印度洋浮游生態系統的特點及其對全球變暖的響應*

張武昌 趙 苑 董 逸 李海波 趙 麗 肖 天

印度洋浮游生態系統的特點及其對全球變暖的響應*

張武昌1, 2, 3趙 苑1, 2, 3董 逸1, 2, 3李海波1, 2, 3趙 麗1, 2, 3肖 天1, 2, 3

(1. 中國科學院海洋研究所 中國科學院海洋生態與環境科學重點實驗室 山東青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生態與環境科學功能實驗室 山東青島 266237; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心 山東青島 266071)

與太平洋和大西洋相比, 印度洋有獨特的季風和洋流系統和由此驅動的浮游生物分布及生產規律。在全球變暖的背景下, 印度洋的變暖趨勢比太平洋和大西洋更為顯著, 是研究變暖對海洋浮游生態系統影響的熱點海區之一。文章結合國內外文獻, 評述印度洋浮游生態系統的現狀、特點及對全球變暖的響應, 包括印度洋的浮游生物地理分布、南北印度洋浮游生態系統的特點、印度洋特殊氣候現象的生態學效應等內容。我國的印度洋浮游生態學研究正處于發展階段, 建議將跨越10°S不同生物地理分布區中浮游生物的交匯格局、低鹽水覆蓋的孟加拉灣獨特最小含氧帶浮游生態研究和東印度洋暖池區漂浮生物對海洋變暖的響應作為切入點。

印度洋; 季風; 浮游生物; 最小含氧帶; 全球變暖

與太平洋和大西洋相比, 印度洋擁有獨特的水文物理過程: (1) 陸地限制了印度洋向北的延伸, 因此北印度洋主要位于熱帶, 海陸間熱力差異引起季節性轉向的季風, 并進一步驅動季節性轉向的洋流(Goes, 2020); (2) 北印度洋100～1 000 m水層溶解氧濃度很低, 在此位置形成最小含氧帶(Sridevi, 2020); (3) 太平洋海水通過印尼貫穿流進入印度洋, 由于印尼貫穿流流量巨大, 在澳洲西部形成南向的利文洋流, 這與南大西洋和南太平洋的東邊界流方向相反(Cannell, 2012); (4) 赤道區域盛行西風, 因此赤道印度洋在東部形成暖池區, 這與太平洋和大西洋暖池位于西部不同, 東印度洋暖池與西太平洋暖池連接在一起形成印太暖池; (5) 印度洋缺少類似太平洋和大西洋的赤道上升流, 但在50°～75°E、5°～10°S區域有塞舌爾-查戈斯溫躍層脊(Hermes, 2008, 2009); (6) 與太平洋的厄爾尼諾和拉尼娜現象類似, 赤道印度洋有偶極子現象(Paul, 2017)和獨特的季節內震蕩(Roxy, 2019)。

目前全球海洋都面臨溫度升高的脅迫, 近年來對于熱帶海洋升溫的研究越來越受到重視。印度洋在熱帶海洋中升溫幅度最為顯著, 其中西印度洋在1901～2012年間表層溫度升高1.2°C (Roxy, 2014), 印度洋暖池增溫0.7°C (Roxy, 2014), 印太暖池的面積已經擴大了一倍(Roxy, 2019)。南印度洋環流區域的表層水體升溫速度為0.05°C/a (Jena, 2013), 大大高于太平洋和大西洋亞熱帶環流區域(0.014～0.036°C/a)(Polovina, 2008)。在全球變暖的背景下, 印度洋季風系統被認為是全球氣候變化的“臨界要素”之一(Lenton, 2008)。在全球海洋近一百年的葉綠素濃度變化中, 只有印度洋呈增加趨勢, 其他大洋都在減少, 其中南印度洋增加速率高于北印度洋(Boyce, 2010)。

獨特的水文物理過程驅動了印度洋與其他大洋不同的浮游生物地理分布模式、表層營養鹽更新和浮游生物生產等生態過程。全球變暖將導致上述物理過程發生改變, 進而影響浮游生態過程, 這些變化可能引起生態災害和漁業生產的波動, 因此印度洋浮游生態系統對全球變暖的響應已成為近年來海洋科學研究的關注點之一。我國的海洋浮游生態學研究正在走向大洋, 本文擬綜述印度洋獨特水文物理過程驅動的浮游生態過程及其對全球變暖的響應, 分析目前的知識缺口, 為我國在印度洋浮游生態學方面的研究提供切入點。

1 印度洋浮游生態學的調查歷史

19世紀末至20世紀初, 澳大利亞和荷蘭等國家在印度洋不同區域開展了零星的航次調查(Aleem, 1984), 但這些調查的規模都較小, 研究內容有限。首個印度洋浮游生態學系統調查始于1933～1934年, 英國和埃及科學家在阿拉伯海進行了John Murray/Mabahiss項目, 共執行10個航次, 采集了209個站點的浮游生物樣品(Aleem, 1984)。

此后, 大規模的印度洋浮游生態系統國際合作調查主要包括三個比較密集的階段。第一個階段是20世紀50～60年代的國際印度洋科學考察計劃(International Indian Ocean Expedition, IIOE)。聯合國政府間海洋科學委員會(Intergovernmental Oceanographic Commission, IOC)認識到印度洋是全球四大洋中研究最少的區域,為加強印度洋海洋科學研究, IOC與海洋研究科學委員會(Scientific Committee on Oceanic Research, SCOR)聯合發起了IIOE, 執行期為1960～1965年, 共有來自14個國家的46艘海洋考察船在印度洋全域進行了浮游生物分類和地理分布研究(Hood, 2016)。IIOE是迄今最為成功的海洋研究國際合作計劃之一, 其規模直到21世紀的國際海洋生物普查計劃(Census of Marine Life, CoML)才被超越。

第二個密集調查階段是20世紀90年代的全球海洋通量聯合研究計劃(Joint Global Ocean Flux Study, JGOFS), 其調查主題是阿拉伯海的最小含氧帶區域的碳通量, 調查海區主要為阿拉伯海。JGOFS計劃主要由荷蘭印度洋計劃(1992～1993年)、英國Arabesque計劃(1994年)、巴基斯坦NASEER 計劃(1992～1995年)、印度JGOFS(1994～1997年)、美國JGOFS(1994～ 1996年)和德國JGOFS(1995～1997年)等組成(Smith, 2005)。

第三階段是正在進行的第二次國際印度洋科學考察計劃(Second International Indian Ocean Expedition, IIOE-2)。鑒于對印度洋的現場調查仍然相對較少, SCOR、IOC和全球海洋觀測系統印度洋部分(Indian Ocean Global Ocean Observing System, IOGOOS)于2015年共同發起了IIOE-2, 計劃執行期為2015～2025年(https://iioe-2.incois.gov.in/)。

2 印度洋浮游生物地理分布及其對變暖的響應

2.1 印度洋的浮游生物地理分布

早期的印度洋浮游生態調查主要集中于浮游生物分類學和生物地理分布研究。在IIOE計劃之前, 印度洋僅在近岸海區如印度、澳大利亞和南非沿海有浮游動物種類分布的信息。IIOE開展了印度洋大洋區域(水深>200 m)浮游動物分布調查, 參與計劃的各國統一使用印度洋標準采樣網(Indian Ocean Standard Net, IOSN)(Currie, 1963), 共在924個站位采集了200 m以淺的浮游生物。IIOE的研究成果匯總出版了專著《印度洋生物學(The Biology of the Indian Ocean)》(Zeitzschel, 1973), 總結了很多浮游生物種類的分布區域, 奠定了印度洋浮游生物地理分布的基礎。

印度洋的大洋環流分為三個部分: 印度洋北部的季風環流區、南半球的亞熱帶環流區和南大洋的南極繞極流印度洋扇區(Wyrtki, 1973)。印度洋大洋區域的生物地理學分區(Longhurst, 2001)和生態地理學分區(Longhurst, 2007)與這些環流大致對應。生物地理學分區主要分為: (1) 赤道條帶, 包括北印度洋和赤道印度洋; (2) 中心區條帶, 以南半球亞熱帶環流區為主; (3) 過渡區條帶, 是印度洋和南大洋之間的過渡區域 (Longhurst, 2001)。生態地理學分區主要包括: (1) 印度洋季風環流省(Indian Monsoon Gyres Province, MONS), 由北印度洋和赤道印度洋組成; (2) 南印度洋亞熱帶環流省(Indian South Subtropical Gyre Province, ISSG), 以南印度洋亞熱帶環流為中心; (3) 南亞熱帶輻聚省(South Subtropical Convergence Province, SSTC)(Longhurst, 2007)。

10°S是印度洋浮游生態學研究中重要的分界線, 它分隔了生物地理學的赤道條帶和中心區條帶, 及生態地理學的印度洋季風環流省和南印度洋亞熱帶環流省。同位于10°S以北的阿拉伯海和孟加拉灣雖然季風強度不同、鹽度有差異, 但其海洋上層(epipelagic layer)在生物地理分區上屬于同一區域。浮游動物總豐度和主要類群(如橈足類、箭蟲類、介形類)的豐度在10°S以北較高(Rao, 1979; Stephen, 1992), 這可能與南半球亞熱帶環流的寡營養狀態有關(Rao, 1979; Rao, 1986)。翼足類和磷蝦類在10°S南北兩側有不同的種類, 但是10°S并不是所有浮游動物類群的界限, 例如箭蟲和介形類種類變化的界限在28°～42°S之間(Rao, 1979; Rao, 1986)。

印度洋浮游生物的多樣性分布格局也有一定研究。東印度洋大洋浮游生物種類數高于西印度洋, 紅海和波斯灣的大洋種類最少(Rao, 1979)。印度洋磷蝦類的種類數占全球的2/3, 種豐富度在0°～20°S之間最大, 阿古拉斯洋流和利文洋流將種豐富度高值區向南推進, 而北印度洋低氧區的磷蝦種豐富度較低(Sutton, 2017)。印度洋箭蟲的種豐富度在赤道兩側不對稱, 赤道北側的多樣性高于南側(Miyamoto, 2014)。

在印度洋與大西洋、太平洋的浮游生物種類異同方面, 海洋上層與中深層的現象不同。大西洋深層水可以繞過非洲南部進入印度洋, 使得印度洋與大西洋的中深層浮游生物種類重疊度較高, 如北大西洋與阿拉伯海有92%的共有深水哲水蚤種類(Grice, 1967)。在上層則為印度洋同太平洋重疊度較高, 例如印度洋與太平洋有91%的共有哲水蚤種類, 高于印度洋與大西洋的60%共有種類數(Grice, 1967)。表層生活的箭蟲也存在類似情況, 說明對于上層生活的浮游生物而言, 印度洋和太平洋之間的阻隔比印度洋和大西洋之間的阻隔要小(Rao, 1986)。

上述生物地理分布區域屬于時段分布區, 即根據多個航次里單種生物的分布情況疊加而獲得, 因此不能體現特定時刻分布區相鄰的兩個種類或群落的過渡情況。目前對印度洋近岸海區浮游生物群落結構的研究相對較多(D’souza, 2018; Ezhilarasan, 2018), 但是大洋區浮游生物群落的資料仍十分缺乏, 還不清楚10°S南北兩側浮游生物群落的交匯情況。此外, 雖然大型浮游生物如磷蝦、箭蟲和水母有過渡區(40°～45°S)特有種類, 但是橈足類等中型浮游動物還沒有類似的發現(Cedras, 2020)。

2.2 全球變暖對印度洋浮游生物地理分布的影響

全球變暖會導致浮游生物分布區的向極移動, 從歷史資料看, 印度洋還缺乏足以分析分布區變化的長期觀測資料。變暖導致的分布區向極移動主要發生在高緯度海區, 北印度洋緯度較低且北方有陸地阻隔, 因此在北印度洋不存在浮游生物分布區北移的科學問題, 這是與北太平洋和北大西洋的重要不同之處。

南印度洋顆石藻分布區的南移正在受到關注。顆石藻最佳生長溫度為8°C或稍高, 在溫度低于2°C的海區分布很少(Mohan, 2008; Nissen, 2018)。顆石藻具有CaCO3顆粒, 可以用衛星遙感顆粒無機碳來觀測其分布。大方解石帶(great calcite belt, GCB)是由衛星遙感觀測到的顆粒無機碳濃度升高的環形帶, 每年南半球夏季在30°～60°S之間重復出現(Balch, 2011)。GCB主要由顆石藻占主導, GCB南部則是硅藻占優勢。全球變暖導致的西風帶南移會造成亞熱帶海水向南擴散(Deppeler, 2017), 顆石藻的分布區也隨之呈現南移趨勢(Cubillos, 2007; Winter, 2014; Patil, 2017, 2020), 有時會分布到60°S以南(Mohan, 2008)。

對于生活在熱帶的浮游生物, 目前對它們的高溫耐受性了解較少, 因此暫無法使用模型方法預測其分布區的變化(Dueri, 2014; Chaudhary, 2021)。在東印度洋110°E斷面的現場實驗發現在溫度高的海區浮游動物的攝食率得到促進, 這與以往認為的浮游動物攝食在溫度高時減少不一致(Landry, 2020), 熱帶浮游生物對升溫的反應還需要深入研究。

熱帶亞熱帶海區有一些生活在表層30 cm的浮游生物被通稱為漂浮生物(neuston)(Heinrich, 2010; Venkataramana, 2017), 它們的幼體白天生活在較深的水層, 夜晚上升到表層, 其成體則進行逆向垂直遷移(reverse vertical migration), 即夜晚在深層, 白天上升到表層(Tester, 2004)。垂直遷移行為使得這些漂浮生物不得不在白天面對高溫和紫外線的脅迫, 因此可能受全球變暖的影響較大(Rahlff, 2018)。有些漂浮生物具有藍色素, 可能是用以抵擋紫外線的照射。以往調查中漂浮生物橈足類是無色的, 但是近年來在赤道印度洋發現了呈藍色的個體, 這或許是暖池區浮游生物響應全球變暖的變化之一(Venkataramana, 2017)。

3 北印度洋浮游生態系統

北印度洋包括阿拉伯海和孟加拉灣, 是受季風影響的主要區域, 方向相反的冬季風和夏季風造成洋流的轉向, 決定了這一海區的生物地理分布和生物生產的季節節律。由季風帶來的高生物生產力導致了最小含氧帶, 影響著生物的垂直分布。

3.1 季風對浮游植物周年變化的影響

阿拉伯海和孟加拉灣處于相同的緯度且都受季風影響, 但是兩個海區的葉綠素濃度和初級生產力水平有較大差異。阿拉伯海是全球海洋第五大上升流區, 也是唯一的由西邊界流引起的上升流區域。夏季風在阿拉伯海引起很強的上升流, 帶來深層營養鹽促進浮游植物生長, 因此阿拉伯海葉綠素濃度和初級生產力較高, 并且有明顯的季節變化, 是全球葉綠素濃度周年變化幅度最大的海區之一(Banse, 1994), 浮游植物生物量在西南季風前最低, 西南季風期最高, 冬季風期間有個較小的高值期(Smith, 1995)。孟加拉灣表層鹽度較低, 水體層化顯著, 季風和中尺度渦的混合作用所能達到的深度不足20 m, 無法將深層的營養鹽輸送到表層供浮游植物利用, 因此孟加拉灣的葉綠素濃度和初級生產力水平相對較低(Prasanna Kumar, 2002; Jyothibabu, 2015), 且沒有明顯的季節變化(Prasanna Kumar, 2009)。孟加拉灣的葉綠素濃度大大低于阿拉伯海, 夏季孟加拉灣的葉綠素濃度比阿拉伯海低4～5倍, 而初級生產力要低8倍(Prasanna Kumar, 2004)。

夏季阿拉伯海上升流區的葉綠素濃度大大低于秘魯上升流區, 硅藻的貢獻也較小, 類似于高營養鹽低葉綠素海區。對這一現象的解釋是阿拉伯海上升流把從深層休眠的浮游動物橈足類(原種名)(H?ring, 2017)帶到表層, 這些生物都是成體或亞成體而且豐度很大, 到達表層后可直接進行攝食, 而不是像其他上升流海區那樣需要從產卵開始擴大種群, 因此始終對浮游植物有很高的攝食壓力(Barber, 2001)。但是近年來也有人提出鐵限制是阿拉伯海上升流區葉綠素濃度低于預期的原因之一(Moffett, 2020)。

錨系觀測資料顯示在冬季風和夏季風期間, 阿拉伯海的葉綠素濃度從季風開始到結束一直在逐漸升高, 而上混合層深度逐漸變大。由于營養鹽、溫度和光照都沒有對浮游植物生長形成限制, 科學家提出了“稀釋假說”來解釋這一現象, 即上混合層深度變大對浮游植物生長沒有影響, 但是微型浮游動物的豐度卻因為上混合層深度變大而被稀釋變小, 導致其攝食影響減小, 浮游植物葉綠素濃度在整個季風期間逐漸升高(Marra, 2009)。

3.2 浮游植物對全球變暖的響應

全球變暖可改變印度洋季風的強度, 進而影響浮游植物生物量和生產力。由于歐亞大陸冰雪覆蓋減少, 巖土層吸收光的能力大于冰雪層, 因此陸地的升溫較快。最初的預測是陸海溫差加大將導致夏季風增強(Goes, 2005), 但是實際觀測發現夏季風是減弱的, 具體原因還不確定。Roxy等(2015)推測由于氣溶膠的增加減少了輻照到陸地的光線, 因此陸地升溫速度低于預期, 陸海溫差變小, 使得印度洋季風減弱。Annamalai等(2013)則認為夏季風減弱是大氣環流模式的改變引起的。除了強度減弱以外, 印度洋夏季風持續的時間也在減少(Sabeerali, 2018)。季風減弱和海洋升溫導致印度洋水體層化加強, 進入真光層的營養鹽減少, 浮游植物生物量降低。在過去60年間, 印度洋西北部(50°～65°E, 5°～25°N)的浮游植物減少了20%, 其中葉綠素濃度在1998～2005年有短暫增加的趨勢, 可能是由于1998～1999年的強El Ni?o現象造成的(Goes, 2005; Prasanna Kumar, 2010; Roxy, 2016)。根據1998～2015年遙感獲得的初級生產力數據, 北印度洋和赤道印度洋的初級生產力降低程度在全球海洋中最為明顯(Gregg, 2019)。

熱帶氣旋對海洋上層有很強的混合作用, 導致葉綠素濃度升高(Vidya, 2017)。例如在2013年12月的熱帶氣旋Madi發生期間, 衛星遙感和Argo監測發現孟加拉灣葉綠素濃度從氣旋發生前的0.2～0.4mg/L上升到氣旋后的2.7mg/L, 初級生產力也提高了7～8倍, 從320 mg C/(m2·d)上升到2 500 mg C/(m2·d)(Chowdhury, 2020)。隨著全球變暖海洋升溫, 北印度洋熱帶超強氣旋(風速大于64節)的頻次及其持續時間明顯增加(Murakami, 2017; Balaji, 2018; Bhatia, 2019), 因此熱帶氣旋可能對北印度洋初級生產力造成比以往更大的影響。但熱帶氣旋導致葉綠素濃度增加的機制能否逆轉層化加強導致葉綠素濃度長期減少的趨勢還有待研究。

3.3 最小含氧帶對浮游生物的影響

最小含氧帶(oxygen minimum zone, OMZ)通常是指氧濃度低于20mmol/L的水體, 主要位于大洋水深200～1 000 m之間(Paulmier, 2009)。全球海洋中氧濃度<20 μmol/L的總水體約為15×1015m3, 約21% (3.13×1015m3)位于北印度洋, 其中阿拉伯海的缺氧水體(2.51×1015m3)遠大于孟加拉灣(0.62×1015m3)(Garcia, 2010; Acharya, 2016)。阿拉伯海OMZ的平均溶解氧濃度為(10.45±3) μmol/L, 其缺氧程度也高于孟加拉灣[平均溶解氧濃度(14.51±4) μmol/L] (Acharya, 2016)。

同其他海區一樣, 阿拉伯海和孟加拉灣的OMZ對浮游生物的分布產生很大影響, 許多浮游動物的垂直分布格局與OMZ有關: (1) 多數表層分布的浮游生物對氧濃度降低比較敏感, 因此OMZ的上邊界是它們分布深度的下限; (2) 有的浮游生物對生存環境有精確的氧濃度要求, 僅在分布在OMZ上邊界和下邊界內狹窄的水層中; (3) 有少數進行晝夜垂直遷移的浮游生物白天分布于OMZ內, 夜間則上升到表層; (4) 有的浮游生物專一分布在OMZ下邊界(Morrison, 1999)。

阿拉伯海OMZ的橈足類物種組成及分布與水體的氧含量特征有關, OMZ下邊界氧躍層的范圍和強度, 及其年際時空變化, 是影響橈足類分布的重要因素。根據氧濃度可以將阿拉伯海OMZ的水體劃分為3個生境: (1) 最小含氧帶核心(OMZ Core), 水深約300～500 m, 氧含量<0.05 mL/L (即<2.23 μmol/L); (2) 下氧躍層(Lower Oxycline), 水深約500～800 m, 氧含量0.05～0.14 mL/L (即2.23～6.25 μmol/L); (3) 亞氧躍層(Sub-Oxycline), 水深約800～1 000 m, 氧含量>0.14 mL/L(即>6.25 μmol/L)。不同生境具有不同的橈足類群落組成(Wishner, 2008)。

部分橈足類在垂直分布上存在氧含量和年齡相關格局, 例如橈足類格氏光水蚤()。格氏光水蚤個體較大, 雜食性, 全年攝食和生殖, 沒有休眠期, 但是在季風期有大量下沉的顆粒物質時比較活躍。不同發育階段的格氏光水蚤個體分布在不同的水層, 其垂直分布格局與OMZ底部(約600～1 000 m)迅速變化的氧氣梯度有關。成體格氏光水蚤生活在氧濃度相對最高的OMZ下邊界, 可以作為OMZ下邊界水層的指示種。處于較早發育階段的C2和C3個體則在氧濃度最低的相對較淺水層分布。這一分布格局可能與格氏光水蚤不同發育階段的生理和生態需求有關, 成體格氏光水蚤可能需要更高的氧氣水平, 特別是在交配、卵子和精子生產, 以及卵的發育方面, 而C3個體在最低氧水層出現則可能是一種躲避捕食者的策略(Wishner, 2000)。

除橈足類外, 阿拉伯海OMZ中還生活著一些特殊的生物, 如破囊壺菌(thrausochytrid)和細菌(Raghukumar, 2001)、原綠球藻屬藍細菌(Goericke, 2000), 它們可能偏好于這一水層的低氧環境, 因此在OMZ中有豐度高值。

全球變暖降低了氧氣在海水中的溶解度, 同時通過加劇層化等過程減小表層氧濃度高的海水向深層海水輸送氧的速度, 因此全球海洋的氧含量正在降低。與東太平洋和東大西洋OMZ正經歷的體積擴大和氧濃度降低不同, 印度洋OMZ的體積和最低氧濃度變化并不顯著(Stramma, 2008; Naqvi, 2019; Rixen, 2020)。由于OMZ厚度變大, 在東太平洋已觀察到對表層浮游生物的生境壓縮效應, 但由于北印度洋OMZ厚度變化不明顯, 因此該現象在印度洋可能并不顯著(Wishner, 2013)。

3.4 阿拉伯海冬季水華的物種轉變

阿拉伯海冬季水華發生的原因是冬季風導致對流混合, 使得水體下層營養鹽被提升到表層, 因此水體上混合層的深度決定了冬季水華的強度(Keerthi, 2017)。此外, 大氣飄塵的沉降(Banerjee, 2014)和中尺度渦(Wang, 2020)也對阿拉伯海冬季水華的發生有所貢獻。

在2000年以前, 阿拉伯海的冬季水華主要是由硅藻造成。硅藻水華于11月出現在阿曼沿海并向東擴散, 2月中旬遍布阿拉伯海北部。從21世紀初開始, 阿拉伯海的冬季水華生物變為甲藻類的夜光藻()。自發現以來, 夜光藻水華每年都發生(Goes, 2016), 程度逐年加強, 面積擴大, 使得阿拉伯海冬季葉綠素濃度的長期變化呈升高趨勢(Goes, 2016, 2020)。夜光藻水華改變了水體中的其他浮游生物組成, 例如發生夜光藻水華的水體中, 超微(pico)級浮游植物的生物量高出無水華水體十余倍, 水華區還存在大量呈藍色的銀幣水母()(Baliarsingh, 2018)。

硅藻水華被夜光藻水華取代的原因目前還沒有定論, 可能的原因之一是冬季風變弱導致的硅缺乏。隨著印度洋冬季風減弱(Parvathi, 2017; Goes, 2020), 阿拉伯海上混合層深度減少, 沒有到達硅躍層, 減少了硅元素向表層的輸入, 因此表層海水缺硅, 無法形成硅藻水華; 而水體的層化、氧濃度的降低和有機物濃度增加利于甲藻的生存, 從而導致夜光藻水華(Parvathi, 2017; Sarma, 2019; Xiang, 2019; Goes, 2020)。

冬季水體表層的夜光藻被混合作用運移到下層缺氧水體中后, 比在正常氧濃度下的固碳作用更強, 而硅藻等其他浮游植物在低氧時固碳作用降低50%。do Rosário Gomes等(2014)認為這是冬季阿拉伯海發生夜光藻水華的原因之一, 然而這一觀點尚存在爭議(Lotliker, 2018)。

Xiang等(2019)根據在巴基斯坦近岸海區冬季的調查資料, 提出了另外一種機制: 冬季風導致表層海水降溫和鹽度升高, 在表層水體和底層水體之間形成了低鹽水層, 水溫約24°C, 光照較弱, 有機營養鹽豐富而硅濃度較低, 利于夜光藻在與硅藻的競爭中獲勝, 而中尺度渦將這些位于低鹽水層的夜光藻提升到表層, 并進一步發展成水華。

3.5 阿拉伯海悖論

在阿拉伯海, 盡管浮游植物的生物量和生產力隨著季風轉換呈現明顯的季節變化, 但是以浮游植物為食的浮游動物生物量卻較為穩定, 各個季節間差異不大, 這一現象被稱為阿拉伯海悖論(Arabian Sea Paradox)(Madhupratap, 1992; Madhupratap, 1996)。例如夏季風后期阿拉伯海中型浮游動物的生物量是春季季風間期的1.3倍, 是冬季風期的1.5倍(Wishner, 1998)。與阿拉伯海微弱的季節變化相比, 世界其他海區浮游動物生物量的季節變化幅度更高, 在熱帶海區約為2～3倍, 在溫帶海區甚至高達1～2個數量級(Cushing, 1975)。浮游動物生物量季節差異較小的現象在東阿拉伯海(Madhupratap, 1996)和西阿拉伯海(Baars, 1999)都有報道。

對阿拉伯海悖論出現的原因有多種分析。有學者認為浮游動物的生物量季節差異較小是相對于浮游植物初級生產季節差異較大而言的(Baars, 1999), 遙感方法可能高估了夏季風期的浮游植物初級生產力, 而冬季風期有混合作用使得底層營養鹽進入表層, 導致冬季風期的初級生產水平也較高。印度洋唯一的寡營養期在5月的季風間期, 但此時浮游動物仍可以微食物網生物為食從而保持種群數量。因此Baars (1999)認為浮游動物生物量季節差異小這一現象有合理的解釋, 并非悖論。

有些調查資料顯示浮游動物季節變化足夠大, 并不支持這個悖論。例如Luo等(2000)的調查發現夏季風期間的浮游動物生物量是季風間期的5倍, Koppelmann等(2003)發現春季季風間期的阿拉伯海西部和中部的浮游動物生物量明顯低于夏季風和冬季風期間。

還有學者認為是研究方法造成了浮游植物和浮游動物生物量不一致的周年變化規律。Smith等(1998)認為調查站位的選取很重要, 不同站位的浮游動物生物量是有季節波動的, 但是其高值發生在不同的時間, 因此如果把所有站位的資料進行平均, 會掩蓋阿拉伯海浮游動物生物量的季節差異。由于意識到以往研究在時間和空間覆蓋度上存在偏差, 可能人為導致阿拉伯海悖論的出現, 因此近年來的研究在不斷優化調查海區和時間選擇, 部分調查發現浮游動物生物量具有周年變化(Jyothibabu, 2010; Karati, 2018)。目前的調查資料依然較少, 還需要更多的資料對阿拉伯海悖論進行檢視。

4 南印度洋浮游生態系統

4.1 利文洋流影響區域

利文洋流(Leeuwin Current)沿大洋洲陸架坡折流動, 是全球唯一極向流動的東邊界流。由于印尼貫穿流導致的大洋洲西部南北向海面高度差足以壓制該區域的南風, 使得利文洋流流向南極方向。利文洋流表層溫暖低鹽, 硅酸鹽和磷酸鹽濃度較高, 而硝酸鹽濃度很低, 導致該海區浮游植物的生長受氮鹽限制(Thompson, 2011)。利文洋流有明顯的季節變化, 冬季較強, 離岸較近, 影響的面積大。在5～7月(南半球的秋季到冬季早期)利文洋流影響區域開始出現葉綠素濃度升高的現象, 并在冬季達到峰值(Feng, 2007; Moore II, 2007), 夏季則與冬季相反。與大西洋和太平洋的東邊界流在陸架海引起上升流不同, 利文洋流引起的是下降流, 導致大洋洲西部海區大陸架處于寡營養狀態, 其葉綠素濃度比其他東邊界流低大約1個量級(Moore II, 2007)。由于海區總體處于寡營養狀態, 此處不能形成其他東邊界流區域的由小型遠洋魚類(如沙丁魚、鳀魚和秋刀魚等)為主的捕撈漁業, 相反, 利文洋流海區的重要漁業生物是底棲生物巖龍蝦。

利文洋流能產生氣旋渦和反氣旋渦, 兩者經常成對發生, 向西移動進入南印度洋。通常來說, 洋流產生的是富營養的氣旋渦和寡營養的反氣旋渦。由于流向獨特, 利文洋流的渦也有特殊性, 它生成的反氣旋渦雖然是暖渦, 但夾帶的是沿岸富營養水體, 葉綠素濃度相對較高, 因此為富營養反氣旋渦; 相應的, 利文洋流產生的氣旋渦則為寡營養(Moore II, 2007; Gaube, 2013; Dufois, 2014)。在利文洋流最強的冬季, 由于動能最大, 反氣旋渦的壽命可超過5個月(Moore II, 2007; Mao, 2019), 甚至可以跨越南印度洋向西傳播到達馬達加斯加島東部沿海。巖龍蝦營浮游生活的幼體能被渦旋輸送到大洋洲西部的大洋海域, 最遠可達100°E, 它們怎么回到近岸海區進入底棲生活階段目前還沒有確切答案(Griffin, 2002)。

利文洋流的強度受到氣候異常現象的影響, 在厄爾尼諾期間減弱(Huang, 2015), 在拉尼娜期間增強(Cannell, 2012; Feng, 2013), 并且在拉尼娜期間產生更多更強的反氣旋渦(Moore II, 2007)。模型研究表明, 隨著全球變暖, 印尼貫穿流和利文洋流都會變弱(Stellema, 2019), 但這一變化對浮游生態系統的影響還未見報道。

4.2 塞舌爾-查戈斯溫躍層脊影響區域

在50°～75°E、5°～10°S這一區域, 其北部的西風和南部的東風造成了兩個相反流向的洋流: 南赤道流(South Equatorial Current, SEC)和南赤道逆流(South Equatorial Countercurrent, SECC)。在柯氏力的作用下, 在SEC和SECC中間出現溫躍層上升現象, 但溫躍層并未露出水面形成上升流, 稱為塞舌爾-查戈斯溫躍層脊(Seychelles-Chagos thermocline ridge, SCTR), 又稱塞舌爾-查戈斯穹隆(dome)(Hermes, 2008, 2009)。SCTR在2008年才被發現和命名, 它常年存在, 但在冬季最強, 其生態學效應的研究還比較初步。根據衛星遙感獲得的葉綠素特征, SCTR的葉綠素濃度高于周圍海區。SCTR西部(WSCTR, 50°～62°E)的葉綠素濃度高于SCTR東部(ESCTR, 63°～75°E)。兩個區域的平均葉綠素濃度在7～8月出現一個主峰(WSCTR約0.26mg/L, ESCTR約0.16mg/L), 1月出現次峰值(WSCTR約0.14mg/L, ESCTR約0.12mg/L), 最小值出現在3～4月(WSCTR約0.12mg/L, ESCTR約0.10mg/L)(George, 2018)。全球變化對SCTR的影響和浮游生物對SCTR的響應尚未見報道。

4.3 南印度洋環流影響區域

南印度洋環流(South Indian Ocean Gyre, SOG)是全球5個亞熱帶環流之一。周年變化的季風導致SOG也表現出明顯的季節變化。冬季(6～9月, 即北半球的夏季風期間), 從南大洋吹來的風增強, 帶來大量低溫高營養的海水, 此時SOG面積變小, 葉綠素濃度升高, 最高可達0.07 μg/L; 而夏季(12～3月, 即北半球的冬季風期間) SOG溫度升高, 面積變大, 但葉綠素濃度最低, 僅為0.037 μg/L(Jena, 2013)。

隨著全球變暖, 80%的SOG的海水溫度都有顯著升高, 層化加劇, 與此同時季風風力減小, 導致對海水的混合作用變弱, 上述作用減少了向表層輸送的營養鹽, 使得葉綠素濃度降低(Jena, 2013)。以葉綠素濃度為指標來判斷SOG面積的變化, SOG影響區域在1998～2010年間面積每年增加4.46%, 而葉綠素濃度以每年1.36%的速度降低, 在1998～2010年間葉綠素濃度降低了9%, SOG北部葉綠素濃度降低的幅度最大(Jena, 2013)。

5 印度洋特殊氣候現象的生態學效應

5.1 印度洋偶極子

印度洋偶極子(Indian Ocean Dipole, IOD)是指印度洋赤道帶(10°N～10°S)的西部(西極, 主要是阿拉伯海)和東部(東極, 主要是印度尼西亞南部海區)海表面溫度之間的負相關關系: 西極溫度偏高時, 東極溫度偏低, 稱為正偶極子, 反之則稱為負偶極子。正、負偶極子現象分別類似太平洋的拉尼娜和厄爾尼諾現象, 并通過海洋-大氣耦合與拉尼娜和厄爾尼諾現象關聯。大多數情況下, 當正偶極子發生時, 太平洋發生厄爾尼諾現象, 而當負偶極子發生時, 太平洋發生拉尼娜現象(Paul, 2017)。

1997年發射的SeaWiFS衛星使得研究浮游植物對IOD現象的響應成為可能, 1997/1998和2006/2007有兩次正IOD事件, 蘇門答臘外海的葉綠素濃度升高, 高值區域向西到達65°E, 向南到達10°S, 而西印度洋的葉綠素濃度降低, 低值范圍向東可達60°E (Wiggert, 2009; Prasanna Kumar, 2012; Pandey, 2019; Sari, 2020)。而在2016年的較強的負偶極子事件中, 阿拉伯海的葉綠素濃度升高(Thushara, 2020)。隨著全球變暖, 極端偶極子事件發生的頻率會升高(Cai, 2014), 因此熱帶東、西印度洋浮游植物增加或減少的事件也可能將增加。

5.2 寧格羅尼諾/尼娜

寧格羅尼諾(Ningaloo Ni?o)是澳大利亞西北部寧格羅市(Ningaloo)外海溫度異常升高的現象, 一般在南半球的春季發生, 在夏季達到頂峰, 并在秋季消失(Feng, 2013)。與之相反, 如果這一海區的水溫異常降低, 則稱為寧格羅尼娜(Ningaloo Ni?a)。寧格羅尼諾/尼娜與太平洋的厄爾尼諾和拉尼娜現象有關聯, 每當拉尼娜現象出現時, 寧格羅尼諾現象隨之發生, 并導致寧格羅外海葉綠素濃度降低。反之, 當寧格羅尼娜發生時, 該海區的葉綠素濃度升高(Narayanasetti, 2016)。由于寧格羅尼諾現象在2013年才被提出和命名, 對寧格羅尼諾/尼娜的發生頻率和強度的長期變化趨勢研究較少, 浮游生物對該現象的響應尚未見報道。

5.3 熱帶大氣季節內震蕩

熱帶大氣季節內震蕩(Madden-Julian Oscillation, MJO)是東印度洋和西太平洋熱帶海區獨有的季節內變化, 大氣中深層對流云和降雨帶以平均5 m/s的速度從東印度洋向西太平洋移動, 引起海洋溫度、鹽度和上混合層深度的變化, 進而影響表層營養鹽濃度。與MJO伴隨的低壓和降水造成海面高度增加, 水體葉綠素濃度降低。隨著雨帶逐漸移動遠離, 海面氣壓變高, 海面高度降低, 水體葉綠度濃度增加。因此MJO現象將導致赤道印度洋葉綠素濃度高值區自西向東相應移動(Waliser, 2005; Liao, 2017), 且在冬季最為顯著。目前暖池區面積擴大影響了MJO的周期, 使其在印度洋停留的時間減少了3～4天(Roxy, 2019), 這將對赤道印度洋區域葉綠素濃度的變化造成響應影響。

6 展望

目前IIOE-2計劃已執行過半, 完成了16個調查航次。IIOE-2航次大量使用自動采樣和走航觀測設備, 每個航次只有1～2個南北方向的斷面, 主要分布在孟加拉灣和印度洋東側。但在浮游生態學研究中, 除葉綠素濃度可以通過Argo浮標、衛星遙感獲得以外, 其他浮游生物都要靠現場采集樣品和實驗室分析來完成相關研究。因此IIOE-2對印度洋浮游生態學研究的促進可能有限, 現場調查研究亟需加強。

我國在印度洋的現場調查主要集中在東印度洋。自2010年起國家自然科學基金委每年都組織東印度洋海洋學綜合科學考察航次(梁湛林等, 2018), 最初的站位局限于75°E以東、10°S以北, 近幾年站位位置向南延伸到10°S以南。此外2018年初, 我國和巴基斯坦組織了中巴首次北印度洋聯合考察, 在阿拉伯海北部巴基斯坦沿岸進行了現場調查。通過多年的調查和數據積累, 我國學者報道了熱帶東北印度洋的毛顎類(李開枝等, 2014a)、管水母類(李開枝等, 2014b)、幼形類和橈足類(Li, 2017b)的物種組成和群落結構, 比較了孟加拉灣與南海浮游動物群落異同(Li, 2017a), 研究了小型浮游植物(王磊等, 2015; 薛冰等, 2016; Pujari, 2019; Liu, 2020; 孫萍等, 2020)、顆石藻(Liu, 2018, 2021a, 2021b)、有孔蟲(Munir, 2018)、放射蟲(Munir, 2020, 2021)、微微型浮游植物(Wei, 2020)和浮游細菌(Wang, 2016; Qian, 2018; Wu, 2019)的生態分布, 發現中尺度渦的水平和垂直輸送促進了阿拉伯海北部冬季水華的產生(Wang, 2020), 營養鹽結構、上升流和氣旋渦旋的綜合效應引發了夜光藻水華(Xiang, 2019), 并利用16年衛星遙感葉綠素資料分析了赤道東印度洋及孟加拉灣表層、次表層葉綠素的季節和年際變化(Xu, 2021)。

盡管東印度洋和西太平洋毗連, 兩者之間有印尼貫穿流聯通, 厄爾尼諾現象對印度洋的偶極子和寧格羅尼諾都有關聯, 但是這兩個海區的調查基本上沒有協同和配合, 因此在印太交互的影響研究方面很薄弱。2021年5月, 基金委重大項目“印太交匯區物質能量匯聚中心海洋環境與生物過程的耦合作用和生態效應”開始執行, 將會大大促進印太交互和全球變暖對印度洋浮游生態影響的研究。

對我國未來的印度洋浮游生態學調查, 筆者建議在以往自然科學基金共享航次東印度洋調查海域的基礎上, 向北延伸至孟加拉灣, 向南延伸至10°S以南, 可將以下幾個科學問題作為切入點開展研究: (1) 浮游生物群落在10°S附近的交匯格局是生物地理學研究尚未解決的重要問題。10°S是印度洋南部和北部水文環境的交界處, 也是南北生物地理分布區的分界處, 這是印度洋與大西洋和太平洋不同的特點之一。(2) 孟加拉灣浮游生物與最小含氧帶的關系。孟加拉灣是表層鹽度最低的最小含氧帶海區, 以往對浮游生物和最小含氧帶的關系研究集中在最小含氧帶最強的區域, 在最小含氧帶厚度逐漸變薄的區域, 浮游生物的分布變化未見報道。(3) 東印度洋暖池區域漂浮生物的分布和高溫適應性。漂浮生物對高溫的適應性決定了印度洋暖池變暖后這些生物是停留在原處還是極向移動。

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REVIEW ON PLANKTONIC ECOSYSTEM OF INDIAN OCEAN AND ITS RESPONSE TO GLOBAL WARMING

ZHANG Wu-Chang1, 2, 3, ZHAO Yuan1, 2, 3, DONG Yi1, 2, 3, LI Hai-Bo1, 2, 3, ZHAO Li1, 2, 3, XIAO Tian1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266237, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

Compared with the Pacific and Atlantic Oceans, the Indian ocean has a unique system of monsoons and currents that drive the distribution and production of plankton. In the context of global warming, Indian Ocean has a more pronounced warming trend than that in the Pacific and Atlantic Oceans, making it one of the hotspots for studying the effects of warming on marine planktonic ecosystems. The status, characteristics and response to global warming of planktonic ecosystems in the Indian Ocean is reviewed. The main topics include the geographic distribution of plankton, the characteristics of planktonic ecosystems in the North and South Indian Ocean, and the ecological effects of special climatic phenomena. The study of plankton ecology in the Indian Ocean is in the development stage in China. The authors recommend the following research topics as entry points: the plankton convergence pattern across different biogeographic distribution areas spanning 10°S, the study of plankton ecology in the unique Oxygen Minimum Zone in the Bengal Bay covered by low salinity surface water, and the response of neuston to ocean warming in the Eastern Indian Ocean Warm Pool.

Indian Ocean; monsoon; plankton; Oxygen Minimum Zone; global warming

*國家自然科學基金項目, 42076139號, 41576164號; 中國科學院戰略性先導科技專項, XDB42030402號。張武昌, 博士生導師, 研究員, E-mail: wuchangzhang@qdio.ac.cn; 并列第一作者: 趙 苑, 副研究員, E-mail: yuanzhao@qdio.ac.cn

2021-09-06,

2021-10-29

Q958.8

10.11693/hyhz20210900201