千年桐不同冠層葉片養分含量及養分再吸收比較

洪希群，陳欣凡，張 嬋，張 斌，陳 燦，范海蘭，林 晗

（1.福建農林大學林學院/福建省高校森林生態系統過程與經營重點實驗室，福建 福州 350002；2.南平市建陽區林業局，福建 南平 354200）

【研究意義】千年桐（Aleurites montana）是我國南方常見的油料闊葉樹種，由于自我更新能力強、凋落物歸還量大、維護地力效果好，因此作為生態公益林樹種在我國南方林區得到大力推廣［1-3］。養分再吸收是指養分從植物衰老葉片轉移到活組織中［4-5］，延長養分在植物中的保留時間，確保養分能夠滿足植物的生理需求，減少植物對土壤養分依賴，從而解決自身養分不足［6］。養分再吸收是植物獲取養分的核心組成部分，與葉片養分含量與土壤養分吸收、植物自身供給等輸入過程和養分淋溶等輸出過程息息相關，對植物養分循環和林分生產力產生強烈影響［7］。因此，了解養分再吸收策略對于探索其對植物適應和生態系統養分循環的影響至關重要。【前人研究進展】冠層厚度、側枝紋理和枝型構建、枝葉簇狀形態、葉片形態及角度等構成的樹冠結構特征可能導致不同空間水平上葉片所處的微環境有所差異，使其內部出現不同的小氣候［8-10］。受上部高溫、高光、強風以及下部相對恒溫、恒濕、低輻射冠層環境的影響［11］，上、下部葉片的生理生化特征也隨之產生相應變化以權衡林木對資源高效利用的投資策略(溫帶針闊混交林葉片性狀)。有研究發現，不同開度冠層上下部的光能利用率可相差10～50 倍以上［12-14］，從而導致葉片對N、P 元素再吸收和分配的差異（溫帶針闊混交林葉片性狀隨樹冠垂直高度的變化規律）。冠層截留和淋溶對養分，特別是鹽基離子的運輸和再分配具有顯著影響［10，15］。【本研究切入點】由此可見，冠層截留以及淋溶和生長高峰期與衰老期往往導致養分運輸和再吸收有所差異［16］。【擬解決的關鍵問題】本研究以低產低效針葉林皆伐后營造的千年桐近自然經營生態林為試驗對象，測定葉片生長高峰期（7 月）和衰老凋落期（10 月）千年桐不同冠層葉片的N、P、K、Ca、Mg 含量，分析千年桐不同冠層葉片養分含量和養分再吸收率的差異，研究千年桐葉片養分再吸收率與葉片養分含量、土壤養分含量的關系，探索千年桐的養分再吸收機制，以期為進一步探索生態公益林的養分循環機制提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于福建省南平市建陽區蕉溪國有林場（27° 06′-27° 43′ N、117° 31′～118° 38′ E），地處福建省北部、武夷山脈南麓、閩北山區盆地中部，屬中亞熱帶季風濕潤氣候區，冬短夏長，氣候溫和，年平均溫度18.1 ℃，雨季集中，年平均降水量1 742 mm，光熱資源豐富，年平均日照1 802 h。土壤類型以紅壤為主。

試驗林分土壤pH 為4.96±0.16，土壤全碳含量為37.26（±27.42）g/kg，全氮含量為3.22（±1.58）g/kg，全磷含量為0.87（±0.27）g/kg，全鉀含量為26.70（±8.34）g/kg，水解氮含量為171.97（±74.13）mg/kg，有效磷含量為10.97（±0.88）mg/kg，速效鉀含量為24.05（±4.71）mg/kg。

1.2 試驗方法

試驗林分為2005 年后在低產低效針葉林皆伐后營造的千年桐近自然經營生態林。林分造林密度為2 500 株/hm2，在林分中設置3 塊20 m×20 m 樣方，每塊樣地選擇5 株指數級＞10 m、生長正常無病蟲害的千年桐成熟木〔平均胸徑為9.73（±1.38）cm〕并掛牌標記。將每株樣木的冠層等分為上、下部，于2018 年7 月在每株樣木上、下冠層各1/2 處向陽面用高枝剪剪下完全展開、生長健康無病蟲害的葉片各5 片。同時標記采樣葉片的枝條，以備衰老葉采樣。同年10 月于標記的枝條上采集呈現變色等衰老特征或輕搖脫落的葉片。將剪下的葉片置于兩片濕潤的濾紙中，放進自封袋并作標記，儲存于放有冰袋的泡沫箱中（溫度＜5 ℃）。

1.3 樣品測定

1.3.1 樣品處理及養分含量測定 將成熟期和衰老期的千年桐葉片帶回實驗室后，轉移到標記好的信封，放進85 ℃烘箱中殺青1 h，隨后在65 ℃烘至恒重后取出，粉碎后過孔徑0.149 mm 篩。

植物葉片N 含量采用碳氮元素分析儀（德國，Elementar Vario Max 型）測定，植物P、K、Ca、Mg 含量使用電感耦合等離子質譜儀（PerkinElmer ICP-MS 8000，USA）測定。

1.3.2 養分再吸收 養分再吸收大小通常用養分再吸收率（Nutrient Resorption Efficiency，NRE）表示，是指葉片在衰老過程中再吸收養分量與葉片最高養分庫含量的比值［2］。計算公式如下：

NRE（%）=（1-M1/M2）×100

式中，M1 表示衰老葉片養分，M2 表示成熟葉片養分（g/kg）。

1.4 數據處理

試驗數據采用SPSS 20.0 進行單因素方差分析、Duncan多重比較、Pearson相關性分析，應用Canoco 5.0 與R 3.6.1 中的Vegan 包進行冗余分析。

2 結果與分析

2.1 千年桐不同冠層葉片養分含量

由圖1 可知，葉片主要養分N、P、K、Ca、Mg 均表現為衰老葉養分含量顯著低于成熟葉，衰老葉并未出現養分富集的現象。成熟葉 主要養分含量表現為K〔22.911（±1.205）g/kg〕＞N〔19.833（±1.237）g/kg〕＞Ca〔12.765（±0.946）g/kg〕＞Mg〔4.478（±0.328）g/kg〕＞P〔1.177（±0.199）g/kg〕，衰老葉主要養分含量表現為K〔12.134（±0.694）g/kg〕＞Ca〔10.843（±0.717）g/kg〕＞N〔10.501（±0.544）g/kg〕＞Mg〔2.173（±0.256）g/kg〕＞P〔0.618（±0.062）g/kg〕。成熟葉和衰老葉N/P 分別為17.206±2.514 和17.131±1.785，兩者之間無顯著差異。

圖1 千年桐不同冠層葉片衰老前后養分含量Fig.1 Mature and senescent leaf nutrient contents in different canopies of Aleurites montana

就冠層養分含量而言，成熟葉和衰老葉均呈現冠層上部葉片N 含量顯著大于冠層下部；成熟葉冠層上部K 含量顯著高于冠層下部。成熟葉和衰老葉P、Ca、Mg 含量以及N/P 在冠層之間并無顯著差異。

2.2 千年桐不同冠層葉片養分再吸收率

不同冠層千年桐葉片養分再吸收率的差異見圖2。千年桐葉片N（47.136%±1.213%）、P（46.893%±3.881%）、K（47.001%±1.613%）、Mg（51.070%±3.313%）的養分再吸收率較為接近，均超過45%以上。Ca 再吸收率顯著低于其他養分，僅有14.935（±3.191）%。除了Mg在冠層下部的再吸收率顯著高于冠層上部外，其他葉片養分再吸收率在上、下冠層之間均不存在顯著差異。

圖2 千年桐不同冠層葉片養分再吸收率Fig.2 Leaf nutrient resorption efficiency of different canopies of Aleurites montana

2.3 千年桐葉片養分再吸收率與衰老前后葉片養分含量的RDA 分析

RDA 分析表明，葉片N、P、K 等養分含量較好地解釋了千年桐葉片養分再吸收率的變化規律（圖3）。千年桐葉片養分含量的第一軸解釋了變量的48.72%，第二軸解釋了37.54%。千年桐N 再吸收率與成熟葉N 含量呈顯著正相關，K再吸收率與衰老前后葉片K 含量均呈顯著負相關，Ca 再吸收率與成熟葉Ca 含量呈顯著正相關，而與衰老葉Ca 含量呈正相關。

圖3 千年桐養分再吸收率與葉片養分含量的RDA 分析Fig.3 Redundancy analysis of nutrient resorption efficiency and leaf nutrient contents of Aleurites montana

2.4 千年桐葉片養分再吸收率與土壤養分含量的RDA 分析

從圖4 可以看出，土壤養分含量的前兩個軸占比千年桐養分再吸收率總變化的85.05%。葉片N 再吸收率與土壤水解N 呈顯著正相關；葉片P再吸收率與土壤C/N 呈負相關；葉片K 再吸收率與土壤全K 呈顯著負相關，而與土壤速效K 呈顯著正相關。

圖4 千年桐養分再吸收率與土壤養分含量的RDA 分析Fig.4 Redundancy analysis of nutrient resorption efficiency and soil nutrients of Aleurites montana

3 討論

葉片生長高峰期需要大量的蛋白質和核酸，植物會加強對N、P 的選擇吸收，當葉片開始衰老時，葉片養分由于營養物質的轉移和光合作用在碳水化合物增加的同時產生了稀釋效應而逐漸降低［17］。本研究發現，千年桐葉片N、P、K、Ca 和Mg 元素含量均隨著葉片的衰老顯著降低，均產生明顯的養分再吸收現象。N 和P 是限制植物生長的關鍵營養元素，N/P 常被用于指示外界環境對植物的生長限制性［18-19］。千年桐成熟葉片N 含量為19.833（±1.237）g/kg，高于我國東南部42 種木本植物（18.58 g/kg）和全球1 251種陸生植物的N 含量（18.3 g/kg）；成熟葉片P含量為1.177（±0.199）g/kg，低于我國東南部木本植物（2.24 g/kg）與全球陸生植物的P 含量（1.42 g/kg）［20-21］。該地區植物具有亞熱帶典型的高N、低P 特征，千年桐成熟葉和衰老葉的N/P分別為17.206±2.514 和17.131±1.785，也表明千年桐生長受P 限制［22］。有研究表明，生長受P 限制的植物，其P 的養分再吸收率會更高［23］，而在本試驗中千年桐NRE 為46.893（±3.881）%，低于全球陸地森林生態系統的P 再吸收率64.9%［24］，表明限制性養分并未提高千年桐對該養分的再吸收率。原因可能是除了生境條件會對植物養分再吸收效率產生一定影響外，不同植物長期的適應進化也會使養分吸收利用的效率存在差異［25］。

Ca 在植物的生長發育中處于中心調控地位，對維持細胞壁、細胞膜和膜結合蛋白的穩定性，調節無機離子運輸等具有重要作用［26］。前人對濕地松、尾巨桉［27］的研究發現衰老葉片Ca 含量出現富集，而本研究中成熟葉片Ca 含量顯著高于衰老葉，與前人研究結果相悖。這可能是由于立地條件和樹種內稟遺傳特性共同影響了樹種葉片的金屬元素含量。亞熱帶酸性紅壤中Ca2+流失嚴重，因此千年桐在酸性土壤或鹽基飽和度較低的土壤上生長容易發生缺鈣現象［28］。有研究表明，除了葉片之外，植物的其他組織器官也可以進行養分再吸收［29］，千年桐葉柄較長，且葉柄會隨著葉片衰老而凋落［30］，在衰老凋落過程中會加劇木質化和纖維化，大多數Ca 分布于細胞壁上，是細胞壁的重要組分［31］，由此推測生長末期千年桐葉片Ca 含量的減少可能是由于千年桐葉柄發生了養分再吸收。因此養分再吸收不僅是植物保存養分的重要機制，也是影響植物養分含量的主要原因。

樹冠結構特征導致葉片所處的微環境不同，同一株植物不同冠層也可能存在不同的養分利用機制［32］。本研究表明，不同的養分在冠層上、下部之間有所差異。衰老前后葉片N 元素在上、下冠層具有顯著差異，均表現為冠層上部顯著高于冠層下部。葉綠素含量與葉片含氮量密切相關［33］，葉綠素含量能夠反映植物的光合生產能力，上冠層N 元素含量高于下冠層可能是由于冠層頂部光照充足，溫度較高且沒有遮擋［34］。在本試驗中發現成熟葉冠層上部K 元素顯著低于冠層下部，衰老前后冠層上部Ca 含量和Mg 含量均低于冠層下部。這可能是由于K、Ca 和Mg 元素易于轉移，N 元素和P 元素不易被淋洗［35］，因此K+、Ca2+和Mg2+被大氣降雨從森林冠層淋洗而出造成養分損失［16］，且上冠層淋溶損失高于下冠層。

有研究表明，養分元素再吸收效率與葉片養分濃度和土壤養分含量具有一定關系［30，36］。本研究結果表明，N 元素再吸收效率與成熟葉中N元素含量呈顯著正相關關系，且與土壤水解N 含量呈顯著正相關。養分再吸收率取決于葉養分庫與其他養分庫之間的養分轉移［33，37］，在千年桐生長高峰期，因為植物對養分的需求增大，加快了木質部液流速率，使營養物質從舊葉轉移到新葉，進而提高了千年桐對養分吸收的效率［38］。養分再吸收效率不僅與營養元素的獲取途徑相關，還與生境條件有關，養分再吸收與葉片養分濃度也會呈現不相關關系［17］，正如本研究中P、Mg 養分再吸收效率并未與衰老前后葉片養分濃度表現出相關性。此外，千年桐養分含量的調節主要是依賴于養分再吸收的方式，而不是靠從土壤中直接吸收［35，39］，因此一些養分的再吸收效率與土壤相關養分含量并不相關。

4 結論

千年桐葉片主要養分均表現為衰老葉養分含量顯著低于成熟葉，衰老葉并未出現養分富集的現象。樹冠微環境呈現一定的養分差異，如成熟葉冠層上部葉片N 含量〔20.933（±0.321）g/kg〕顯著大于冠層下部〔18.833（±0.643）g/kg〕；成熟葉冠層上部鉀含量〔22.143（±1.139）g/kg〕顯著高于冠層下部〔16.545（±0.956）g/kg〕。對千年桐養分再吸收率的研究結果表明，千年桐Ca 再吸收率（14.935%±3.191%）顯著低于其他養分，除了Mg 在冠層下部的再吸收率（57.438%±5.865%）顯著高于冠層上部（44.702%±3.036%）外，其他養分再吸收率在上、下冠層之間差異不大。養分再吸收與葉片及土壤養分具有一定關聯，主要表現為K 再吸收率與衰老前后葉片K 含量均呈顯著負相關，與土壤全K呈顯著負相關，與土壤速效K 呈顯著正相關。Ca再吸收率與成熟葉Ca 含量呈顯著正相關。N 再吸收率與土壤水解N 呈顯著正相關。