在高寒草地生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)和能量流動中具有重要作用[16-17]。高原鼠兔擾動導(dǎo)致地表形成新鼠丘、舊鼠丘、植被和裸地等不同斑塊鑲嵌共存的景觀格局[18]。這種異質(zhì)性的下墊面改變了土壤的水熱屬性[19]，加劇了高寒草地植被生產(chǎn)力和土壤有機(jī)碳的空間異質(zhì)性分布[20]，改變了生態(tài)系統(tǒng)碳排放[21-22]和碳交換過程[23-34]。

然而，目前關(guān)于高原鼠兔干擾對陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)關(guān)系的研究還很薄弱且相對滯后，尤其是在定量評估方面還存在很大的不確定性[25]，成為制約高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳收支以及碳源匯功能準(zhǔn)確評估的掣肘。為此，筆者試圖從高原鼠兔干擾影響高寒草地的主要途徑，高原鼠兔干擾對生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳儲量及其生態(tài)系統(tǒng)碳排放的影響過程和作用機(jī)制等方面，綜述高原鼠兔干擾對高寒草地碳循環(huán)影響的研究進(jìn)展，以期為高寒草地碳源匯準(zhǔn)確評估和碳匯管理對策提供理論依據(jù)和科學(xué)參考。同時，明晰高原鼠兔在高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)中的作用，有望在小型嚙齒動物與生態(tài)系統(tǒng)功能維持之間的關(guān)系方面取得新的認(rèn)識和進(jìn)展，對于制定合理的高寒草地生態(tài)系統(tǒng)管理措施和生物多樣性保護(hù)對策具有重要的理論和現(xiàn)實(shí)意義。

1 高原鼠兔生物學(xué)特性

高原鼠兔為兔形目鼠兔科鼠兔屬動物，成年鼠兔體長約為10～17 cm，平均體重約為150～200 g，耳大、額隆、鼻尖、上下唇為黑色，因此又名黑唇鼠兔[26-27]。化石證據(jù)顯示，高原鼠兔由距今約3 700萬年的古鼠兔亞科(SubfamilySinolagomyinae)演化而來，是一種經(jīng)過長期的自然選擇形成適應(yīng)高寒缺氧環(huán)境而保留下來的青藏高原特有的小型植食性嚙齒類動物[28]。高原鼠兔廣泛分布于青藏高原且一般營家族式生活[14,29]，種群密度可以達(dá)到每公頃300～350只[30]。高原鼠兔偏向于選擇植被高度較低，視野開闊且土壤疏松的環(huán)境作為棲息地[31]，這種棲息地有利于高原鼠兔減少能量支出，擴(kuò)展其生存空間和躲避天敵[32]。盡管研究指出高原鼠兔廣泛分布在海拔3 100～5 100 m的高寒草甸、高寒草原、草甸草原及高寒荒漠草原地帶[33]，但是在高寒草甸高原鼠兔種群密度顯著高于其他草地類型[34-35]。

高原鼠兔繁殖具有明顯的季節(jié)性，主要集中在每年4—8月，性成熟的雌鼠每年繁殖1～2胎[36]。為了維持種群數(shù)量的穩(wěn)定，當(dāng)青藏高原惡劣天氣致使高原鼠兔第一胎繁殖失敗時，其第二胎會持續(xù)增加可食性資源以及空間資源來改變自身體重增長模式[37]。高原鼠兔每胎產(chǎn)仔數(shù)為3～7只[38]，繁殖周期約為3周，雌鼠分娩結(jié)束后即進(jìn)入下一個繁殖周期[39-40]。高原鼠兔在冷季的死亡率要高于暖季，冷季和暖季平均死亡率分別為0.446和0.283[41]。一般認(rèn)為食物短缺和低溫是導(dǎo)致高原鼠兔冷季死亡的主要原因[42]，而暖季大量的降水是影響高原鼠兔存活主要原因[40]。高原鼠兔最大壽命為2～3年，顯著低于其他鼠兔，例如Ochotonapricei和Ochotonaprinceps的最大壽命分別為4年和6～7年[43]。

2 高原鼠兔影響高寒草地的主要方式

高原鼠兔長期生活在景觀開闊的草地上，隱蔽條件差，加上嚴(yán)酷的高寒氣候，高原鼠兔形成了在地下挖掘洞道，洞穴棲息的生活方式[44-45]。高原鼠兔挖掘洞道時，一方面在地表形成與地下洞道系統(tǒng)連通的洞口[46]，另一方面將草皮層下的土壤堆至洞外形成裸露疏松的鼠丘[21,47]。高原鼠兔洞道系統(tǒng)和鼠丘改變了這種區(qū)域內(nèi)的水熱過程，養(yǎng)分的垂直分布格局和植被物種組成[48-50]，客觀上構(gòu)造了有別于周圍植被斑塊的微生境。盡管營洞穴生活，但是成年鼠兔覓食的時間大約占其在地面活動總時間的74%[51]。此外，高原鼠兔通常會刈割洞穴周圍的高大植物[52-53]，這不僅易于其發(fā)現(xiàn)和躲避捕食者，同時也釋放了低矮植被的生長潛力[54]。同時高原鼠兔具有選擇性采食行為且其食物生態(tài)位與家畜高度重疊[55]。據(jù)估算，70只成年鼠兔年采食牧草量相當(dāng)于4.8只藏綿羊一年的飼草量[56]。由此可見，高原鼠兔是除家畜之外影響高寒草地生態(tài)系統(tǒng)最重要的生物因子之一，采食、堆土和挖掘是其影響高寒草地最主要的方式(圖1)。

圖1 高原鼠兔干擾對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)功能影響的方式Fig.1 Influence ways of pikas disturbance on ecosystem function of alpine grassland

除了對高寒草地的直接影響外，高原鼠兔堆土形成的鼠丘和挖掘形成的洞道侵蝕和坍塌后會形成禿斑(圖2)，因而高原鼠兔擾動被認(rèn)為是高寒草地禿斑化的驅(qū)動力之一[57-58]。禿斑由于缺少植被覆蓋，易受侵蝕的影響而引起土壤和養(yǎng)分的流失[59-60]。同時斑塊的進(jìn)一步擴(kuò)張導(dǎo)致生產(chǎn)力下降[61]，植被恢復(fù)的過程就會變得異常緩慢[47]。禿斑化下高寒草地植被生長除了受土壤養(yǎng)分、土壤水分和熱量的影響外[62]，禿斑的熱島效應(yīng)增加了土壤的容積熱容量，導(dǎo)熱率和熱擴(kuò)散率[63-64]，在近地表形成持續(xù)加熱狀態(tài)。禿斑周邊植被為了維持其適宜的生長溫度，加快了土壤水分蒸散[65]，加劇了土壤養(yǎng)分和生產(chǎn)力的異質(zhì)性分布[20,66]。由此可見，高原鼠兔還可以通過與其擾動相關(guān)聯(lián)的禿斑化這種間接的方式對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生影響(圖2)。

圖2 高原鼠兔擾動下禿斑的形成機(jī)制及其對高寒草地的影響Fig.2 The formation and development of patchiness by pikas’ disturbance and its cascade effect on alpine grassland

3 高原鼠兔干擾對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳儲量的影響

3.1 高原鼠兔干擾對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳儲量的積極影響

青藏高原高寒區(qū)由于緩慢的成土作用，土壤層普遍發(fā)育較薄[67]，而低溫下緩慢的分解速率導(dǎo)致高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳主要累積在表層土壤[68]。高原鼠兔作為高寒區(qū)生態(tài)系統(tǒng)中的一類活躍組分[50,69]，其構(gòu)筑的地下洞道主要分布于距地表30～50 cm的土壤層[45,70]。由此可見，高原鼠兔挖掘能力有限，其擾動對高寒草地土壤有機(jī)碳的影響主要集中在表層。高原鼠兔通過挖掘及排泄糞尿等活動，在改變高寒草地的地表生態(tài)水文過程的同時[19]，也促進(jìn)了生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)[16]。微生物是影響陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的重要生物因子，其不同的代謝途徑和生物周轉(zhuǎn)過程影響了碳的生物地球化學(xué)循環(huán)過程[71]。土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和組成變化主要受土壤和植被特性的影響[72]，而微生物群落對環(huán)境因子的響應(yīng)甚至?xí)θ蚍秶佳h(huán)和溫室氣體的排放產(chǎn)生影響[71]。高原鼠兔的挖掘活動疏松和改善了土壤條件，增加深層土壤的氧氣含量和透氣性，改變了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和活性，進(jìn)而促進(jìn)有機(jī)質(zhì)的分解和碳素的礦化[73-74]。此外，高原鼠兔會為冬季貯藏干草以減少出外覓食被捕食的風(fēng)險[75]，而且伴隨覓食及領(lǐng)域等活動，常有選擇地在其巢區(qū)內(nèi)排泄糞、尿[16]。貯藏的剩余干草碎屑以及埋在土層中的糞、尿不僅為土壤提供了大量有機(jī)質(zhì)[39,76]，同時也為微生物提供了更多的呼吸底物，增加了高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的異養(yǎng)呼吸(圖3)。值得注意的是，高原鼠兔干擾對高寒草地土壤有機(jī)碳儲量的積極影響依賴于其干擾強(qiáng)度，適量的干擾增加了土壤粉粒比例，提高了土壤微生物對動植物殘體分解速率，導(dǎo)致土壤有機(jī)碳儲量增加，而高強(qiáng)度擾動下土壤微生物對動植物殘體的分解速率下降，整體上降低了土壤有機(jī)碳儲量[77-78]。

3.2 高原鼠兔干擾對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳儲量的消極影響

然而除了對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳累積的積極作用外，高原鼠兔干擾也會引起潛在的生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)碳流失(圖3)。高原鼠兔的挖掘活動使地表堆積大量松散和干燥的土丘，這些松散的土丘在外營力作用下會被逐漸侵蝕[47,79]，導(dǎo)致土壤細(xì)粒物質(zhì)減少，礫石含量增加，由于粘粉粒含量的損失量大于補(bǔ)償量[80-81]，從而引起土壤有機(jī)碳的損失[82]。最近在樣地尺度的研究表明高原鼠兔挖掘?qū)е碌乇矶逊e1～5 t·ha-1的疏松土壤，潛在的土壤有機(jī)碳流失量約為20～70 kg·ha-1[83]。盡管有學(xué)者就高原鼠丘風(fēng)力侵蝕作用及土壤流失規(guī)律進(jìn)行了野外人工模擬風(fēng)蝕試驗(yàn)[84]，但由于缺乏自然狀態(tài)下鼠丘土壤侵蝕速率以及與鼠丘相關(guān)聯(lián)的斑塊演變的直接證據(jù)，導(dǎo)致就高原鼠兔挖掘活動對土壤有機(jī)碳的量化研究依然不足。例如，高原鼠兔干擾對土壤碳流失的直接貢獻(xiàn)以及與斑塊化相關(guān)聯(lián)的間接貢獻(xiàn)分別是多少？鼠丘以及斑塊土壤侵蝕導(dǎo)致直接遷移出生態(tài)系統(tǒng)的碳損失量和由于沉降重新進(jìn)入生態(tài)系統(tǒng)的返還量分別是多少？等這些關(guān)鍵科學(xué)問題還需要進(jìn)一步的量化研究。此外，洞口土丘壓伏牧草，導(dǎo)致其死亡引起植被碳的減少[85]。最新的研究表明高原鼠兔挖掘活動引起植被生物量的減少不足2%[86]，而其年采食牧草量大約為高寒草地總生產(chǎn)力的21%～40%[83]。但是，由于缺少大量的樣地尺度高原鼠兔種群密度數(shù)據(jù)，其采食活動對植被碳庫的影響未見報道。此外，高原鼠兔采食活動導(dǎo)致群落物種組成以及群落物種間競爭發(fā)生改變[53,61,87]，由此引發(fā)的植被超補(bǔ)償生長量也沒有得到量化。

圖3 高原鼠兔干擾對高寒草地碳儲量和碳交換的影響Fig.3 Influence of pikas’ disturbance on carbon storage and exchange of alpine grassland

4 高原鼠兔干擾對生態(tài)系統(tǒng)碳收支的影響

生態(tài)系統(tǒng)呼吸(Ecosystem respiration，Re)是碳循環(huán)中僅次于生態(tài)系統(tǒng)總初級生產(chǎn)力(Gross primary productivity，GPP)的第二大通量組分[88]。凈生態(tài)系統(tǒng)交換(Net ecosystem CO2exchange，NEE)受到生態(tài)系統(tǒng)呼吸作用導(dǎo)致的碳排放和光合作用形成的碳吸收兩個過程的共同調(diào)節(jié)[89]，它體現(xiàn)了生態(tài)系統(tǒng)的碳源或碳匯能力[90]。生態(tài)系統(tǒng)呼吸碳排放和光合作用碳吸收兩個過程受到諸多生物和環(huán)境因子的控制[91]。因此，任何改變環(huán)境條件和影響植被生長的外部擾動都會導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)碳交換發(fā)生改變，進(jìn)而影響生態(tài)系統(tǒng)的碳收支。

洞穴是高原鼠兔棲居、繁殖、規(guī)避捕食風(fēng)險和應(yīng)對惡劣天氣等所依賴的基本設(shè)施[46]。高原鼠兔挖掘洞穴打破了生態(tài)系統(tǒng)原有的碳交換平衡，加速了CO2通過鼠兔洞道擴(kuò)散排出[92](圖3)。伴隨著采食活動改變了下墊面的微地形結(jié)構(gòu)[19]，這種異質(zhì)性的微生境在短期內(nèi)可以顯著改善土壤的水分和養(yǎng)分環(huán)境[93-94]。但是從長期來看，由于鼠丘和裸地斑塊缺少植被覆蓋，不利于土壤養(yǎng)分和水分的保持[95]。最近的研究表明高原鼠兔干擾影響下生態(tài)系統(tǒng)呼吸底物供應(yīng)不足和土壤暖干化等環(huán)境因子的改變會導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)碳排放顯著減少[21-22]。除了對限制植被生長的環(huán)境因子的影響外，高原鼠兔的干擾也改變了高寒草地的土壤微生物和植物群落結(jié)構(gòu)[96-97]。高原鼠兔干擾導(dǎo)致植物物種組成和地上、地下生物量分配格局的變化是高寒草地凈生態(tài)系統(tǒng)交換降低的主要原因[23-24](圖3)。但是也有研究指出高原鼠兔干擾導(dǎo)致土壤呼吸速率增加10%，而土壤呼吸對溫度的敏感性降低了大約20%[98]。

綜上所述，高原鼠兔干擾改變了高寒草地生態(tài)系統(tǒng)呼吸和凈生態(tài)系統(tǒng)交換過程，但是關(guān)于該方面的研究未能充分展開。例如，高原鼠兔干擾下生態(tài)系統(tǒng)碳排放和碳吸收哪個過程占主導(dǎo)地位？生態(tài)系統(tǒng)呼吸排放減少的碳是否可以抵消光合作用固定的碳損失？此外，高原鼠兔干擾下涉及碳排放和碳吸收這兩個過程的關(guān)鍵驅(qū)動機(jī)制是什么？這些問題還需要進(jìn)一步的深入研究。

5 展望

要客觀辨析高原鼠兔在高寒草地碳循環(huán)中的作用，需要在大尺度評估其干擾對生態(tài)系統(tǒng)碳儲量和碳交換的影響，其關(guān)鍵在于量化高原鼠兔種群密度及其擾動痕跡(新、舊鼠丘和裸地斑塊)。但是目前關(guān)于大范圍樣地尺度高原鼠兔種群密度和擾動痕跡的研究還很匱乏[83,86]。缺乏行之有效的觀測手段是造成以上研究不足的主要原因。高原鼠兔個體小且異常警覺，而其擾動痕跡形狀和大小不一。在空間尺度上，傳統(tǒng)樣方或樣帶調(diào)查法費(fèi)時費(fèi)力，空間覆蓋范圍較大時，調(diào)查結(jié)果的空間代表性不足，而遙感反演數(shù)據(jù)又受到空間分辨率的限制，難以與樣地尺度的實(shí)測結(jié)果精確匹配。在時間尺度上，遙感手段雖可重復(fù)獲取數(shù)據(jù)，但受傳感器重訪周期、高原天氣情況等的影響，獲取高質(zhì)量的時序數(shù)據(jù)也存在諸多困難。因此，這兩種方法在獲取大范圍樣地尺度高原鼠兔種群密度和高原鼠兔擾動痕跡時存在較大局限。

由于缺少大范圍樣地尺度、長時間序列高原鼠兔種群密度和高原鼠兔擾動痕跡數(shù)據(jù)，現(xiàn)有關(guān)于高原鼠兔干擾對高寒草地碳循環(huán)的影響工作大都是基于樣方尺度(0.25～1 m2)短期的取樣和觀測研究，即在不同的高原鼠兔種群密度地區(qū)或者高原鼠兔擾動區(qū)域和非擾動區(qū)域設(shè)置樣地(1 000～10 000 m2)，基于樣方法調(diào)查和取樣分析不同鼠兔密度區(qū)土壤有機(jī)碳含量[99-100]、生產(chǎn)力[101-102]、生態(tài)系統(tǒng)呼吸和凈交換過程[23-24]。這些研究結(jié)果反映了不同高原鼠兔種群密度區(qū)、擾動和非擾動區(qū)生態(tài)系統(tǒng)碳庫和碳交換特征，對高原鼠兔驅(qū)動形成的異質(zhì)性下墊面的影響考慮不足。盡管有研究分析了這種異質(zhì)性下墊面的土壤有機(jī)碳和生態(tài)系統(tǒng)呼吸特征[21-22]，但是依然缺乏針對不同下墊面凈生態(tài)系統(tǒng)交換的研究。此外，青藏高原作為中國最大的草地畜牧業(yè)基地之一，放牧是高寒草地最主要的利用方式，而且超過一半的高寒草地地下存在著多年凍土。多年凍土和放牧是除高原鼠兔干擾外影響高寒草地的主要因素。因此，現(xiàn)有基于不同鼠兔種群密度區(qū)、擾動和非擾動區(qū)所得的結(jié)果可能會掩蓋高原鼠兔對生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的真實(shí)影響。

近年來，研究者注意到為了更為客觀、合理地評估高原鼠兔干擾對高寒草地碳收支的影響，需要量化高原鼠兔驅(qū)動形成的不同下墊面的比例，并將樣方尺度的觀測準(zhǔn)確地升尺度到樣地。為此，研究者在樣地尺度估算了高原鼠兔擾動區(qū)和非擾動區(qū)土壤有機(jī)碳、無機(jī)碳和總碳儲量[103]，分析了高原鼠兔對高寒草地生物量[83]、植被蓋度[104]和土壤理化性質(zhì)[77]的影響。但是已有在樣地尺度的研究并沒有量化高原鼠兔驅(qū)動形成的下墊面對生態(tài)系統(tǒng)碳儲量、碳排放和碳吸收的貢獻(xiàn)，獲取的研究結(jié)果無法評估高原鼠兔干擾對高寒草地碳收支的影響。因此，亟需在樣地尺度開展兼顧碳庫和碳交換的系統(tǒng)研究，這是合理評價高原鼠兔干擾對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳收支和碳源匯功能影響的必要條件。

小型無人機(jī)技術(shù)在最近幾年的發(fā)展十分迅速，并在各行各業(yè)得到了廣泛的應(yīng)用[105]。在草地研究和管理方面，無人機(jī)航拍可以提供高分辨率的地表影像，因而在樣地尺度能夠更準(zhǔn)確地提取草地的植被蓋度、斑塊和鼠洞等信息[106]。在區(qū)域尺度高原鼠兔空間分布[107]，高原鼠兔干擾對高寒草地的影響[58]，高寒草地植物物種調(diào)查[108]，生物量估算[109]，生態(tài)系統(tǒng)碳儲量和碳排放估算[66]等方面得到了廣泛的應(yīng)用。秦彧等[66]采用無人機(jī)航拍、遙感反演和樣方取樣調(diào)查相結(jié)合的方法在樣地尺度分析了斑塊對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳儲量和碳排放估算結(jié)果的影響，結(jié)果表明不考慮斑塊的影響會導(dǎo)致對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)碳儲量和生態(tài)系統(tǒng)碳排放顯著的高估，結(jié)合遙感反演，無人機(jī)航拍和樣地調(diào)查可以提高高寒草地碳儲量和排放估算的精度。因此，基于大量的無人機(jī)近地面航拍和實(shí)地調(diào)查相結(jié)合的方法，通過細(xì)化不同下墊面生態(tài)系統(tǒng)碳庫和碳交換特征，可以明確高原鼠兔干擾對生態(tài)系統(tǒng)碳儲量、碳排放和碳吸收的貢獻(xiàn)量，提高高寒草地碳收支的評價精度。