冷鮮肉主要致腐微生物及構建微生物預測模型研究進展

摘 要：冷鮮肉營養豐富，極易受到致腐微生物的污染，其在屠宰加工、貯藏、運銷等過程中不可避免被微生物污染，由微生物引發的腐敗變質已成為食品安全關注的重點。通過數學模型描述多種環境因素下食品中微生物的生長規律，構建微生物預測模型，判斷食品中主要致腐微生物的生長或存活狀態，可以對肉類的品質安全進行評價和預測。此外，人工神經網絡是一種復雜的非線性模型，具有大規模并行處理、分布式存儲、適應性強、容錯性高等優點。本文綜述冷鮮肉中主要致腐微生物以及傳統微生物預測模型和人工神經網絡模型在肉品中的應用，旨在為構建食品中微生物預測模型提供思路。

關鍵詞：冷鮮肉；致腐微生物；預測模型；人工神經網絡

Research Progress in Main Spoilage Microorganisms and Predictive Microbiological Modeling of Chilled Meat

WANG Li， LIN Ying， TAN Xu， KUANG Jinyan， LI Zongjun， WANG Yuanliang*

（College of Food Science and Technology， Hunan Agricultural University， Changsha 410128， China）

Abstract： Chilled meat is rich in nutrients but highly susceptible to contamination by spoilage microorganisms during slaughter， processing， storage and transportation. Microbial spoilage in foods has become a major concern for food safety. Predictive models for microbial growth in foods can judge the growth or survival of major spoilage microorganisms in foods， thereby allowing the evaluation and prediction of the quality and safety of meat. The artificial neural network （ANN）， a complex nonlinear model， has the advantages of massively parallel processing， distributed storage， high adaptability， and fault tolerance. This paper reviews the main spoilage microorganisms in chilled meat and the application of traditional microbial prediction models and ANN models in meat to provide ideas for constructing microbial growth prediction models in foods.

Keywords： chilled meat; spoilage microorganisms; artificial neural network; prediction model

DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20230817-077

中圖分類號：TS251.5 " " " " " " " " " " " " " " " " " " 文獻標志碼：A 文章編號：1001-8123（2023）10-0042-07

引文格式：

王麗， 林穎， 譚旭， 等. 冷鮮肉主要致腐微生物及構建微生物預測模型研究進展[J]. 肉類研究， 2023， 37（10）： 42-48. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20230817-077. " "http：//www.rlyj.net.cn

WANG Li， LIN Ying， TAN Xu， et al. Research progress in main spoilage microorganisms and predictive microbiological modeling of chilled meat[J]. Meat Research， 2023， 37（10）： 42-48. （in Chinese with English abstract） DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20230817-077. " "http：//www.rlyj.net.cn

冷鮮肉是日常膳食中不可或缺的一部分。國家統計局統計，2022年中國豬、牛、羊、禽肉產量9 227萬 t，

比上年增長3.8%；其中，豬肉產量5 541萬 t，增長4.6%；牛肉產量718萬 t，增長3.0%；羊肉產量525萬 t，增長2.0%；禽肉產量2 443萬 t，增長2.6%。冷鮮肉具有肉質嫩、味鮮美且富含人體所需的蛋白質、脂肪、碳水化合物和微量元素等特點[1]，深受消費者喜愛，因此逐漸成為國際鮮肉生產和銷售的主流。但冷鮮肉食品在加工、貯藏等過程中易受到微生物的污染，是各類微生物的理想基質[2]。貯藏不當會加快微生物的生長速率，從而導致肉類變質而引發食物中毒等一系列的安全問題[3-4]。冷鮮肉受微生物污染而引發食源性疾病的問題越來越具有挑戰性，在我國當下流行疾病中所占比例較大，微生物導致的腐敗占中國肉類損失的8%[5]，給肉類行業造成了數十億美元的損失。肉類在屠宰、加工、運輸過程中受到諸多因素影響，且微生物的生長繁殖加速了肉類的腐敗變質。在此背景下，構建微生物預測模型，以評價和預測肉制品的質量安全顯得尤為重要。

1 冷鮮肉的腐敗及品質評價指標

冷鮮肉的腐敗一般是指在微生物增殖代謝為主的多種因素作用下，蛋白質和脂肪等營養物質發生變化，顏色、氣味、質地等發生改變，且有腐臭味的產生以及肉表面出現黏液等現象，肉品質下降，甚至達到不能食用的狀態。影響冷鮮肉腐敗變質主要有三方面原因：首先，肉表面微生物生長繁殖，逐漸滲透到肉體中，產生腐敗臭味和異味代謝物，使肉表面發黏、變臭，以致肉腐敗變質，主要微生物為假單胞菌、乳酸菌和腸桿菌[6]；其次，肉中的肌紅蛋白被氧化，使肉色發生變化。在

冷藏過程中，肌肉組織從空氣中吸收氧氣，并改變肉組織的結構。在一定條件下，鮮肉中的肌紅蛋白形成不穩定的含氧肌紅蛋白，使肉呈鮮紅色，后期形成穩定的高鐵肌紅蛋白，呈現暗紅色；最后，肉內源酶作用引起肉品質發生改變，溫度偏高使冷鮮肉和微生物中各種酶活性增強，從而促進各種酶的催化作用，導致肉類變質。其中，微生物的代謝活動是冷鮮肉變質的主要因素[7]，

具體有關肉腐敗的相關因素如圖1所示。健康動物的肌肉組織原本沒有細菌，但在屠宰加工過程中胴體表面接觸到各種微生物而被污染，總的來說可以分為兩方面，即內源性細菌污染和外源性細菌污染[8]，前者來源主要包括動物毛發、腸、皮膚、糞便和蹄子，后者來源主要在屠宰加工、貯藏、運輸、銷售等過程，由水、

空氣、人、動物、設備和器具造成的污染。圖2是動物組織在屠宰加工過程中的主要程序，是造成微生物污染的關鍵環節。

根據GB 2707—2016《食品安全國家標準 鮮（凍）畜、禽產品》和GB/T 9959.2—2008《分割鮮、凍豬瘦肉》，可通過感官品質（色澤、氣味、組織狀態等）、微生物菌落總數、揮發性鹽基氮（total volatile basic nitrogen，TVB-N）含量、pH值等指標評價肉的品質。其中，微生物菌落總數是評價肉類品質的重要指標，當菌落總數＞6（lg（CFU/g）），則達到腐敗標準，且當TVB-N含量＞15 mg/100 g時，視為變質肉。在適宜環境下，酶和微生物的活性越強，蛋白質分解速率越快，產生的堿性含氮物質更多，如氨、胺等，導致TVB-N含量升高[11]；肌肉組織的pH值會因內源性酶和微生物的作用而發生變化，由于肌纖維蛋白降解以及肉中蛋白含氮化合物在內源性酶和微生物作用下分解，產生堿性物質，導致pH值升高[12-13]，當pH值達到6.7或以上時，即為變質肉；而色澤是替代感官評價的客觀評價指標。

2 冷鮮肉中主要致腐微生物及危害

冷鮮肉中的微生物是引起食品安全問題的重要因素，致腐微生物會導致鮮肉組織狀態、色、香、味等感官性質變差并失去原有營養價值。致腐微生物不僅污染程度大，且種類繁多，主要分為腐敗微生物和病原微生物兩大類。腐敗微生物是指通過對肉中某些特定底物進行發酵，在貯藏過程中引起肉類腐敗，并產生特殊腐敗氣味的一種微生物。常見的有假單胞菌、莫拉氏菌、不動桿菌、腸桿菌和氣單胞菌以及革蘭氏陽性葡萄球菌等[14]。

病原微生物是指能產生毒素等致病因子，食用受其污染的肉類后會引起食源性疾病的一類微生物，包括革蘭氏陽性的金黃色葡萄球菌、溶血性鏈球菌、單核細胞增生李斯特菌、肉毒梭狀芽孢桿菌、產氣莢膜梭菌及革蘭陰性的沙門氏菌、大腸埃希氏菌和耶爾森氏菌等[15]。

據統計，全世界每年死于腹瀉的兒童人數不低于300萬，由微生物污染引起的疾病占比超過70%[16]。2018年，全國共報告食物中毒事件291 起，其中細菌性食物中毒事件數占比為36.77%。沙門氏菌、金黃色葡萄球菌及其腸毒素是主要致病因素，具有一定的安全隱患[17]。在加工運輸過程中，由于微生物生長繁殖導致的冷鮮肉品質下降或腐敗現象，成為消費者重點關注的肉品安全問題。許多研究發現，肉類中存在大量的致腐微生物。李寧[18]通過高通量測序技術研究得出假單胞菌屬、不動桿菌屬、發光桿菌屬是導致冷鮮豬肉腐敗變質的主要微生物；吳任之等[19]研究表明，雅安市生鮮豬肉中金黃色葡萄球菌的污染較為嚴重，應引起足夠重視；Zhong Aiai等[20]研究得出假單胞菌屬、乳球菌屬和不動桿菌屬是新鮮肉類樣品中的主要細菌，假單胞菌屬可在低溫條件下生長并代謝產生腐敗產物。據報道，假單胞菌屬是變質肉類中的主要細菌，包括魚[21]、豬肉[22]、牛肉[23]。Guo Zonglin等[24]

研究牛肉干在貯藏過程中品質變化的影響因素，發現假單胞菌屬、腸桿菌科、單核細胞增生李斯特菌、大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、沙門氏菌和脂質氧化會導致牛肉干變色，并產生異味。張一敏等[25]研究得出假單胞菌屬、不動桿菌屬、氣單胞菌屬、腐敗希瓦氏菌、腸桿菌科、乳桿菌屬和熱殺索絲菌屬等是生鮮牛肉中的優勢腐敗菌。以上研究表明，冷鮮肉中主要優勢致腐菌有假單胞菌屬、不動桿菌屬、腸桿菌科和氣單胞菌屬等，具有一定的致腐能力，且影響冷鮮肉的食用安全，必須引起足夠重視。

假單胞菌屬是一種專性需氧的革蘭氏染色陰性菌，具有很強的致腐能力，可利用葡萄糖、核糖、葡萄糖酸鹽等基礎物質進行呼吸和繁殖，且利用氨基酸作為生長基質，產生具有異味的酸、酯、含硫化合物等；肉中的腐敗臭味大多來自假單胞菌屬，該菌屬可以在低溫下生長，是導致肉類腐敗的主要微生物[26]。

不動桿菌屬是一種革蘭氏陰性嚴格好氧球桿菌[27]。該屬構成了一個多功能細菌群，包括在土壤等多個自然棲息地中鑒定的致病和非致病物種[28]，是引起醫院內感染的致病菌之一。近年來，也有報道稱不動桿菌是肉類食品中的腐敗菌之一[29]。其中，鮑曼不動桿菌是醫院常見的感染菌之一，當人體抵抗力下降時，可引起腦膜炎、肺炎、敗血癥、泌尿系統和傷口感染等[30]。

腸桿菌是一種革蘭氏陰性兼性厭氧菌，在好氧條件下可以利用葡萄糖作為反應底物。當進行葡萄糖發酵時不會產生難聞的氣味，只有當葡萄糖耗盡時，一些氨基酸被分解才會產生腐敗氣味，因而在適宜環境下，腸桿菌才有較強的致腐能力，從而導致食物腐敗變質[31]。

沙門氏菌為革蘭氏陰性短桿菌，不產外毒素，但產內毒素。由于其抗原的差異（H抗原、K抗原、O抗原、Vi抗原），血清型較多，較常見的血清型有腸炎沙門氏菌、鼠傷寒沙門氏菌、豬霍亂沙門氏菌等。沙門氏菌可以通過水、食物和昆蟲等從患者或病原菌攜帶者的糞便中傳播，發病癥狀主要為惡心、嘔吐、腹瀉等，嚴重時可導致敗血癥與胃腸炎，是最常見的食源性致病菌之一[32]。

方忠意等[33]采用聚合酶鏈式反應、微生物自動鑒定系統和血清凝集法對分離菌株進行鑒定，以了解河南省生豬屠宰場沙門氏菌污染情況，結果表明，分離率為5.36%，存在一定沙門氏菌污染，具有極大的安全隱患。

金黃色葡萄球菌是毒性最強的葡萄球菌，革蘭氏陽性、圓形且可產生毒害[34]。該菌在肉和肉制品中的污染率較高[35]，也是引起腸毒素型食物中毒的主要病原體，且含有多種致病因子，如腸毒素、溶血素和血漿凝固酶等，其中腸毒素占主要地位，因此，被人體攝入后可引起食物中毒[36]。腸毒素引起的食物中毒通常在攝入后2～8 h內發病，其癥狀包括惡心、劇烈嘔吐，有時會伴有腹瀉，甚至引發多種侵襲性、毒素性疾病和全身

性感染[37]；劉保光等[38]研究表明，金黃色葡萄球菌產生的毒素和侵襲酶是其致病性的主要原因。還有學者研究零售鮮紅肉中的金黃色葡萄球菌污染率在12.5%～70.0%之間，金黃色葡萄球菌的污染在生紅肉的加工階段比比皆是[39]。因此，金黃色葡萄球菌在肉中的污染具有一定的安全隱患，時刻需要注意。

單核細胞增生李斯特氏菌為革蘭氏陽性小桿菌，廣泛分布于土壤、水、植被、野生動物糞便、農場和食品加工設備中。研究發現，被單核細胞增生李斯特氏菌污染的家禽和肉制品分別為15%和30%以上。該菌發病率較低，但致病力較強、病死率較高，感染時會出現發熱、頭痛、惡心、嘔吐和腹瀉等癥狀，臨床死亡率為20%～30%[40]。張俊彥等[41]調查發現，2018—2020年浙江省銷售的散裝熟肉產品中檢出單核增生李斯特菌的污染率為2.97%。因此，該菌可污染食品冷藏、加工、運輸等多個環節，必須引起足夠重視。

3 微生物預測模型的構建

3.1 微生物預測模型分類

冷鮮肉受微生物污染而引發的食源性疾病是全球食品安全面臨的重要挑戰之一。肉類中的沙門氏菌、金黃色葡萄球菌、單核細胞增生李斯特菌等仍然是我國亟需控制的重要致病因子。針對由微生物引發的食品安全問題，在肉類中應采取更有效的措施嚴格控制肉類中致腐微生物的污染水平，并結合微生物預測模型預測其在不同加工及流通條件下的生長/失活特性，以降低因致腐微生物所引發的食源性疾病暴發風險。

食品微生物生長預測模型是在微生物學、數學模型、統計學和應用計算機科學的基礎上建立的一門新學科[42]。預測建模的目的是使用數學模型定量分析微生物的產生，并預測在某些條件下，微生物數量何時會達到對人類健康構成威脅的水平。根據各種食品微生物在不同加工、貯藏和流通條件下的特征數據，通過計算機處理，確定食品中主要致腐微生物的生長或殘留動態變化，從而快速準確評價和預測食品的質量和安全性。微生物預測模型可以用于描述微生物的生長、生存和生命過程，可分為一級、二級和三級模型如表1所示，具體分類以及在肉品中的應用實例如表2所示。

3.2 人工神經網絡

人工神經網絡（artificial neural network，ANN）是一種可用于處理具有多個節點和多個輸出點實際問題的網絡結構。網絡中大量神經元相互連接，功能與生物神經元相同，可以達到傳遞信息和處理數據的目的，是每種自適應計算模型[51]。近年來，ANN在生物、經濟、科技、醫學等多個領域發揮了非常重要的作用，具有很大的發展前景[52]。通常，ANN包含大約3 種層：輸入層、隱藏層和輸出層。每一層由多個節點或神經元組成，一層中的節點連接到其他層中的節點。神經元之間的這些相互作用會導致權重和偏差[53]。ANN機制的簡化概念如圖3所示。

圖 3 ANN機制示意圖

Fig. 3 Schematic diagram of ANN mechanism

反向傳播（back propagation，BP）神經網絡是應用最廣泛的神經網絡模型之一，它是根據Rumelhart和McClelland領導的科學家在1986年提出的誤差BP算法訓練的多層前饋神經網絡。BP神經網絡是一種基于生物學研究和大腦反應機制的拓撲網絡，由大量神經元作為基本處理單元組成。每個神經元模擬神經沖突的過程，接收來自n 個其他神經元的信號，這些信號通過加權連接傳輸，神經元將接收到的總輸入值與神經元的閾值進行比較，然后通過激活函數對神經元產生的輸出信號進行處理。對于輸入信號，必須前向傳播到隱藏節點，隱藏節點的輸出信息通過激活函數傳播到輸出節點，最后得出輸出結果[54]。對于傳統的預測微生物學模型，通常采用經驗數學回歸的方法描述食源性致病菌的生長失活行為以及環境條件與致病菌特定行為之間的定量關系。傳統模型得到的預測結果多為確定性的點估計，但由于可變性的存在，病原體的實際行為通常是一個特定的范圍，而不是一個單一的確定值[55]，此外，模型中的參數是根據經驗建立的，沒有實際意義，這使得在復雜環境中很難準確預測[56]。然而，與傳統的方程回歸方法相比，BP神經網絡具有自適應學習能力、大規模并行處理、分布式存儲、適應性強、容錯性高以及較強的處理性能，包括優化、摸擬和控制等優點，是一種預測非線性模型，也是預測微生物學中一種新型的方式。近年來，BP神經網絡模型在食品工業中應用也較廣泛，表3列舉了關于ANN模型在食品微生物中的應用實例。

3.3 模型的評價

為了提高預測的準確性，任何模型都需要在使用之前進行驗證。然而，目前還沒有統一標準的模型驗證方法，為了評價模型對微生物生長的擬合效果，更傾向于采用統計方法對模型進行驗證。如F檢驗、t檢驗、均方誤差、決定系數R2、偏倚因子Bf、精度因子Af等。對于非線性回歸，主要采用殘差平方和（residual sum of squares，RSS）、殘差均方差（residual standard error，MSE）和赤池信息量準則（Akaike information criterion，AIC）等指標綜合評價模型的擬合效果。RSS和MSE值越小，模型擬合效果越好，AIC值越小，模型越準確[61]。

3.4 建立微生物生長預測模型的意義

食品中微生物的生長繁殖代謝會導致pH值變化、有毒化合物的形成、異味等不良影響，導致品質下降及安全性問題。蛋白質降解會產生大量的游離氨基酸和肽，從而被微生物進一步代謝為揮發性有機化合物和生物胺，這些化合物和生物胺會導致食品腐敗和異味的產生[62]。因此，微生物的生長繁殖是導致肉類腐敗變質和

引發食品安全問題的主要因素。通過構建肉類中微生物的生長預測模型，預測微生物的生長參數，判斷肉類中特定微生物在不同屠宰、加工和銷售條件下生長或存活的動態變化，從而對貯藏過程肉類品質進行判斷。此外，微生物預測模型可以在已知相關條件的情況下，預測生產、貯藏、流通等過程中相關因素對微生物的影響，有助于掌握肉中微生物的生長規律和動態變化，定量評估食品的安全程度。

4 結 語

肉類在屠宰、貯藏、銷售等過程中會受到微生物的污染。在適宜條件下，大量微生物生長繁殖，以致肉腐敗變質并產生毒素導致食源性疾病爆發，危害消費者健康。因此，利用數學模型來描述多種因素環境下食品中微生物的生長規律，構建微生物預測模型具有重要意義。本文綜述微生物預測模型的種類和人工神經網絡模型在肉類方向預測的研究進展，分析模型的優勢和不足，以期為今后該領域內的研究提供一定參考。但利用科學合理的數學建模描述環境因素是整個微生物預測模型中最關鍵的問題，只有更好地描述環境因素與微生物生長之間的關系，該模型才具有實用價值。預測微生物學還有些許不足和有待探索的地方。例如，建立一個完整的模型需要大量的數據支持和工作量，產品的貯藏環境由于銷售、運輸等因素不斷變化，環境的不確定性導致模型中的不確定性變量，以及如何提高預測結果的準確性實現肉類微生物的安全性，將是構建微生物預測模型領域的主要挑戰。為解決這一系列的問題，通過構建ANN模型對肉類中致腐微生物進行精準識別與預測，是實現肉類微生物安全的重要途徑。但ANN模型往往只能得到單一的預測結果，無法得知模型在預測過程中如何做出決策，以及數據集中每個輸入特征如何對最終預測產生影響。因此，微生物預測仍有許多領域值得探索、研究和解決。

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