兩種生態相關獵物魚個性的種間差異及其捕食者效應

李秦蕾 劉香 張寧 夏靜怡 鄭雪麗 夏繼剛

(重慶師范大學生命科學學院,重慶市動物生物學重點實驗室,進化生理與行為學實驗室,重慶 401331)

動物個性指種群內的個體間跨時間和空間背景仍持續一致的行為差異,通常包括探索性、活躍性、勇敢性、攻擊性和社會性5類[1—4]。其中,探索性(Exploration)指個體自發對新異環境(如新棲息地、新物體或新食物資源)進行的探索行為[1,4];活躍性(Activity)指個體在無風險或非新穎的環境中的日常活動水平[1,3];勇敢性(Boldness)指個體在面對已知的、具有一定危險性的環境,或未知的、具有潛在風險和刺激的環境時所表現出的行為反應[1,4,5];攻擊性(Aggressiveness)和社會性(Sociability)分別指群體中個體對其他個體的好斗反應以及回避或親和行為反應[4]。不同個性之間協變、關聯的行為特征的集合叫做行為集(Behavioral syndrome)[6—8]。個性反映了種群內動物表型的個體變異,體現了物種生活史策略以及背后隱藏的有關其響應環境變化的適應進化潛能[6],為理解動物行為的個體變異及其與種內生理多樣性的關聯提供了重要參考[8]。近年來,動物個性特征及其在生態保護及人工馴養中的應用已成為行為生態學家研究的重點與熱點之一。

捕食者-獵物相互作用普遍存在于自然界,是構成生物群落的重要基礎。有研究認為,捕食者間接對獵物種群的影響甚至強于直接捕食所造成的致命性影響[9],驅動獵物產生表型可塑性(即獵物根據捕食環境的不同影響而產生表型的適應性改變),主要體現為獵物在形態、行為和生理上的反捕食響應[10]。在自然界,由于人為活動和群落組分變動等因素,獵物魚遭遇的捕食脅迫程度不盡相同,尤其是人工生態系統的構建與修復中捕食者去除或再引入,導致環境(捕食)壓力變動顯著影響群落中獵物魚生態位的交疊或重組。在不同時空格局下,獵物行為表型如何響應捕食壓力變動? 長期以來,人們更多地關注某一物種的個性特征及其穩定性,而對不同物種個性的種間差異關注較少,尤其是不同捕食環境下處于相近生態位的獵物魚個性的種間差異及其環境依賴性鮮見報道,相關研究具有重要的生態學意義。

高體鳑鲏(Rhodeus ocellatus)隸屬于鯉科、鳑鲏亞科、鳑鲏屬,麥穗魚(Pseudorasbora parva)隸屬于鯉科、魡亞科、麥穗魚屬,二者均為淡水生態系統常見的雜食性小型魚類。值得關注的是,高體鳑鲏和麥穗魚在各類池塘、河流和人工濕地等水域通常形成混合種群,生態位重疊較大,在自然生境下遭遇的捕食風險脅迫較為相似,是探究不同物種個性種間差異及其捕食者效應的理想研究對象。本文探究了不同捕食環境下高體鳑鲏和麥穗魚個性的種間差異,并提出科學假設:高體鳑鲏和麥穗魚的個性存在種間差異,但這種種間差異存在環境依賴性;環境(捕食)壓力可導致兩種獵物魚個性的種內種間差異變小(個性趨同)并強化種內不同個性特征的偶聯。本研究旨在考察魚類個性的種間差異及其環境依賴性(表型可塑性),并為理解環境變遷下魚類的生態適應性及其種內種間關系動態提供參考。

1 材料與方法

1.1 實驗動物

捕食者烏鱧(Channa argus)、獵物魚高體鳑鲏(Rhodeus ocellatus)和麥穗魚(Pseudorasbora parva)均采集自重慶師范大學三春湖(該水域生態系統已穩定存在15年以上,水域面積近5.0×104m2)。將高體鳑鲏和麥穗魚暫養于重慶師范大學進化生理與行為學實驗室野外研究基地大小相同的仿生態水泥池中(5.5 m×4.3 m×1.3 m,實際水深為0.7 m),分別給予有捕食者和無捕食者(去捕食化)處理。其中,有捕食者處理組放置有2條烏鱧作為捕食者(規格分別為體重208.7 g、體長27.9 cm和體重240.4 g、體長31.2 cm)。水泥池內的環境模擬捕食者和獵物魚自然生境(池內水體抽取自天然水體,水體深度和透明度與自然水體相近),池內放置背角無齒蚌(Anodonta woodiana)40余個,采用自然水溫和光照。1個月后,分別選取經歷不同捕食環境處理組的高體鳑鲏和麥穗魚進行實驗測定(為盡可能減少兩種獵物魚體型體色差異帶來的影響,本研究僅以兩種獵物魚雌魚為對象開展研究)。測定前將實驗魚禁食24h,兩種獵物魚的形態參數見表 1。

表1 兩種獵物魚的形態參數Tab.1 Morphological parameters of two prey fish species (n=26)

1.2 實驗設計

采用同質園實驗(Common garden experiment)探究捕食環境經歷(有捕食者和無捕食者處理)對兩種獵物魚(高體鳑鲏和麥穗魚)形態和不同個性特征的影響及其種間差異。由于動物5類不同個性特征的生態學意義及其檢測所需要的實驗裝置差異較大,通常研究中往往只對其中的2—3類個性特征開展研究,本研究僅測定兩種獵物魚的探索性、活躍性和勇敢性。所有實驗處理及參數測定均在戶外基地進行,行為學測定時無捕食者,所有經過不同處理的實驗魚的測試環境一致。每個處理組個性特征的測試樣本量均為n=26。在實驗測定期間,天氣晴朗、氣候條件一致,為消除晝夜差異對獵物魚個性的影響,所有實驗測定時間均為09:00—18:00。在不同環境下兩種獵物魚個性的種間差異程度以各自環境下的種間差異的比值RID表示,RID越接近1種間差異越小,RID等于1說明不同環境下的種間差異無變化。

1.3 實驗方法

采用自制的魚類行為學裝置(圖 1和圖 2)開展個性測定。裝置(圖 1)包括實驗水泥池(1.7 m×1.5 m×1 m,池內水體為2000 L)、個性測定系統、電腦及連接的攝像頭(Logitech Webcam Pro 920)。個性測定系統(圖 2)固定并懸置于實驗水泥池中心,該系統主體為不銹鋼網(45 cm×30 cm×50 cm,測試時網底距離水面30 cm),內部用一個不透明擋板分成兩隔間,即開闊區(Open area:35 cm×30 cm×50 cm)和隱蔽區(Refuge area:10 cm×30 cm×50 cm)。開闊區是開放的,為相對風險區;隱蔽區為相對安全區,內有為3顆呈“品”字形排列的人造水草(高10 cm)。擋板底部中心處有一可拉升上下滑動的小門(8 cm×5 cm)連通開闊區和隱蔽區。個性測定系統四周(含不透明擋板和小門)貼有灰色廣告紙,開闊區底部不做處理,保證內外水體交換。測定時在水泥池上方架構一層不透明防水塑料板,使測定裝置內的光照強度與獵物魚生活的自然水體相近,同時可避免水面反射對視頻錄制效果的影響;隱蔽區頂部加有不透明防水塑料板以提供內部黑暗環境。不同個性特征的測定順序依次為探索性-活躍性-勇敢性。測定期間水溫為(30±1)℃。

圖1 實驗裝置示意圖Fig.1 Diagram of the testing device

圖2 個性測定系統示意圖Fig.2 Diagram of the personality measurement system

探索性測定隨機選取單尾獵物魚放入開闊區(測試探索性只用到開闊區,期間關閉小門)適應15min。在適應結束后,緩緩沉入新異物物體六角螺母(內徑1 cm,外徑1.5 cm)至水體中心(螺母中心距離水面15 cm),錄制視頻10min。以螺母為中心,將其周邊距離5 cm (兩種獵物魚的平均體長)范圍內的區域定義為新異物區。獵物魚的探索性以其首次進入(身體全部進入)時間新異物區的時間(若在觀測的10min內獵物魚一直未進入新異物區,則該參數計為10min)、進入新異物區次數表征。

活躍性測定探索性測定完成后,緩緩提起螺母,給予獵物魚10min的恢復期。在恢復適應結束后,錄制視頻10min。獵物魚的活躍性以其運動時間比(運動時間占觀測時間的比例)、運動方格數(后期分析視頻時,將開闊區底部均分成20個7.5 cm×7 cm的小方格并計算數出獵物魚游過的方格數)表征。

勇敢性測定在活躍性測定完成后,提起可拉升移動滑動露出矩形開口,用漁網將獵物魚趕入隱蔽區并關閉小門,給予15min的適應期以使其充分熟悉隱蔽區環境。在適應結束后,輕輕提起小門并錄制視頻20min。獵物魚的勇敢性以其潛伏時間(即首次游出隱蔽區的時間,若在觀測的20min內獵物魚一直未游出隱蔽區,則該參數計為20min)、游出次數、開闊區停留時間表征。

1.4 數據處理

采用SPSS軟件(SPSS 19.0 Inc.,USA)對數據進行統計分析。首先檢驗數據是否服從正態分布及方差齊性。采用獨立樣本t檢驗檢測捕食者處理對獵物魚形態參數的影響。由于捕食者處理對獵物魚體重有顯著影響,以物種和捕食者處理為固定變量、以體重為協變量,采用一般線性模型(General linear model)分析不同組間的個性特征的差異。物種不同個性特征之間的關聯采用Spearman相關分析。數據均以平均值±標準誤(mean±SE)表示,顯著性水平設為P＜0.05。

2 結果

2.1 物種和捕食者對個性的影響

物種對獵物魚的所有個性參數均影響顯著,高體鳑鲏和麥穗魚個性存在顯著的種間差異(P＜0.05;表 2),不管是否經歷捕食者處理,高體鳑鲏的探索性、活躍性和勇敢性均顯著強于麥穗魚(P＜0.05;圖 3—5)。

表2 物種和捕食者對獵物魚個性的影響Tab.2 Effects of species and predator on the personalities of prey fish

捕食者對獵物魚探索性(首次進入時間)和勇敢性(開闊區停留時間)影響顯著(P＜0.05),捕食者處理導致高體鳑鲏和麥穗魚探索性和勇敢性有增強的趨勢(圖 3、圖 5),但對二者的活躍性無顯著影響(P＞0.05;圖 4)。

圖3 捕食者對兩種獵物魚探索性的影響Fig.3 Effects of predator on the exploration of two prey fish species

圖4 捕食者對兩種獵物魚活躍性的影響Fig.4 Effects of predator on the activity of two prey fish species

圖5 捕食者對兩種獵物魚勇敢性的影響Fig.5 Effects of predator on the boldness of two prey fish species

物種和捕食者處理獵物魚勇敢性(游出次數)的影響具有交互作用(P＜0.05;表 2)。

2.2 捕食者對獵物魚個性種內種間差異的影響

捕食者處理對高體鳑鲏不同個性特征種內變異的影響較小,有或無捕食者處理下高體鳑鲏不同個性參數的變異系數較為相近(表 3)。捕食者處理對麥穗魚個性特征種內變異有較大影響,捕食者處理導致其進入新異物區次數、游出隱蔽區次數和開闊區停留時間等參數的變異系數減小(表 3)。

表3 捕食者對兩種獵物魚個性種內變異(變異系數)的影響Tab.3 Effects of predator on intraspecific variation (cv) in personalities of two prey fishes

捕食者處理導致高體鳑鲏和麥穗魚個性特征的種間差異(高體鳑鲏/麥穗魚)減小,無捕食者和有捕食者下兩種獵物魚進入新異物區次數、運動方格數、游出隱蔽區次數和開闊區停留時間等參數的比值RID顯著大于1 (圖 6)。

圖6 捕食者對兩種獵物魚個性種間差異(高體鳑鲏/麥穗魚)比例的影響Fig.6 Effect of predator on the ratio of interspecies differences in the personalities of two prey fish species (Rhodeus ocellatus/Pseudorasbora parva)

2.3 捕食者對獵物魚不同個性特征關聯的影響

捕食者處理強化了獵物魚各自不同個性特征的偶聯。在有捕食者處理下,高體鳑鲏探索性與活躍性、活躍性與勇敢性顯著正相關(P＜0.05;表 4),麥穗魚探索性、活躍性與勇敢性之間均呈兩兩顯著正相關(P＜0.05;表 5)。在無捕食者處理下,高體鳑鲏僅有活躍性與勇敢性正相關(P＜0.05),麥穗魚僅有活躍性與探索性正相關(P＜0.05;表 4、表 5)。

表4 高體鳑鲏探索性、活躍性和勇敢性之間的關聯Tab.4 The relationships between exploration,activity and boldness in Rhodeus ocellatus

表5 麥穗魚探索性、活躍性和勇敢性之間的關聯Tab.5 The relationships between exploration,activity and boldness in Pseudorasbora parva

3 討論

動物行為表現的生態收益和代價依環境背景的差異而不同。獵物魚遭遇捕食者時出于防御本能而做出多樣化的反捕食響應,這些行為的改變可能會導致覓食和生長受到限制,從而影響長期的生存[11,12]。適當提高探索性、活躍性和勇敢性等個性表現,可能因獲取更多食物資源而利于生長、競爭及種群棲息地拓展,但也可能增加其能量消耗及暴露于捕食者視野或其他風險環境的概率從而造成生存威脅[13,14],因此動物個性及其環境依賴性體現了其環境適應策略,與其生存適合度密切相關。研究表明,當捕食風險增加時,獵物魚的行為表達更為活躍。例如,與烏鱧混養25d后的中華倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)幼魚表現出更高的探索性和活躍性[15]。與探索性不同,勇敢性降低可減少偶遇捕食者的概率,在一定程度上降低被捕食風險[15,16],但這種行為的改變又將對動物社群等級的維持以及覓食求偶等帶來不利的生態影響。值得關注的是,不同物種對捕食者的行為響應不盡相同,可能存在種間差異[14]。例如,與烏鱧混養后的中華倒刺鲃幼魚表現出更高的活躍性[15],而與南方鲇(Silurus meridionalis)混養20d后的鳊(Parabramis pekinensis)幼魚的活躍性卻無顯著變化[17]。有研究發現,有被捕食經歷的藍鰓太陽魚(Lepomis macrochirus)與無被捕食經歷的個體相比,表現出更高的勇敢性[18];然而也有研究發現,來自高捕食壓力種群的寬鰭鱲(Zacco platypus)與低捕食壓力種群相比,首次游出隱蔽區的潛伏時間等勇敢性參數無顯著差異[12];另有研究發現,南方鲇對鳊幼魚的勇敢性無顯著影響[17]。在本研究中,高體鳑鲏和麥穗魚的個性存在顯著種間差異,不管是否經歷捕食者處理,高體鳑鲏的探索性、活躍性和勇敢性均顯著強于麥穗魚;捕食者處理導致兩種獵物魚探索性和勇敢性有增強的趨勢,但對活躍性無顯著影響,提示盡管兩種獵物魚的行為范式相異,但其應對捕食者效應的行為策略可能相似,推測其可能是通過增加探索性和勇敢性以提升對捕食風險的偵查效率。此外,物種和捕食者處理交互作用對獵物魚勇敢性(游出次數)等參數的影響顯著,捕食者處理有導致高體鳑鲏和麥穗魚種內種間差異變小的趨勢,特別是無捕食者和有捕食者下兩種獵物魚進入新異物區次數、運動方格數、游出隱蔽區次數和開闊區停留時間等參數的比值顯著大于1,提示高體鳑鲏和麥穗魚應對環境捕食壓力表現出了趨同化適應的趨勢,研究結果支持本文提出的科學假設。

行為集的表達可能是動物多種行為遵循不同生活史策略而發生的共變或協變,具有一定連續性,但不同個性特征的關聯是否受環境的影響以及在何種程度上會發生協變,目前尚存爭議[1,19—21]。例如,Koenig等[22]發現,斑點鈍口螈(Ambystoma maculatum)不同個性特征的關聯在其整個復雜的發育過程(變態前的幼體期到變態后的成體期)均持續存在;類似地,Bell等[23]發現,三刺魚(Gasterosteus aculeatus)個性特征之間的關聯從幼體到成體一直存在,即使幼體時勇敢性較高的個體發育成成體時降低,但勇敢性、活躍性和探索性之間的正相關一直存在。然而,Nyqvist等[24]發現,白斑狗魚(Esox Lucius)探索性、活躍性和勇敢性等個性特征的關聯在不同時間和不同測量背景下的相關性并不持續存在;夏繼剛等[20]發現,高體鳑鲏化學預警響應與外界環境刺激下的活躍性負相關,但與其被置入新異環境下的活躍性不相關,推測個性與化學預警響應的關聯具有一定的環境依賴性;Irving等[7]還發現,孔雀魚(Poecilia reticulata)活躍性與勇敢性的相關性僅存在于雄性個體中。此外,Sommer-Trembo等[25]發現,捕食風險對胎花鳉(Poecilia vivipara)個性特征之間的關聯無影響。不同個性特征間的關聯如何發生及其維持機制尚不清楚。在本研究中,捕食者處理加強了高體鳑鲏和麥穗魚不同個性特征的偶聯(圖 7和圖 8),研究結果與Sommer-Trembo等[25]不同,而與Nyqvist等[24]相一致,研究結果支持本文提出的科學假設。本研究提示,動物不同個性特征的關聯及其協變程度可能同時具有物種特異性及環境依賴性,人工養殖及人工濕地生態系統構建中捕食者的缺失或引入將影響某些動物行為集的表達,特別是長期去捕食化處理可能導致動物種內種間差異增大,弱化甚至消除某些行為表達的生態收益從而降低個性特征的協變并潛在影響種內種間關系動態。

圖7 高體鳑鲏探索性、活躍性與勇敢性之間的關聯Fig.7 The relationships between exploration,activity and boldness in Rhodeus ocellatus

圖8 麥穗魚探索性、活躍性與勇敢性之間的關聯Fig.8 The relationships between exploration,activity and boldness in Pseudorasbora parva