關于禾本科的一些誤解
——植物學教材質疑(八)

黎維平

(湖南師范大學生命科學學院,中國湖南 長沙 410081)

禾本科(Poaceae,Gramineae)是被子植物大科之一,世界廣布。禾本科植物不僅具有極其重要的經濟價值,還有重大的生態價值。因此,在植物形態解剖學和分類學教學中,禾本科占據十分突出的位置。然而,植物學教材關于禾本科的介紹普遍存在幾個明顯的問題,有的在學術界內外產生了廣泛而深遠的不良影響。

1 英文單詞grass的廣泛誤譯

英文單詞grass誤譯的問題是筆者首先在一本中學生物教材[1]上發現的。該書指出,“與木本植物相比,草本植物的莖沒有形成層,因此,草本植物的莖一般不能像木本植物的莖那樣逐年加粗[1]。”雙子葉植物區別于單子葉植物的主要特征之一是前者具有形成層,而后者沒有。無論是按傳統的雙子葉植物還是真雙子葉植物的概念,絕大多數雙子葉植物是草本植物。除睡蓮目、金魚藻科、蓮科和川苔草科(河苔草科)等極少數類群外,絕大多數雙子葉草本植物都有形成層,也有不同程度的次生生長。花生(ArachishypogaeaL.)為豆科的一年生草本植物,也具有明顯的次生生長[2]。所以,“草本植物的莖沒有形成層”的說法是不準確的。

究竟是什么原因導致那本中學生物教材產生錯誤的論述？筆者認為是英文grass一詞被誤譯所致。英文單詞grass在中文文獻中被普遍譯成“草”,這是不對的。英文herb才泛指各種草本植物,而grasses應譯為禾本科植物,grass family即禾本科,就像sedges被譯成莎草科植物、sedge family即莎草科一樣。歐洲無野生竹類,且竹亞科物種數只占禾本科的十分之一而易被忽略,因此grass在一些場合中也可譯為禾草。

關于grass誤譯,可用一道試題的翻譯來佐證以上判斷。第27屆國際生物學奧林匹克競賽理論試卷第62題B選項的中文譯文為:“草本植物會比木本植物和多年生草本植物對缺水更敏感,……”[3]。該陳述中將草本植物與多年生草本植物比較,不合邏輯。查閱原題(https://www.ibo-info.org/en/info/papers.html;2022-06-21),發現原題中的“perennial grasses”被誤譯為“多年生草本植物”,而正確的譯文應是“多年生禾本科植物”。

單詞grass誤譯廣泛存在于學術著作和論文中。“草本植物是上述情況的重要例外,在草本植物家族中,質體和胞質中存在的乙酰輔酶A羧化酶都是單體形式的[4]。”此句中的草本植物是對grass的誤譯,譯成禾本科植物就對了,因為此酶有兩種結構類型[5]:1)多亞基型,即異質型,存在于細菌、雙子葉植物和非禾本科單子葉植物的質體中;2)單體型,即同質型,禾本科植物的質體和胞質中的乙酰輔酶A羧化酶均屬于同質型。

一本生態學教材[6]指出,“草食獸的適量存在有利于草本植物同灌木作斗爭,使草原保持原有的牧草成分。這是因為草本植物的生長點是在植株的基部,而灌木和樹苗的生長點是在莖枝的頂部。”這里的“草本植物”無疑指的是禾本科植物(“生長點是在植株的基部”的說法是基于對禾本科植物居間分生組織和分蘗現象模糊認識的不專業表述),這種錯誤的說法應是直接或間接地來自對英文“grass”的錯誤翻譯。

有報道指出,多基因研究“支持水稻(竹亞科)和小麥(早熟禾亞科)之間的關系更加緊密的論點,說明玉米(黍亞科)在草本植物進化的早期就和水稻、小麥開始分化了[7]”。草本植物并非植物分類中的一個類群,不是進化單位,其不存在所謂的“進化的早期”,此處的“草本植物”只能是grasses(禾本科植物)的誤譯。

一本植物生理學教材[8]引用了英文同類教材[9]上氣孔的圖片,英文論述也被參考。該英文教材提到,“Guard cells show considerable morphological diversity,but we can distinguish two main types:One is typical of grasses,while the other is found in most other flowering plants,as well as in mosses,ferns and gymnosperms.In grasses,guard cells have a characteristic dumbbell shape,with bulbous ends.[9]”而中文教材敘述道,“保衛細胞雖然在結構上有相當大的變異,但是總的來說可以分為兩大類(圖3-7)。一類存在于大部分雙子葉植物及許多單子葉植物、苔蘚類植物、蕨類植物和裸子植物中。這類保衛細胞是一對腎形的細胞,并列形成橢圓的外形,中間是通氣的小孔。另一類保衛細胞存在于許多草本植物和某些單子葉植物(如棕櫚)中。這類植物的保衛細胞是對并列的呈啞鈴狀的細胞,兩端是啞鈴的球狀體[8]”。比較中英文內容后可知,二者大體一致,但英文中的“grass”對應于中文中的“草本植物”,這又是誤譯。啞鈴型保衛細胞限于禾本科,將grass譯成禾本科植物才是準確的。該中文教材另一處[8]提到“草本植物”的文字也是參考同一英文教材[9]:“例如,草本植物的胚芽鞘的細胞壁含有60%～70%的半纖維素和20%～25%的纖維素,而果膠只有約10%”,此句無疑是依據“For example,the walls of grass coleoptiles consist of 60 to 70% hemicellulose,20 to 25% cellulose,and only about 10% pectin[9]”。在這里,該教材誤將“grass coleoptiles”(禾本科植物的胚芽鞘)譯成“草本植物的胚芽鞘”。胚芽鞘只限于禾本科植物,若擴大到所有草本植物則與事實不符。

在譯制的科教片解說詞中,將禾本科植物說成草本植物也不鮮見,如“開花植物中,最成功的例子是草本植物”“地球上有近萬種草本植物”(CCTV9播放;https://v.qq.com/x/page/v0924li7z73.html；2022-06-21)。這兩處的“草本植物”都應改譯為“禾本科植物”。

雖然植物學教材尚未見將禾本科植物譯成草本植物的例子,但是,植物學教材在介紹草本植物和木本植物時,或在分類學部分介紹禾本科時,應提到英文單詞“grass”和“herb”的區別,使誤譯grass的現象逐漸減少,直至消失。

2 啞鈴型保衛細胞不是單子葉植物的特征

陸生植物(高等植物)在陸地立足所面臨的最大困難之一是如何避免過度失水。角質層的出現基本上幫助植物解決了保水的問題,但是也妨礙了植物與外界進行氣體交流,于是苔蘚、角苔的孢子體就演化出氣孔器。氣孔器由二保衛細胞組成,保衛細胞有腎形(kidney-shaped)和啞鈴形(dumbbell-shaped)兩種類型。腎形保衛細胞和啞鈴形保衛細胞除形態不同外,前者的內壁(氣孔一側)厚而外壁薄,微纖絲從氣孔呈扇形輻射狀排列;后者的壁中間厚而兩端薄,微纖絲徑向排列[10]。腎形是保衛細胞的主要類型,而關于啞鈴形的保衛細胞在植物中的分布,主要有如下幾種說法:1)其為禾本科特有;2)僅見于禾本科和莎草科;3)存在于禾本科和其他幾個單子葉植物科;4)為單子葉植物所有。

有教材和論文明確指出,啞鈴形保衛細胞是禾本科特有性狀[11～15]。更多的教材沒有采用排他性的表達方式,只提禾本科植物氣孔是啞鈴形的[10,16～23],未提及其他科,這是對啞鈴形保衛細胞為禾本科特有的觀點的默認。

第2種普遍的觀點認為,啞鈴形保衛細胞見于禾本科和莎草科[24～26]。此觀點可擴大到如下幾種說法:1)啞鈴形保衛細胞見于“禾本科和其他幾個單子葉植物科[27]”;2)啞鈴形保衛細胞見于“禾本科、莎草科和近緣科[28]”。禾本科和莎草科雖然屬于同一個目,但在含16個科的禾本目中,3個基部類群之后分為2支,禾本科和莎草科分屬于這兩個分支,親緣關系并不密切[29]。如果禾本科和莎草科均有啞鈴形保衛細胞,而且是同源的,那么這2支上的13個科的氣孔至少多為啞鈴形的,這顯然與事實不符。另一種可能性是,禾本科和莎草科的啞鈴形保衛細胞獨立發生,但這難以令人置信。如上文所述,啞鈴形保衛細胞與植物界廣泛存在的腎形保衛細胞相比,有很大差異,可謂之“進化奇跡(evolutionary novelties)”。進化奇跡隨機發生,不大可能在不同的時空獨立重復發生。當然也會有例外,如杠桿狀雄蕊在唇形科內可能發生多次獨立進化[30]。杠桿雄蕊主要的變化在于藥隔延長,隨后的變化如每個雄蕊遠軸端的藥囊失去育性等是自然選擇的必然結果;比較起來,由腎形保衛細胞演化為啞鈴形細胞,在細胞壁上發生了許多復雜的結構變化,這個進化奇跡重復發生的可能性要小得多。那么,莎草科的保衛細胞是否為啞鈴形則需要仔細研究,以給出明確答案。

也曾有研究得出這樣的結論,即棕櫚科(Palmae)[8]、澤藺花科(Rapateaceae)、竹芋科(Marantaceae)、苞穗草科(Anarthriaceae)、帚燈草科(Restionaceae)和須葉藤科(Flagellariaceae)等科的植物具啞鈴形保衛細胞(見Sack的綜述[31]),這是有關的第3種觀點。在這些科中,與禾本科親緣關系最為接近的是須葉藤科。但是,電鏡和熒光顯微觀察顯示,須葉藤科植物具有啞鈴形保衛細胞的觀點不是事實[31]。筆者對幾種棕櫚科植物的葉表皮進行了觀察,發現其保衛細胞并非啞鈴形(未發表)。關于非禾本科植物是否具有啞鈴形保衛細胞需要更強有力的證據。

此外,也有很流行的第4種觀點,即:雙子葉植物的保衛細胞為腎形,而單子葉植物的保衛細胞呈啞鈴形。首先,這種觀點出現在植物學教材中[32]。其次,在一些植物生理學教材中,腎形保衛細胞結構圖的圖題是“雙子葉植物氣孔”,而啞鈴形保衛細胞的圖題則是“單子葉植物啞鈴形氣孔”或“啞鈴形(單子葉植物)”[33～34]。再次,持此觀點的學術論文并不少見,其表現為:1)直述單子葉植物氣孔啞鈴形[35];2)明明是以禾本科植物氣孔為研究對象得出的結論,卻聲稱保衛細胞啞鈴形是單子葉植物氣孔的特征[36];3)陳述“單子葉植物氣孔由一對啞鈴狀的保衛細胞及兩側的一對副衛細胞構成”時,舉例全是禾本科植物[37]。

Rudall等[28,38]在研究單子葉植物的氣孔演化和發育中,按副衛細胞的有無、發育和排列,將單子葉植物的氣孔分為無規則型(anomocytic)、長軸平列型(paracytic-nonoblique)和平行或四胞偏斜型(paracytic/tetracytic oblique)等3種類型。禾本科植物的氣孔屬于長軸平列型,而其對禾本科植物的啞鈴形保衛細胞只字未提,這意味著啞鈴形保衛細胞為禾本科的獨征,在研究單子葉植物氣孔演化時并無系統學意義。

另一方面,各植物學教材在腎形保衛細胞模式圖下標注“雙子葉植物”,這不恰當。其不良后果有二:1)使讀者以為腎形保衛細胞是雙子葉植物獨有的特征,模糊了從苔蘚植物到被子植物(包括絕大多數單子葉植物)都具有腎形保衛細胞這一事實;2)由于雙子葉植物和單子葉植物的概念并列,在腎形保衛細胞模式圖下標注“雙子葉植物”易使讀者認為與之相對應的單子葉植物具啞鈴形保衛細胞。

綜上所述,關于啞鈴形保衛細胞的分布,1)可以肯定的是其不是單子葉植物的共有衍征,單子葉植物保衛細胞為啞鈴形的說法是不嚴謹的,植物學教材應對此加以強調;2)與禾本科非近緣的莎草科是否具有真正的啞鈴形保衛細胞需要更深入的研究,以得出更明確、更強有力的證明;3)植物學教材應避免在解釋保衛細胞時用“雙子葉植物的氣孔器由2個腎形的保衛細胞組成[23]”之類的說法,應同時提及包括大多數單子葉植物在內的高等植物的保衛細胞通常是腎形。另一方面,在標題“單子葉植物葉的結構[2,15～16,19,23,32]”之下介紹禾本科植物葉的結構時,要強調禾本科葉的一些特征并不是單子葉植物的共有性狀,而限于禾本科或禾本科等少數類群,如硅質細胞和栓質細胞交替排列、葉上表皮具泡狀細胞、保衛細胞啞鈴形等。

3 原生木質部腔隙:氣腔還是水腔？

禾本科植物莖的維管束中普遍存在原生木質部腔隙(protoxylem lacuna,protoxylem cavity),對其形成原因、結構和其為氣腔還是水腔,中外植物學教材均存在相互矛盾的說法。

為什么禾本科植物及其他一些單子葉植物的莖存在原生木質部腔隙,而雙子葉植物、裸子植物的莖和所有種子植物的根均無此結構,一般教材都未加以解釋。Evert[27]對此的解釋是:在具此腔隙的植物中,莖和葉的原生木質部在莖、葉伸長結束之前,其環紋、螺紋導管已完成分化。這些導管分子有限的可塑性使其經受不住拉扯而斷裂。而在其他植物的莖及各種子植物的根中,原生木質部導管分子的分化晚些,能承受伸長區器官的延長。這一解釋能自圓其說,但有待廣泛的實驗數據來驗證。

關于該腔隙的來源,有3種不同的說法:1)腔隙因導管破裂而成[25,27,39],屬于破生型(rhexigeny),不同于裂生型(schizogeny)和溶生型(lysigeny)。甚至有人說,腔隙以破裂的導管分子的次生壁為邊界[27];2)腔隙由導管破裂產生的空間和其內側的薄壁細胞相互分離形成的細胞間隙疊加而成[2];3)腔隙為原生木質部薄壁細胞的胞間隙[40]。筆者贊成觀點2。首先,原生木質部導管破裂是被普遍認可的事實;其次,腔隙之大通常遠大于原生木質部幾個導管的橫切面。這就是說,兩種生長現象造成了腔隙的發生,一是縱向的拉伸導致原生木質部導管破裂,二是原生木質部的薄壁細胞生長擴大了細胞間隙,也就擴大了腔隙。所以,此原生木質部腔隙屬于破-裂生混合型(rhexi-schizogeny)。

原生木質部腔隙是氣腔還是水腔？國內外教材普遍稱之為氣腔(air space)[2,15～16,18～21,23～24,27,41～43]。筆者曾對此深感困惑:在后生木質部導管旁邊形成一氣腔,那不是很容易引起導管內形成氣栓(栓塞)而不利于水分和無機鹽運輸嗎？禾本科植物為什么給自身留下這樣一個明顯的缺陷？筆者多年指導學生開展多種禾本科植物莖橫切面的觀察實驗,我們從未觀察到原生木質部具氣體的跡象。Crang等[22]的論述解答了筆者的疑問,即此腔隙為水腔(water cavity),其甚至具導管功能,在蒸騰過程中能運輸水分。Canny[44]在研究玉米(ZeamaysL.)葉脈時發現,原生木質部充滿液體的腔隙(sapfilled space)是葉脈中與導管平行的水分運輸通道,稱之為原生木質部輸導腔隙(conducting protoxylem lacuna),其出現氣栓(栓塞)的可能性要比后生木質部小得多。雖然該研究不是針對莖的,但莖和葉中的原生木質部腔隙的形成機制和結構是一致的,莖的原生木質部腔隙是水腔的說法是合理的。筆者支持原生木質部腔隙為水腔(https://www.sciencetopia.net/biology/botany/monocot-stem;2022-06-21)的觀點,并建議中文教材將氣腔至少改稱為中性的說法,即稱之為腔隙(lacuna),全稱為原生木質部腔隙(protoxylem lacuna)。

原生木質部腔隙通常被說成由薄壁細胞圍成[25,27,39]。Canny[44]將玉米原生木質部腔隙不易形成氣栓歸因于其周邊的薄壁細胞使其滲透性遠大于具次生壁的導管分子。另一種說法認為,該腔隙由后生木質部導管分子和內側的纖維支撐[22]。綜合起來看,腔隙外側是后生木質部;內側早期是薄壁細胞,其生長導致細胞間隙擴大,后期部分或全部薄壁細胞進一步分化成為纖維細胞[27]。即使薄壁細胞全部發育成纖維細胞,其細胞間的通透性也使之比導管分子不易形成氣栓。

4 束鞘的歸屬

禾本科植物莖具散生維管束,每個維管束被稱為維管束鞘(vascular bundle sheath;簡稱束鞘bundle sheath)的厚壁組織(纖維)包圍著。束鞘屬于維管束的什么結構？是屬于韌皮部？木質部？還是韌皮部和木質部？或是韌皮部和木質部之外的結構？中文教材一般都未提及。王幼芳等[40]在書的正文中指出:“維管束外有1層被染成紅色的厚壁細胞包圍,呈鞘狀的結構,即維管束鞘”;但在“圖1-2-15”中未見維管束鞘的標注,而是在束鞘橫切面上部指為韌皮纖維,下部標為木纖維。這種標注意味著束鞘是韌皮纖維和木纖維的嵌合體。馬煒梁等[2]在“圖3-29”中,將束鞘橫切面上方也標注為韌皮纖維,但在下方外層纖維標為維管束鞘,內側緊貼著的纖維標為木纖維,這又意味著維管束鞘是不同于木纖維的另一結構。第3種觀點見于有的植物學網站(https://bio.libretexts.org/Bookshelves/Botany/Botany_(Ha_Morrow_and_Algiers)/Unit_2%3A_Plant_Structure/11%3A_Stems/11.02%3A_Internal_Anatomy_of_the_Primary_Stem;2022-06-21),認為玉米莖的束鞘來自初生韌皮纖維(“If primary phloem fibers surrounded the entire vascular bundle,they form a bundle sheath”)。

束鞘不可能全部來自初生韌皮纖維,否則,禾本科莖的維管束就不是外韌維管束,而是周韌維管束了;這顯然不對。筆者在切禾本科植物莖時,有時見到維管束鞘在橫切面中部間斷(未發表),這是外始式的韌皮部和內始式的木質部尚未分化完畢(束鞘未“合攏”)造成的,內側的韌皮纖維和外側的木纖維都是最后成熟的部分。束鞘也不可能是韌皮部和木質部以外的第三部分結構。所以,上述第1種觀點是正確的,即束鞘應為韌皮纖維和木纖維的嵌合體。

5 關于小穗的誤解

小穗(spikelet)是禾本科的關鍵特征之一。各教材對小穗的認識有不少分歧,一些論述存在錯誤。

5.1 什么是穗狀花序？

2007年全國中學生生物學聯賽的20題是“玉米和高粱的穗狀花序組成及分類單位為:A.花B.小穗C.雄花D.雌花”。其標準答案是B(https://wenku.baidu.com/view/af9b26d426fff705cc170abb.htm;2022-06-21)。該題的題干存在很大的問題,給考生帶來困擾。對玉米和高粱而言,只有小穗是穗狀花序,其組成單位可選“A.花”。可是這被枉判為錯誤。出題者認為玉米和高粱以小穗為單位,排成穗狀花序。此題錯把玉米和高粱的小穗排成的結構叫穗狀花序:1)玉米腋生的雌花序是“小穗排成肉穗花序狀”的結構;注意,不能稱肉穗花序,因為其結構單位不是花,而是小穗這種穗狀花序。關于這個問題,在本系列論文的第6篇有過較詳細論述[45];2)玉米頂生的雄花序和高粱頂生的花序是“小穗排成圓錐狀”。所以,該題題干應改為“玉米和高粱的花序組成的單位為()”。

在“禾本科花的基本單位為小穗[15,20,23]”的陳述中,“花”應改為“花序”。各教材通常說水稻(O-ryzasativaL.)的花序為圓錐花序[2],這抹煞了其與鳳尾絲蘭(YuccagloriosaL.)等植物的圓錐花序的)”(代表花萼和花冠的字母小寫成k和c,以體現其為變態器官[49])。

基于基因表達的分析,第3種觀點認為,禾本科植物小花的發育符合根據擬南芥花發育提出的花發育ABC模型。研究結果建議外稃和內稃是同源的,同屬外輪花被[46,48,50～54],類似于真雙子葉植物的花萼。

第4種觀點認為,外稃和內稃同為苞片,統稱稃片,只是著生位置有高低和內外之分[15,20～21,55]。

植物學教材關于小花結構的論述,無論支持哪種觀點,都不應出現自相矛盾的現象。例如:1)有的教材在正文中贊成第1種[2]或第3種[15]意見,但在花圖式上卻表達了另一種觀點。在竹亞科植物花圖式中,用虛線繪制的結構與內稃同一輪排列,這一表達意味著內稃是3基數的外輪花被片,虛線表示的結構為1片遠軸端的外輪花被片(已退化),這與正文中認定內稃為小苞片或苞片的觀點相沖突;2)關于小穗中的小花,許多教材和研究論文定義小花“由外稃、內稃、漿片、雄蕊和雌蕊組成[19,55～56]”,或表述為“外稃、內稃包裹漿片、雄蕊和雌蕊,組成小花[2,21]”。當一個花序看上去像一朵花時,其中的每朵真正的花就叫小花,如禾本科穗狀花序(小穗)和顯著差異:前者的圓錐花序以小穗為單位,而后者以花為單位。所以,本文在這里再次強調這一觀點[45],即水稻的花序應表達為“小穗組成圓錐花序狀”。“狀”字體現其與普通圓錐花序之區別。

5.2 稃片和漿片各是什么？

一般認為,禾本科小穗由小穗軸(rachilla)、穎片(glum)和1至數朵小花(floret)組成;每朵小花下通常有稃片(外稃lemma和內稃palea)。小穗中小花的結構極其特殊,對其認識仍在探索中。雖然各教材都提到漿片是花被片,具有撐開稃片導致開花的功能,但并未明確指出其為由內輪花被片演化而成的變態器官。

在小穗的內稃和外稃為何種結構的問題上,各教材及學術界存在很大分歧。觀點之一[23,46]是:外稃為特化的苞片,小花生于其腋處;內稃是兩片近軸端合生的小苞片,即生于小花花柄上的變態葉,所以也稱先出葉(prophyll);漿片(鱗被)是變態的花被片。

第2種觀點認為:內稃是兩枚合生的外輪花被片[16,18,47];漿片(lodicule)則是變態的花瓣[2](內輪花被片[48]);外稃為苞片[2]。基于這種認識,禾本科的花程式可寫為“菊科籃狀花序中的花。菊科小花只限于指籃狀花序中的花,并不包括其下的托片(palea,與內稃的英文相同)。所以,一方面認為外稃是苞片,另一方面又將外稃包括在小花中,這種論述不合適。

5.3 穎片是什么？

各教材大多只說穎片是小穗基部的2鱗片,并無其來源的解釋。有的教材和論文[12,15,23,51,56]指出,穎片是不育的苞片(sterile bracts)或空苞片(empty bracts),即穎片和外稃是同源器官(homologous organs),只是著生部位不同,其腋處無小花。水稻的小穗含3小花,其中頂生的可育小花下有2不育小花的殘余外稃,該外稃被稱為空穎(empty glumes[57]),這一說法將穎片與外稃等同起來,即都是苞片。新近的分子生物學和發育遺傳學研究支持穎片和外稃是同源的觀點[56]。水稻小穗退化至只含1花,為單花小穗[45],這導致以保護花序為主要功能的穎片極度退化,進而使無穎片保護的可育小花形成更發達的稃片(特別是,一般的小穗具膜質內稃,而水稻小穗中的可育小花的內稃具有與外稃一樣的革質質地),以加強對可育小花的保護。

認為穎片與外稃不同的另一說法是,穎片是總苞片[58],筆者在講課中也持有這一觀點。首先,穎片是小穗中最先成熟、包在最外方的結構,對小穗這個穗狀花序內的小花具有保護作用[46],這與一般總苞的功能一致;其次,穎片腋處缺乏分生組織[56],這不同于外稃;再次,也有分子證據支持穎片與外稃是不同的器官[57,59]。

漿片相當于內輪花被片(花瓣),這一看法已為學術界普遍接受。內稃為外輪花被的觀點也得到分子生物學和發育遺傳學的支持。但是,關于穎片、外稃的來源正在探索之中,尚未形成定論。編寫和修定教材時,編者們應注意這方面的學術進展。