華南地區固氮與非固氮豆科樹種葉片養分利用策略的對比研究

葉楠, 劉慧, 羅琦, 林憶雪, 侯皓, 葉清, 賴聞玲

華南地區固氮與非固氮豆科樹種葉片養分利用策略的對比研究

葉楠1,2,3, 劉慧2,3, 羅琦2,3, 林憶雪2,3, 侯皓2,3, 葉清1,2,3, 賴聞玲1,4*

(1. 贛南師范大學生命科學學院，江西 贛州 341000；2. 中國科學院華南植物園, 退化生態系統植被恢復與管理重點實驗室，廣東省應用植物學重點實驗室，廣州 510650；3. 華南國家植物園, 廣州 510650；4. 贛州市南嶺植物資源保護與利用重點實驗室，江西 贛州 341000)

為探究富氮環境中固氮(nitrogen-fixing leguminous trees, NLT)與非固氮豆科樹種(non-nitrogen-fixing leguminous trees, n-NLT)的葉片養分利用策略差異，以華南地區5種NLT植物[水黃皮()、大葉相思()、朱櫻花()、海南紅豆()、臺灣相思()]和3種n-NLT植物[油楠()、中國無憂花()、銀珠()]為對象，測定其單位質量葉片碳(C)、氮(N)和磷(P)含量及其比值、單位面積葉片最大凈光合速率(Aarea)和葉片光合氮、磷利用效率(PNUE、PPUE)等功能性狀。結果表明，NLT的單位質量葉片N、P含量和Aarea均顯著高于n-NLT，而兩者PNUE和PPUE無顯著差異；盡管兩類植物單位質量葉片C含量無顯著差異，但NLT的葉片C:N和C:P顯著低于n-NLT。因此，這表明華南地區NLT比n-NLT具有更強的養分獲取和光合能力，但葉片養分利用效率更低。

豆科；固氮作用；養分性狀；華南地區

氮(N)是植物維持正常生理活動的必需元素，N缺乏是限制多地森林系統生產力及物種多樣性的重要因素[1]。但由于人類活動加劇，華南地區大部分森林的大氣濕沉降速率遠超嚴重威脅歐美森林生態系統健康和安全的氮沉降臨界負荷值，使該地區森林生態系統轉變為富氮狀態[2–3]。磷(P)元素通常被認為是限制華南地區森林生長的主要養分之一[4]，且P對森林生產力的限制作用可能因土壤氮含量增加而加劇[5]。

植物獲取N的主要途徑是吸收土壤活性氮, 少部分植物可利用大氣氮，如許多豆科植物可通過與根瘤菌共生而實現共生固氮，在土壤N受限時具有競爭優勢[6–7]。同時，固氮豆科植物除可提高土壤肥力外，還可增強生態系統抗干擾能力[8]。由于森林演替前期易受N限制，因此固氮豆科植物通常是森林演替前期的先鋒植物[9]，雖在森林演替后期固氮豆科植物物種豐度相對下降，但可能因其死亡率較低等原因，依舊是演替后期的主要成分[10]。研究表明，根瘤固氮時需要固氮酶, 固氮酶的合成及固氮作用的進行都離不開P[11]。但華南地區土壤一方面多為富含鐵鋁氧化物的紅壤，土壤P大多被鐵、鋁等固定，難以直接利用[12];另一方面土壤硝酸鹽持續富集可能抑制植物固氮作用[5,13]，降低固氮植物的多樣性，因此固氮豆科植物如何響應華南地區土壤環境變化成為生態學研究的熱點之一[14]。

葉片作為植物代謝活躍的器官，在一定程度上可以反映植物對環境的適應策略。測定單位質量葉片碳(Cmass)、氮(Nmass)、磷(Pmass)含量及其計量比值等化學計量學性狀可以深入了解葉片結構和代謝投資之間的權衡。如葉片碳(C)含量可以反映葉片結構的能量成本，植物Cmass的變化表明光合產物分布和利用的差異[15]。N和P含量可調節光合作用等植物生理過程，通常較高的Nmass和Pmass將促進最大凈光合速率[16]。葉片光合氮利用效率(PNUE)和磷利用效率(PPUE)是反映植物養分利用策略的常用指標[17]，PNUE和PPUE較高的植物通常具有較高的生長速率。葉片C:N和C:P反映單位養分(N、P)的利用效率，在養分充足環境中，比值較低的植物往往具有更高的生長速率以競爭包括光在內的其他資源，提高植物競爭優勢[18]。葉片N:P反映植物所處生境中土壤限制元素[19]，通常認為比值越高，植物受P限制的可能性越高[20]。

豆科(Leguminosae)作為全球被子植物第3大科,近20 000種，其中大部分物種能與根瘤菌共生固氮,還有小部分非固氮物種，這部分非固氮物種主要分布在熱帶亞熱帶地區，是該地區植被的重要組成部分[21]。因此，在華南地區富氮環境下研究同一個科內固氮和非固氮植物的葉片養分利用差異，可更好地探究富氮環境下根瘤菌固氮作用是否被抑制，并保證研究對象較近的親緣關系以減少物種差異帶來的干擾。前人對豆科植物的生理生態學研究大多關注草本植物，特別是草本農作物與環境因子的相互作用[22–24]，但豆科樹種在亞熱帶地區生態系統中十分重要，卻缺乏相應的研究。因此，研究華南地區固氮豆科樹種(nitrogen-fixing leguminous tree, NLT)和非固氮豆科樹種(non-nitrogen-fixing leguminous tree, n-NLT)葉片N、P利用策略差異，有助于深入解析不同類型豆科植物對富氮環境的適應策略。

本研究選擇華南地區常見的8種豆科喬木(5種NLT和3種n-NLT)為材料，測定并對比單位質量葉片C、N和P元素含量及其比值(C:N、C:P和N:P)、單位面積葉片最大凈光合速率(Aarea)和PNUE、PPUE，以揭示NLT與n-NLT的葉片養分利用策略差異，從而理解華南地區豆科樹種對環境變化的響應和適應。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

鼎湖山位于廣東省肇慶市，屬我國華南地區,大氣濕沉降超過25 kg N/(hm2·a)[2]；全年光照充足,年平均氣溫約21 ℃，年平均降水量約1 956 mm; 受季風氣候影響，降水分布不均，干濕季明顯，每年4—9月為濕季，10月至次年3月為干季，其中濕季降水量占全年總降水量的80%以上；土壤以紅壤為主，主要成分為粘壤土和砂壤土，pH為4.5～6.6, 呈弱酸性。

1.2 材料

根據全球根瘤菌固氮植物數據庫中對豆科植物與根瘤菌關系的描述判定植物固氮類型[25]，為盡量減少植物葉片性狀差異的影響，本研究選取華南地區常見的8種豆科喬木(5種NLT和3種n-NLT)作為試驗材料。5種NLT植物為水黃皮()、大葉相思()、朱櫻花()、海南紅豆()和臺灣相思()；3種n-NLT植物為油楠()、中國無憂花()和銀珠()。

1.3 方法

葉片氣體交換參數 每物種選取3～5株長勢良好的成熟植株，采集9～15片完整成熟且向陽的葉片，利用便攜式光合儀(Li-6800, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)測定葉片單位面積最大凈光合速率[Aarea,mol/(m2·s)]。于晴天的上午9—11點，在飽和光1 500mol/(m2·s)，大氣二氧化碳濃度400mol/mol，葉片溫度25 ℃及空氣濕度50%～75%的條件下，剪取小枝后立即放入盛有水的桶中進行測量，待測定的葉片各氣體交換參數穩定后，記錄數據。

葉片元素含量和光合氮、磷利用效率 首先用葉面積儀(Li-3000A, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)測定葉面積(LA, m2)，而后葉片經過105 ℃殺青15 min后置于65 ℃烘箱中烘干，稱量干質量(DW)，然后將干葉片研磨、過篩，用元素分析儀(Isoprime 100, Elementar Isoprime, UK)測定單位質量葉片C (Cmass, mg/g)、N含量(Nmass, mg/g)。葉片粉末經硫酸-過氧化氫消解樣品后，采用鉬銻抗比色法測定單位質量葉片磷含量(Pmass, mg/g)，并計算葉片的C:N、C:P和N:P。光合氮利用效率[PNUE,mol/(mol·s)]為光合速率與單位面積葉片氮含量之比，即PNUE= (Aarea×LA×14000)/(Nmass×DW)；光合磷利用效率[PPUE, mmol/(mol·s)]為光合速率與單位面積葉片磷含量之比，即PPUE=(Aarea×LA×31)/(Pmass×DW)。

1.4 數據分析

對NLT和n-NLT間的指標差異顯著性采用曼惠特尼U檢驗(Mann-Whitney U test)。使用R軟件進行數據的統計分析，并使用Excel軟件作圖。

2 結果和分析

從圖1可見，NLT的Nmass顯著高于n-NLT (<0.05)，分別為31.2和19.1 mg/g，NLT是n-NLT的1.6倍；NLT的Pmass也顯著高于n-NLT (<0.05), 分別為1.2和0.8 mg/g，是n-NLT的1.5倍；但兩類植物的Cmass無顯著差異(圖1)。

圖1 豆科樹種的單位質量葉片氮(Nmass)、磷(Pmass)和碳(Cmass)含量。PP: 水黃皮; AA: 大葉相思; CH: 朱纓花; OP: 海南紅豆; AC: 臺灣相思; PT: 銀珠; SG: 油楠; SD: 中國無憂花; NLT: 固氮豆科樹種; n-NLT: 非固氮豆科樹種; NS: P>0.05; *: P<0.05。下同

NLT的C:N顯著小于n-NLT (<0.05)，分別為16.0和25.3，低于n-NLT 37%; NLT的C:P也顯著小于n-NLT (<0.05)，分別為432.7和597.7，比n- NLT低28%；但2類植物的N:P無顯著差異(圖2)。

NLT的Aarea顯著高于n-NLT (<0.05)，分別為11.0和8.2mol/(m2·s)，是n-NLT的1.3倍，而兩者的PNUE和PPUE均無顯著差異(圖3)。

圖2 豆科樹種葉片的C:N、C:P、N:P

圖3 豆科樹種葉片的光合速率(Aarea)、光合氮利用效率(PNUE)和光合磷利用效率(PPUE )

3 結論和討論

本研究對比了5種NLT和3種n-NLT的葉片養分利用相關性狀, 結果表明華南地區NLT的Nmass、Pmass和Aarea均顯著大于n-NLT，表明NLT具有更高的養分吸收效率和更強的光合能力。而兩類植物相似的Cmass以及NLT較低的葉片C:N、C:P反映了NLT葉片養分利用效率較低。這暗示在光照充足的富氮環境中，NLT養分高效獲取和葉片養分低效利用的策略促進植物快速生長并增加競爭力，使得NLT在華南地區具有潛在的競爭優勢。

N和P既是維持植物生理功能的必需元素，也是構成植物細胞的重要組成物質。本研究表明，NLT的Nmass顯著高于n-NLT，Adams等[26]對比了全球固氮植物和非固氮植物葉片N含量，認為常綠被子植物中固氮植物的Nmass比非固氮植物高近60%，與本研究結果相似。NLT的根瘤可將N2轉化為含N化合物，再由韌皮部將固定的N運輸到植物葉片中[6],可能導致NLT具有更高的Nmass。雖然根瘤菌被認為是兼性固氮菌，固氮植物可根據個體需求及土壤N含量調節固氮作用，當土壤N滿足植物需求時, 植物將減少與根瘤菌共生并誘導根瘤衰老[27]。但Taylor等[28]研究表明低光照強度完全阻止了植物共生固氮，而遠超植物需求的土壤N含量并沒有完全降低高光照強度下植物共生固氮，說明光照強度比土壤N含量在調節根瘤菌固氮方面更重要。同時最新的研究表明，即使在富氮環境中，當光照強度滿足持續供應共生所需的碳水化合物時，固氮植物將通過信號傳遞促進根系與根瘤菌共生[29]。因此，在光照充足的華南地區，共生固氮作用可能是造成NLT具有較高Nmass的重要原因。本研究結果表明，NLT的Pmass顯著高于n-NLT。根瘤菌進行固氮作用時需要固氮酶參與，而固氮酶的合成需要大量P[11]，同時由大量N構成的磷酸酶(約含15% N)可將有機P分解為無機P[30–31]，因此根瘤菌固定的N可用于合成磷酸酶，從而提高植物根系周圍土壤磷酸酶含量[32]，這可能增加了NLT的Pmass，說明與n-NLT相比，NLT在P獲取方面具有優勢。NTL植物較高的Nmass和Pmass說明在光照充足的富氮環境中具有比n-NLT更高的養分吸收效率。

N、P元素對葉片的光合作用至關重要，N在二磷酸核酮糖羧化酶和捕光葉綠素的合成中必不可少[33–34]；P可用于提供能量(ATP和NADPH)[35]，因此提高植物Nmass和Pmass可能促進Aarea[16]。本研究結果表明，NLT的Aarea顯著大于n-NLT，這與Glaciela等[36]的研究結果相似，由于根瘤菌的存在，固氮植物Nmass和Pmass都顯著增加了13%，Aarea顯著增加了28%。華南地區充足的光照可能一方面促進了NLT與根瘤菌共生，以向葉片供應更多的N和P，另一方面為植物進行光合作用提供了必要條件[29]，因此該地區NLT具有較高的Aarea。光合養分利用效率表示單位面積葉片養分的光合能力，本研究結果表明兩種類型植物的PNUE與PPUE均無顯著差異。光合器官的養分分配被認為是光合養分利用效率種間變異的主要因素[37]，因此在華南地區，兩類植物的光合系統N、P分配比例可能相似，導致兩者的光合養分利用策略相似。但Tang等[38]研究認為，雖然5種固氮豆科植物的葉片N含量和Aarea均大于5種殼斗科非固氮植物，但由于固氮豆科植物可能將大量N用于構建植物葉片，導致其PNUE低于其他科非固氮植物。本研究與Tang等[38]的研究結果不一致，可能是由于本研究材料皆屬豆科，而豆科內葉片N分配方式相似導致的。此外, NLT和n-NLT的PPUE比較尚未見報道，因此關于豆科植物光合養分利用策略是否一定在NLT和n-NLT間存在差異還需要更多物種加以驗證。

由于NLT的Aarea較高，將生產更多的C，因此期望具有更高的Cmass，但本研究結果表明NLT和n-NLT的Cmass無顯著差異，說明NLT向葉片分配的C占比較小。可能因研究材料均為常綠物種, 在葉片構建方面對C的需求相似，使得兩類植物的Cmass無顯著差異[39]。同時，研究表明根瘤菌固氮所需C成本遠大于根系吸收土壤N，因此與根瘤菌共生增加了植物C匯的強度和需求，這可能促進了源的強度(光合作用)[40–41]。雖然固氮植物被認為是兼性固氮菌，但固氮植物可能無法限制根瘤菌定植[42]，且隨著光可用性增加，即使在富氮環境中，固氮植物根瘤數量依舊可能通過增加根系生物量而增加[28,43]，這要求植物具有更強的光合作用以支持更多的根瘤菌和根系生長。因此，在光照充足的華南地區，具有高Aarea的NLT可能將葉片光合合成的C更多地轉移至植物其他器官，特別是具有根瘤菌的根系，保持植物的源匯平衡，這可能也是造成該地NLT和n-NLT在Aarea上呈現差異但Cmass卻無差異的重要原因。

C:N和C:P可表征植物單位營養元素同化碳的能力，本研究結果表明NLT的葉片C:N和C:P都顯著低于n-NLT。有研究認為植物養分吸收效率與利用效率成反比[44]，可能由于華南地區充足的光照促進了NLT與根瘤菌的共生[29]，進而提高了植物的Nmass和Pmass，降低了植物葉片C:N和C:P，因此NLT的葉片養分利用效率較低。Zhang等[18]研究表明，在土壤N充足的地區，較低C:N的植物可以更快地合成蛋白質，實現快速生長以競爭包括光在內的其他資源。此外，與根瘤菌共生要求植物向根系供應更多的C，進而促進植物根系生長以增進植物對P等元素吸收[43]。因此在光照充足且富氮的華南地區，NLT通過葉片養分低效利用的策略實現快速生長并保持競爭力。N:P常用于反映植物所處生境土壤營養元素的限制情況，兩者葉片N:P雖無顯著差異，但都大于20，說明華南地區植物生長可能受P限制，符合近期的研究成果，即當葉片N:P大于20時說明該生境更可能受P限制，且可能性隨比值增加而增加[20]。隨著華南地區氮沉降增加，植物對P的需求可能會加劇[5]。由于根瘤具有富集P并促進植物吸收P的能力[45]，因此即使華南地區富氮環境可能抑制根瘤菌共生，但植物對P的強烈需求可能迫使NLT與根瘤菌交易。但隨著華南地區氮沉降的加劇，固氮植物如何權衡與根瘤菌的共生關系需要進一步的研究。

綜上所述，華南地區的NLT比n-NLT具有更強的養分獲取和光合能力，但葉片養分利用效率更低，意味著NLT養分高效獲取和葉片養分低效利用的策略促進NLT在光照充足的富氮環境中具有更快的生長速率及更強的競爭力，進而在一定程度上揭示了華南地區根瘤菌固氮樹種適應富氮環境及保持競爭力的生理生態機理。

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Different Leaf Nutrient Use Strategies of Nitrogen-fixing and Non- nitrogen-fixing Leguminous Trees inSouth China

YE Nan1,2,3, LIU Hui2,3, LUO Qi2,3, LIN Yixue2,3, HOU Hao2,3, YE Qing1,2,3, LAI Wenling1,4*

(1. College of Life Sciences, Gannan Normal University,Ganzhou 341000, Jiangxi, China; 2. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Botany, South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China; 3. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China; 4. Key Laboratory of Nanling Plant Resources Conservation and Utilization,Ganzhou 341000, Jiangxi, China)

To reveal leaf nutrient use strategies of nitrogen-fixing leguminous trees (NLT) and non-nitrogen-fixing leguminous trees (n-NLT) under the nitrogen-rich environments in South China, five NLT (,,,,) and three n-NLT (,,) were selected, the concentrations of carbon (C), nitrogen (N) and phosphorus (P) per leaf mass, leaf C:N and C:P, maximum net photosynthetic rate per leaf area (Aarea), photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) and photosynthetic phosphorous use efficiency (PPUE) were measured. The results showed that N and P contents and Aareaof NLT were significantly higher than those of n-NLT, whereas their PNUE and PPUE had not significant difference. Althoughthere was no significant difference in leaf C content between two types of species, leaf C:N and C:P of NLT were significantly lower than those of n-NLT. Therefore, these indicated that NLT in South China had stronger nutrient acquisition and photosynthetic capacity than N-NLT, but lower leaf nutrient utilization efficiency.

Fabaceae; Nitrogen fixation; Nutrient trait; South China

10.11926/jtsb.4583

2021-11-30

2022-03-01

江西省教育廳科技項目(GJJ170839)資助

This work was supported by the Project for Science and Technology in Department of Education of Jiangxi (Grant No. GJJ170839).

葉楠(1998年生)，女，碩士研究生，從事植物生理生態研究。E-mail: yenan@scbg.ac.cn

. E-mail: lwenling2010@163.com