果園生態系統凋落物分解研究進展及生態特性綜述

盧玉鵬,高 柱,,張小麗,陳 璐,王小玲*

(1.江西省科學院生物資源研究所,江西南昌 330096;2.井岡山生物技術研究院,江西吉安 343016)

水果產業是我國農業發展的重要支柱之一,關系國民經濟的發展以及人民群眾的健康生活,截至2020年,全國水果種植面積達0.133 億 hm2,產量28 692.4萬t[1]。在我國,水果主要可分為園林水果和瓜果兩大類,其中園林水果包括蘋果、梨、柑橘、獼猴桃、柚子等,是水果產業的主要組成之一。園林水果一般為木本植物,在種植系統中往往同時具有農業和林業生態系統的雙重特征[2]。例如蘋果、柑橘等喬木,在果園系統中具備與森林系統相似的生理生態特征,但同時伴隨著施肥、翻耕、修剪等農業管理措施。因此,在果園生態系統中,往往存在著一些與森林生態系統類似的生態問題,但由于人為因素強烈的干擾,又與森林生態系統存在著明顯的不同。

凋落物分解是一個備受關注的生態學過程,特別是對于森林生態系統而言,凋落物分解是植物與環境之間實現養分循環必不可少的一環[3-4]。植物從環境中吸收所需的養分元素,完成自身的生長、發育和繁殖等活動,最終殘體凋落、分解,將養分元素返還到環境中。因此,凋落物分解對植物生態系統的重要性不言而喻。與森林生態系統“閉環”結構的養分循環系統不同的是,果園的養分循環系統是一個典型的“開環”結構[5]。果樹從自然環境中吸收養分,但這些養分不僅包括土地自然環境中本來存在的,還有人為施肥添加的。同時,果樹利用所需養分完成自身的生命活動,并將一部分能量產物儲存在果實中,而果實作為經濟產品最終脫離了系統。因此,果園是一個開放的養分循環系統,凋落物分解是其中的一環,是對人為施肥的補充[6]。由于果園生態系統的獨特性,多種管理措施比如修剪、施肥、灌溉、套種等,影響了凋落物基質質量或分解環境,進而形成了果園凋落物分解的生態特性。為此,該研究從果園凋落物分解的主要研究內容、凋落物分解對果園生態系統的影響、果園生態系統中凋落物分解的生態特性三個方面綜述了果園生態系統凋落物研究進展及生態特性,闡明果園生態系統中凋落物分解的重要意義和生態學原理,為果園的科學管理提供參考,同時對凋落物分解的研究提供新的角度和啟發。

1 果園凋落物分解的主要研究內容

1.1 凋落物產生的來源、時間和數量受經營規模和地理環境的影響,果園凋落物分解的研究主要集中在小尺度的分解過程、影響分解的因素和分解對土壤環境的作用等方面。在果園生態系統中,凋落物來源包括果樹自然凋謝、人工修剪、套種植物或自然生草的凋謝或者刈割覆蓋等,而不同的來源決定了凋落物基質質量,是影響凋落物分解速率的重要因素。而凋落物產生的時間決定了分解過程中的氣候環境,凋落物的數量則關系到果樹養分返還土壤的潛力。研究表明,澳洲堅果(Macadamiaternifolia)的凋落物年養分歸還量隨林齡增大而減少[7];龍眼(Dimocarpuslongan)果園在8月份凋落物量最大,占全年的60%,且9月份果樹葉片凋落前養分回流量最多[8]。此外,在熱帶亞熱帶季風氣候區,濕季的凋落物分解速率要顯著快于干季[9]。因此,在果園生態系統中,凋落物產生的來源、時間和數量是影響其分解和養分釋放的重要因素。國內外較具代表性的果園生態系統凋落物分解研究內容見表1。

表1 國內外較具代表性的果園生態系統凋落物分解研究內容

1.2 凋落物分解過程中的質量損失和養分釋放凋落物質量損失是反映分解速率的最直接指標,而分解速率則反映了養分釋放速率,但二者并不是簡單的對等關系。比如,N、P等元素在分解過程中往往存在“富集”現象,而不是隨著分解過程而逐漸釋放[18-19]。凋落物的質量損失和養分釋放是對分解過程最直接的反映,也是凋落物分解研究中的核心問題。研究表明,經過3年的時間分解,桃(Prunuspersica)的凋落葉質量損失了85%,C、N、P、K、Ca、S等養分元素釋放超過80%[14]。經過1年的時間分解,蘋果(Maluspumila)凋落葉的C、N、P、K、Ca、Mg 分別釋放了63%、18%、58%、87%、29%、66%[10]。果樹凋落物分解將養分元素返還至土壤環境中,是對果園土壤肥力的重要補充。

1.3 凋落物分解過程中的分解者活動和土壤酶活性變化分解者包括土壤動物、細菌、真菌和放線菌,它們是凋落物分解過程的主要參與者,而土壤酶往往是微生物所分泌的胞外酶,因而酶活性變化也是微生物活動的延伸[20-21]。分解者活動和土壤酶活性變化可以反映凋落物中淀粉類、纖維素類和木質素等物質的分解過程以及C、N、P等元素的釋放過程。研究表明,桃和橘(Citrusreticulata)的凋落葉分解過程中,土壤呼吸速率、微生物量、酸性磷酸酶、β-葡糖苷酶、β-乙酰葡糖胺糖苷酶、亮氨酸氨基肽酶活性均呈先升高后降低的趨勢,且酶矢量角度逐漸減小、長度逐漸增加,凋落物分解緩解了土壤微生物的養分限制[12]。

1.4 凋落物分解對土壤環境的作用凋落物可以通過表層覆蓋,有機質分解,N、P等養分元素的富集和釋放等影響土壤的物理、化學和生物性質,進而影響果樹生長和果園管理。在果園土壤表面覆蓋修剪枝條,可以增加土壤有機碳、總氮含量,改善土壤容重和水分條件[16]。果園套種豆科植物,刈割后還田,經過1年的分解,30%的C、20%的N和30%的K返還至土壤中,提高了土壤養分含量[15]。在蘋果園中覆蓋和埋置白三葉(Trifoliumrepens),提高了土壤中微生物代謝活性,增加了微生物多樣性和豐富度,降低了均勻度[22]。

2 凋落物分解對果園生態系統的影響

果園凋落物主要包括果樹自然凋落的枝葉、人工修剪的枝葉以及下層草本的殘體。在凋落物分解的過程中,首先凋落物會覆蓋表層土壤(在翻耕的條件下則與土壤混合),然后通過淋溶作用和分解者的降解作用,將養分元素釋放到周圍環境中(主要為土壤和大氣),最終形成腐殖質,成為土壤的一部分[23]。在這個過程中,伴隨著復雜的物理化學變化,同時土壤動物、微生物作為分解者參與其中,因此會對土壤的物理、化學和生物性質產生多種影響(圖1)。

圖1 凋落物分解對土壤物理、化學和生物性質的影響

2.1 凋落物分解對土壤物理性質的影響凋落物作為一種土壤覆蓋物,可以有效保持水土,減少徑流和土壤侵蝕,改變土壤溫度和容重,提高土壤團聚體穩定性[16,24-25]。因此,在許多果園中,會采用修剪枝條覆蓋地表,或者刈割草本植物覆蓋地表的方式,來改善土壤條件。而這種對土壤物理性質的影響,主要發生在凋落物分解的前期階段,凋落物主要充當一個“外衣”,對表層土壤提供保護作用。Germer等[16]以德國的櫻桃園為研究對象,發現修剪枝條覆蓋可以顯著增加土壤孔隙度。

2.2 凋落物分解對土壤化學性質的影響凋落物分解過程中涉及的化學物質主要有養分元素,包括大量元素(C、N、P、K、Ca、Mg等)和微量元素(Cu、Zn、Fe、Mn等)以及植物次生代謝物(酚類、萜類和含氮次生代謝產物[23,26])。養分元素是植物生長發育所需的主要養分元素,也是衡量土壤肥力的重要指標。但在凋落物分解過程中,每種元素的變化規律并不一致,主要可分為3種模式[27-28]。第一種為“淋溶-釋放”模式,即養分元素主要通過淋溶作用,釋放到土壤中,表現為養分殘留量的逐漸降低,比較典型的是K和Na等非結構元素,它們一般以離子形式存在于植物細胞液中,易受淋溶作用影響。第二種為“淋溶-富集-釋放”模式,即元素既會從凋落物釋放至土壤中,又會從土壤中富集到凋落物中,表現為養分殘留量的下降-上升-下降的趨勢,甚至會出現多次升降。比較典型的是N和P,它們是微生物生長發育所需的限制性元素,在分解過程中受微生物作用影響較大。根據“底物的C、N化學計量學”假說,微生物參與凋落物分解的驅動力為分解者和分解底物之間的C、N化學計量學差異,即如果分解底物中的養分元素不足以滿足分解者要求,則分解者將土壤中的元素富集至底物中,反之,則將底物中的元素釋放至土壤中[21,29]。因此,這個過程受凋落物基質質量和土壤條件影響,具有較大的差異性。第三種為“富集-釋放”模式,即元素不涉及淋溶作用,表現為養分殘留量的先上升后下降趨勢,比較典型的是Fe、Al等重金屬元素。總體來看,凋落物分解并不是一個養分元素簡單釋放的過程,而是受凋落物基質質量、土壤條件等因素的影響。對于果園生態系統,凋落物分解增加了土壤有機碳、全N、全P等養分含量,是對土壤肥力的重要補充。

植物次生代謝物是植物的最終代謝產物,由糖類等有機物次生代謝產生,植物通過淋溶、揮發或根系分泌等方式將凋落物釋放至周圍的環境中,同時,而凋落物在分解的過程中,也會將其中的次生代謝物分解或者釋放至土壤中[26]。其中,次生代謝物對土壤化學性質的影響主要體現在兩個方面,一個方面是次生代謝物作為凋落物基質質量的表征之一,影響凋落物自身的分解速度。植物次生代謝物多為一些高度化合不易分解的物質,比如木質素[30]。木質素含量越高的凋落物,分解速率越慢,且木質素/N是衡量凋落物分解速率的重要指標之一。此外,某些植物次生代謝物對分解者活動有抑制作用,比如鞣酸、單寧等可以抑制土壤動物取食,降低土壤酶活性,從而降低凋落物分解速率[31]。另一個方面是次生代謝物釋放至土壤后,對土壤的化學性質產生了影響,比如單寧可以降低土壤中可溶性N的含量,影響土壤中可溶性有機N與無機N的轉化[32]。

2.3 凋落物分解對土壤生物性質的影響分解者是凋落物分解過程的主要參與者,同時細菌和真菌還可以分泌協助凋落物分解的胞外酶。凋落物分解是由多種分解者共同參與和協作的過程,但在不同的分解階段,每種分解者發揮的作用不同。對于土壤動物,凋落物在分解前期主要作為食物被其取食和破碎,之后更易被微生物分解[33]。這個過程中,凋落物為土壤動物提供了食物,土壤動物的排泄物為微生物提供了食物,而整體微生物生物量的增加則為土壤動物(部分土壤動物以微生物為食)提供了更多的食物來源,從而形成了一個正反饋[34-35]。對于細菌和放線菌,主要在分解前期利用凋落物中的纖維素、半纖維素和果膠等物質,滿足自身生命活動需求。對于真菌,則參與了凋落物的完整分解過程,在分解前期,真菌菌絲可以定植和破壞凋落物表層結構,使得凋落物更易被土壤動物取食和微生物的定殖[36],同時也可以利用纖維素、半纖維素和果膠等物質,參與分解活動。而在分解后期,真菌可以利用凋落物中的木質素,最終完成分解[20,36]。因此,凋落物分解過程中為分解者提供了能量來源,增加了土壤動物和微生物的多樣性,且影響了微生物結構組成,隨著分解過程,細菌群落相對豐度逐漸下降而真菌群落相對豐度則逐漸上升[37]。

參與凋落物分解的土壤酶主要包括淀粉水解酶類、纖維素分解酶類、磷酸水解酶類和木質素分解酶類[38]。其中,淀粉水解酶類主要在分解前期發揮作用,比如酶活性隨分解階段而不斷下降,而木質素分解酶類主要在分解后期發揮作用,酶活性隨分解階段而不斷上升。對于西雙版納熱帶雨林凋落物,分解前期淀粉酶和轉化酶活性較高,而后期β-葡糖苷酶、木聚糖酶、多酚氧化酶活性較高[39]。對于溫帶地區日本落葉松凋落物,分解前期淀粉酶、轉化酶和磷酸酶活性較高,而后期漆酶和多酚氧化酶活性較高[21]。同理,對于果園生態系統,也基本遵循這一規律。陳哲[12]以湖北省的桃園和橘園為研究對象,發現在凋落物分解前期,磷酸酶活性較高。因此,在凋落物分解過程中,往往伴隨著土壤酶活性的變化。

3 果園生態系統中凋落物分解的生態特性

影響凋落物分解的主要因素可以分為兩個方面,一個是“內因”,即凋落物基質質量,主要包括凋落物中C、N、P、纖維素和木質素等物質的相對含量與結構,其中,C/N、C/P、N/P、木質素/N是衡量凋落物基質質量的重要指標[29,31,40]。另一個則是“外因”,即外部環境條件,主要包括溫度、濕度、光照、土壤養分等非生物因子,以及土壤動物、微生物、土壤酶等生物因子[23,41-42]。與森林生態系統相比,果園生態系統在管理措施上具有多種獨特性,改變了凋落物分解的“內因”或“外因”,進而影響了凋落物分解過程。

3.1 修剪修剪枝葉是果園中常見的管理措施之一,目的是為了促進果樹的生殖生長,抑制營養生長[16]。枝葉被修剪完后一般直接覆蓋在土壤表面或者經過翻耕后與土壤混合,也成為凋落物的一部分[16]。研究表明,植物葉片在凋落前會有部分養分回流,并損失一定的水分[10]。因此,與一般的凋落物相比,修剪的凋落物往往養分含量更高,而N、P等元素含量的增加會在一定程度上促進凋落物分解,提高分解速度。但從另一個角度講,一般的凋落物主要為葉片,而枝條修剪中的枝干木質素含量較高,往往分解速度較慢。

3.2 翻耕翻耕作為一種農業管理措施,在果園中也較為常見,目的是為了疏松土壤,提高土壤養分有效性,抑制雜草,混勻肥料等[43]。對于某些果園,比如獼猴桃果園,往往在修剪枝葉后施肥,然后翻耕土地,使枝葉和肥料與土壤充分混合。因此,翻耕對凋落物分解的影響首先是使得凋落物埋入土壤,而不是像森林生態系統一樣覆蓋在土壤表面。顯而易見的是,凋落物缺少了光解過程,在溫度和濕度方面與地表的凋落物也存在一定差異,但具體對分解速度產生了何種影響,但目前尚未見相關研究[31]。其次,翻耕提高了土壤孔隙度,改變了土壤養分的垂直分布,在一定程度上影響了土壤理化性質,改變了凋落物分解的外部環境,可能對其分解過程產生一定程度的影響[44]。

3.3 套種對于園林水果,一般植株個體相對高大,給一些草本植物提供了生長空間和遮陰環境。研究表明,套種某些植物,比如三葉草、紫云英、黑麥草等,可以改善土壤結構,提高土壤肥力,同時改變土壤微生物群落結構,增強土壤碳匯功能[15,45]。此外,部分植物,比如絞股藍(Gynostemmapentaphyllum)、魚腥草(HeartleafHouttuynia)等藥材植物,會通過淋溶、揮發或根系分泌等方式將某些植物次生代謝物釋放到土壤中[18,26]。因此,套種改變了凋落物分解的土壤環境。此外,套種植物在被刈割或者自然凋亡后,自身也成了果園凋落物的一部分[46],與果樹凋落物形成了“混合分解”效應。而混合分解一方面改變了凋落物的基質質量,造成低質量凋落物分解速度加快;另一方面,改變了土壤理化環境,影響了土壤動物群落組成和多樣性以及土壤微生物種群數量、群落結構以及酶活性[47-49]。但最終對凋落物整體分解速度產生何種影響,需要針對凋落物組成物種具體分析。

3.4 灌溉土壤濕度是影響凋落物分解的重要因素之一,而灌溉會在一定時間內大幅提高土壤濕度。一般而言,水分增加會加速淋溶而促進凋落物分解[3]。特別是對于相對干旱的地區,土壤濕度是限制凋落物分解的重要因素,土壤濕度增加可加速凋落物分解[50]。但過高的土壤濕度,比如水淹,會減少土壤氧氣含量,抑制微生物活動,而不利于分解過程[51]。因此,土壤濕度保持在一個適宜的范圍,才是凋落物分解的最佳環境條件[3,52]。

3.5 施肥作為一個“開環”結構的養分循環系統,果園需要人為補充土壤肥力,施肥是最常見的措施。施肥可分為無機肥和有機肥,相同點是均會有效提高土壤中N、P等養分元素的含量。不同點是,有機肥,比如動物糞便,往往還會帶來大量的微生物,進而影響凋落物分解過程[53]。Meng等[54]對蘋果園進行了3年的有機肥管理,發現土壤細菌Shannon多樣性指數提高了7%,同時根瘤菌的相對豐度上升。N添加是凋落物分解研究中的熱點,而其對凋落物分解影響的研究結果則具有較大分歧,既有促進效應,也有抑制效應,又或者沒有顯著影響[55-60]。導致這種結果的原因,一方面可能與氮添加的濃度有關,低濃度的氮添加對凋落物分解有促進作用,而中高濃度的氮添加有抑制作用[61]。另一方面可能與凋落物基質質量有關,對于低質量的凋落物,氮添加往往會促進其分解。總體來說,N添加降低了凋落物的C/N,提高了凋落物基質質量,使其更易分解;但N添加也提高了土壤中的N含量,使得微生物更易獲得N源,而降低對分解凋落物的投資,使分解過程變慢[34]。

在自然條件下,土壤中的P主要來自母巖風化和生物殘體分解,因此,相對有限的來源導致P一般為生態系統中的限制元素[62]。特別是對于熱帶和亞熱帶酸性土壤而言,P易被鐵鋁氧化物固定而導致植物可吸收利用的P進一步減少[19]。凋落物分解養分釋放的研究中,P一般表現“淋溶-富集-釋放”模式,說明凋落物中的P含量往往不能滿足微生物的活動需求。因此,P添加往往會促進凋落物分解。李文亞等[55]以內蒙古貝加爾針茅草原為研究對象,證明P添加會促進貝加爾針茅、羊草和冷蒿凋落物的分解。宋豪威等[63]發現P添加可以促進杉木細根分解,并在分解過程中P被大量富集,同時土壤酸性磷酸酶活性降低,但纖維素水解酶、β-葡糖苷酶、多酚氧化酶和過氧化物酶活性提高。原因可能是微生物獲取P源的難度降低,進而將更多資源分配給了獲取C源和N源。

3.6 噴藥果樹在生長的過程中不可避免地會發生蟲害或病害,雖然無公害經營是果園發展的趨勢和方向,但一些傳統經營的果園仍會采用噴藥的方法進行病蟲害防治。殺蟲劑是常見的農藥類型之一,研究表明,殺蟲劑會降低土壤動物的豐度和活性。Pearsons等[64]進行了3年的噴施殺蟲劑田間試驗,發現殺蟲劑使跳蟲和千足蟲的密度分別下降了34%和52%,最終使凋落物分解量減少超過10%。因此,噴藥會通過抑制土壤動物活動,進而抑制凋落物分解。此外,某些農藥含有Cu、Hg、Zn等重金屬元素,在噴施的過程中或者經雨水淋溶而進入土壤。在果園中噴施銅基農藥,Cu會富集在土壤中,抑制微生物活性,進而抑制凋落物分解,降低溶解性有機碳的形成[65]。因此,對于凋落物分解而言,噴藥是一個負面因子。

4 展望

與森林生態系統不同的是,果園生態系統追求的是經濟效益,即用最低的投入獲得最高的產出。然而,在果園凋落物分解研究方面,目前采用的研究方法和關注的熱點問題與森林系統較為接近,主要是采用分解袋法、同位素示蹤法等手段研究凋落物的分解過程、影響分解的因素以及分解對土壤環境的作用等問題[14,66],而缺乏對生產活動的指導。因此,目前果園生態系統凋落物研究的不足是對實際生產問題結合性不強,未體現果園系統的獨特性。因此,在未來的研究中,建議重點關注三個研究方向:

4.1 研究方法定量化凋落物分解是植物將養分返還土壤的重要途徑,而施肥也是果園中增加土壤養分的主要手段,二者存在一定的互補作用。從經濟的角度講,凋落物是系統內循環的一部分,不需要成本,而施肥則是外循環的一部分,是一種經濟投入。因此,通過凋落物分解對土壤養分的補充而減少施肥的投入是最理想的狀況。采用生態化學計量學的方法,從定量的角度分析果園凋落物與施肥劑量、種類和時間的互補作用,可以在一定程度上提高果園的經濟效益。

4.2 研究內容新穎化與森林、草原等生態系統相比,果園生態系統受多種人為管理的干擾,比如施肥、灌溉、套種、修剪等,這些干擾往往影響了凋落物的基質質量或分解環境,進而導致其凋落物分解具有多種特性。研究這些特性,一方面可以從多種角度分析凋落物分解機制,比如高木質素含量、農藥殘留金屬、地表草本植物等多種因素對凋落物分解的影響。另一方面凋落物分解也是影響管理措施的一個因素,比如選擇適宜的植物構建套種模式時,需要考慮凋落物分解的影響。首先,套種植物可以通過釋放植物次生代謝物的方式影響果樹凋落物的分解,甚至可能是顯著的抑制作用;其次,套種植物殘體和果樹凋落物混合,會產生混合分解效應。因此,果園凋落物的特性研究,不僅可以揭示凋落物分解機制,還可以更科學的規劃果園管理。

4.3 研究結果生產化在生態系統中,凋落物是植物將C、N、P等養分元素返還至環境中以實現養分循環的重要一環。因此在目前的凋落物研究中,多關注其生態意義,即養分元素的循環,對分解者、土壤、大氣、水等生物非生物因子的影響。而在果園生態系統中,凋落物可以影響施肥、套種等管理措施,進而影響果園生產,具有經濟意義。因此,將研究結果與實際生產相結合,減少管理成本,提高效益產出,是果園凋落物分解研究的經濟意義。