宿主和養分介導了AMF和根瘤菌對植物生長的協同效應

摘要：叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）和根瘤菌（Rhizobium）是兩類重要的土壤微生物，可與植物形成共生體系，幫助植物吸收養分和水分，從而促進植物生長。宿主植物和養分條件不同，AMF和根瘤菌介導的植物生長狀況不盡相同。本研究通過Meta分析定量研究了接種AMF和根瘤菌（單接種與雙接種）對植物生長的影響，并進一步分析了宿主差異和養分添加對共生關系的影響。結果表明，共同接種AMF和根瘤菌打破了潛在資源限制，相較單一接種表現出顯著的協同效應；宿主差異會影響協同效應，表現為豆科植物總生物量的正效應值大于非豆科植物，但氮磷含量的正效應值小于非豆科植物；養分添加通過改變“投資-收益”關系，打破了協同效應，降低豆科植物總生物量和侵染率。因此，充分考慮宿主差異和土壤養分含量是發揮菌劑的重要前提。

關鍵詞：叢枝菌根真菌；根瘤菌；協同效應；氮磷添加；豆科；非豆科

中圖分類號：Q939.11+4 文獻標識碼：A 文章編號：1007-0435（2023）07-1931-08

Host and Nutrient Mediated the Synergistic Effect of Arbuscular Mycorrhizal Fungi （AMF） and Rhizobium on Plant Growth

GUO Chuan， ZHOU Ji-qiong， ZHANG Ying-jun*

（College of Grassland Science and Technology， China Agricultural University， Beijing 100193， China）

Abstract：Arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） and rhizobium are two important groups of soil microorganisms that form a symbiotic system with plants，helping the plant take up nutrients and water，and promoting plant growth. Depending on the host plants and nutrient conditions，the mediation on plant growth by AMF and rhizobium is different. In this study，the effects of inoculation with AMF and rhizobium （single inoculation and double inoculation） on plant growth were quantified by Meta-analysis，and the effects of host differences and nutrient addition on the symbiotic relationship were further analyzed. The results showed that co-inoculation with AMF and rhizobium broke the potential resource limitation and showed a significant synergistic effect compared to a single inoculation;host differences would affect the synergistic effect，which was manifested as a positive effect value of the total biomass of legumes greater than that of non-legumes，but the positive effect value of nitrogen and phosphorus content was smaller than that of non-legumes;by changing the “investment-reward”，nutrient addition would break the synergistic effect，and reduce legumes biomass and root colonization. Therefore，taking account of host differences and soil nutrient content is an important prerequisite for the use of mycorrhizal agents.

Key words：Arbuscular mycorrhizal fungi;Rhizobium;Synergism effect;Nitrogen and phosphorus addition;Legumes;Non-legumes

叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）可以與陸地生態系統80%以上的高等植物形成共生體系，其獨特的叢枝結構，將植物與土壤微生物緊密連接起來^［1］，并在地下形成龐大的菌絲網絡，有利于植物生長，包括增強植物抗逆性^［2］，增加植物對水分和礦質元素的吸收^［3-5］，尤其能提高土壤磷酸酶活性，促進對難溶性磷的吸收^［6］。相應地，植物將光合作用產生的碳水化合物供給AMF^［7］，這種雙向互惠機制確保了共生系統的穩定性^［8］。根瘤菌（Rhizobium）是另一種重要的土壤微生物，可以與豆科植物形成互利共生關系。根瘤菌通過侵染植物根系形成根瘤，幫助寄主植物固定空氣中的游離氮^［9］，同時從宿主植物根部表層細胞獲得碳水化合物、礦物質和水分等用于自身生存繁衍。研究表明，根瘤菌不僅可以幫助豆科吸收更多的氮，甚至一些根瘤菌可以活化土壤中的磷，提高植物對磷的利用^［10］。

目前單一共生體對宿主植物的生長的研究已較為普遍，但在自然界中，植物常與兩種或兩種以上的微生物形成多重共生體系，共同影響宿主植物、微生物以及共生體的功能特性^［11］。多重共生體對植物的影響可能表現出協同效應、加性效應，甚至抑制效應^［11-12］，雖然有研究表明多重共生體相較單一共生體或不接種對植物生長表現出顯著優勢^［13-14］，但也有研究表明其與單接AMF或根瘤菌無顯著差異^［15-17］，且當多重共生體系處于豆科與其他非固氮植物組成的群落中時，協同作用可能僅表現在豆科植物身上^［14］。這種響應差異可能與不同宿主植物對共生體的依賴程度、土壤環境以及植物特定的演替階段的歷史特性存在密切的關系^{［11，17］}。其中，土壤氮磷含量是驅動植物與微生物共生關系轉變的關鍵因素之一，它通過改變土壤酸堿度^［18］、有效養分含量^［19-20］、土壤氮磷比^［19］等直接或間接地影響微生物功能性的發揮，進而影響微生物與宿主植物間的關系?；谏鲜龈鼍軌驗橹参锾峁└嗟牡?，AMF提供更多的磷素及其他營養物質這一觀點，單獨接種任何一種微生物都可能受到該共生體未能提供的養分限制，如根瘤菌固氮需要磷參與^［21］，磷限制可能降低共生體的功能特性，而共同接種則能資源互補^［12］。然而土壤養分對植物和微生物的影響是一個復雜的過程，它既可以直接作用于植物，也可以通過影響微生物間接作用于植物，如當土壤養分不受限制時，根瘤菌和AMF的功能可能受到抑制，表現為AMF侵染率下降^［22］，豐度或多樣性降低^［18-19］，根瘤菌定植減少^［23］等，進而削弱多重共生體對植物生長的影響^［24-25］，但也有研究指出氮磷添加并不會對共生體產生抑制作用，如王曉峰等的研究表明，在磷處理中（30 μmol·kg^-1），單接耐酸根瘤菌極顯著提高了酸性黃壤中紫花苜蓿（Medicago sativa）的結瘤量和生長效應^［26］；賀學禮等發現施氮水平對丹參（Salvia miltiorrhiza）侵染率無顯著影響^［27］。

綜上，試驗植物、菌種、土壤條件等差異導致得到的結論并不一致，為進一步明確植物-根瘤菌-AMF相互作用中的協同效應以及養分添加對協同效應的影響，本文進行了Meta分析，旨在探討豆科植物和非豆科植物從AMF和根瘤菌獲益是否存在不同，共同接種AMF和根瘤菌相較單一接種是否表現出協同效應以及養分添加是否會降低AMF和根瘤菌的接種效應。

1 材料與方法

1.1 文獻檢索與數據收集

通過檢索ISI Web of Science和中國國家知識基礎設施數據庫（CNKI）的文獻，建立AMF和根瘤菌對豆科植物和非豆科植物生長影響的數據庫。關鍵詞為“叢枝菌根真菌”和“根瘤菌”，為進一步探究植物在不同營養水平下的接種效應，使用關鍵詞“叢枝菌根真菌”和“氮”或“叢枝菌根真菌”和“磷”進行第二次檢索，補充檢索詞“施肥”來擴充涵蓋氮磷添加的文獻范圍。在Meta分析中，我們選擇符合以下標準的研究：（1）研究中包含菌根侵染率、植物生物量、植物氮含量和植物磷含量的數據；（2）研究中包括接種AMF或根瘤菌的處理組和未接種的對照組，且兩者環境一致；（3）僅收集關于AMF和根瘤菌的數據，其他微生物如溶磷菌（Phosphorus solubilizing bacteria）則不記錄在內；（4）研究中的各項指標必須有明確的平均值、樣本量和標準差或標準誤；（5）研究中明確指出植物養分環境狀況（氮添加、磷添加、氮磷添加、無添加）。經過篩選，我們將2000年至2021年共45篇文獻納入Meta分析，共15篇英文文獻，30篇中文文獻。

1.2 數據處理

從每項研究中提取植物生長指標（菌根侵染率、生物量、磷含量和氮含量）的平均值、標準差（SD）或標準誤差（SE）和樣本量（N）。如果數據為表格形式，則直接提取數據，如果數據為圖形形式，則使用GetData（GetData Graph Digitizer）進行數字化。此外，當研究僅提供標準誤（SE）時，使用“SD=n×SE”進行數據間的轉化。首先，本研究計算了單接根瘤菌、單接AMF和雙接種對宿主植物生長的影響；其次，根據研究對象將所有數據分為豆科植物和非豆科植物兩個亞組，探究宿主植物的差異是否影響接種效應；最后，據養分添加水平將豆科植物數據分為四個亞組（無添加、氮添加、磷添加、氮磷添加），探究養分添加如何介導根瘤菌和AMF對植物生長的影響，其中依據收集到的相關文獻中氮磷的添加量來鑒定氮磷添加水平，將氮添加量為1.2 mmol·L^-1及以上或40 mg·kg^-1及以上界定為氮添加處理；將磷添加量在0.25 mmol·L^-1及以上或40 mg·kg^-1及以上界定為磷添加處理^{［24，28］}，低于以上數據者視為無養分添加。

1.3 數據分析

按照Hedge等的方法計算了菌根侵染率、生物量、氮含量和磷含量的單一效應值，即將反應比（Response ration，R）的自然對數作為單個樣本的效應值^［29］，計算公式如下：

效應值方差（v）的計算公式如下：

式中，X_t和X_c分別是一個獨立樣本中處理組和對照組的平均值，S_c和S_t分別是一個獨立樣本中對照組和處理組平均值的標準差，n_c和n_t分別是一個獨立樣本中對照組和處理組的樣本量。

當研究中存在兩個或兩個以上的獨立樣本時，每個獨立樣本的的權重（w_i），計算公式如下：

式中，v_i是研究內方差即第i個獨立樣本的效應值方差，u是研究間方差估計值即多個獨立樣本的效應值方差，u通過矩法（或稱為DerSimonian和Laird法）計算得到。

通過權重估計多個獨立樣本的綜合效應值，計算公式如下：

綜合效應值方差計算公式如下：

式中，w_i和lnR_i分別是第i個獨立樣本的權重和效應值，k是獨立樣本的數量。

效應值百分比計算公式如下：

P=（e^lnRR-1）×100%

通過對效應值進行百分比轉換，以便直觀地表現處理組相較對照組的增減變化。

所有數據均使用Meta Win v2.1中的隨機效應模型進行分析。采用95%置信區間（CIs）來確定999次迭代的處理組是否與對照組有顯著差異^［30］，因為當樣本數量少于20時，基于Bootstraping法迭代的置信度范圍比標準置信度范圍寬^［29-30］。當95％置信區間（CIs）不覆蓋0時，則認為該指標的處理組相對于對照組有顯著變化，本文將處理組顯著高于對照組的接種效應定義為“顯著正效應”，處理組顯著低于對照組的接種效應定義為“顯著負效應”，處理組與對照組間無顯著差異的效應定義為“無顯著效應”，將植物同時接種AMF和根瘤菌的生長效應超過其接種單個共生體的生長效應之和時定義為“協同效應”^［31］（圖1）。此外，為明確不同組之間接種效應的差異，進行了組間異質性檢驗（Q_b檢驗），當Q_b值顯著時（Plt;0.05），各組間存在接種效應差異^［32］。

2 結果與分析

2.1 接種方式對豆科和非豆科植物生長效應的影響

相比不接種對照，單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對宿主植物地上部氮磷含量、地下部氮磷含量和總生物量均表現出顯著正效應，而單接根瘤菌（+R）僅對宿主植物的地上氮含量和總生物量表現出顯著正效應；在植物總生物量、地上氮磷含量、地下氮磷含量方面，雙接種（+AMF+R）效應百分比大于單接AMF（+AMF）和單接根瘤菌（+R）效應百分比之和，表現出協同效應（圖2）。

進一步將宿主植物分成豆科植物與非豆科植物兩個亞組分析發現，單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對豆科和非豆科植物地上地下部氮含量均表現出顯著正效應，而單接根瘤菌（+R）僅對豆科地上部氮含量表現出顯著正效應，對豆科地下部氮含量以及非豆科地上地下部氮含量無顯著效應（圖3a，b）。單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對非豆科植物地下氮含量的正效應值均顯著大于豆科植物（圖3b）。在所有植物中，雙接種（+AMF+R）對氮含量的效應百分比大于單接AMF（+AMF）和單接根瘤菌（+R）效應百分比之和，表現出協同效應（圖3a，b）。

單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對豆科和非豆科植物地上地下部磷含量均表現出顯著正效應，而單接根瘤菌（+R）僅對非豆科植物地上部磷含量表現出顯著正效應，對豆科地上地下部磷含量以及非豆科地下部磷含量無顯著效應（圖3c，d）。單接根瘤菌（+R）對非豆科植物地上磷含量的效應值顯著大于豆科植物，單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對非豆科植物地下磷含量的正效應值均顯著大于豆科植物。在所有植物中，雙接種（+AMF+R）對磷含量的效應百分比大于單接AMF（+AMF）和單接根瘤菌（+R）效應百分比之和，表現出協同效應（圖3c，d）。

單接AMF（+AMF）和雙接種（+AMF+R）對豆科及非豆科植物的總生物量均表現出顯著正效應，而單接根瘤菌（+R）僅對豆科植物總生物量表現出顯著正效應。在所有植物中，雙接種（+AMF+R）對總生物量的效應百分比大于單接AMF（+AMF）和單接根瘤菌（+R）效應百分比之和，表現出協同效應（圖3e）。

2.2 氮磷添加對不同接種方式下豆科植物總生物量和侵染率的影響

單接根瘤菌（+R）在無養分添加和有養分添加下均對總生物量表現出顯著正效應；單接AMF（+AMF）在無養分添加、磷添加和氮磷共同添加下對總生物量表現出顯著正效應，在氮添加下對總生物量表現出無顯著負效應；而雙接種（+AMF+R）在無養分添加下對總生物量表現出顯著正效應，在磷添加下表現出無顯著正效應，在氮添加下對總生物量表現出顯著負效應，在氮磷共同添加下表現為無顯著負效應（圖4a）。

單接根瘤菌（+R）在無養分添加下對侵染率表現出顯著正效應，在養分添加下表現出無顯著正效應；單接AMF（+AMF）在無養分添加下對侵染率表現出顯著正效應，在養分添加下對侵染率表現出無顯著負效應；而雙接種（+AMF+R）在無養分添加和氮添加下對侵染率表現出顯著正效應，在磷添加和氮磷共同添加下表現出無顯著負效應（圖4b）。

3 討論

3.1 接種方式對豆科和非豆科植物生長效應的影響

在自然界中，植物常與多種微生物形成多重共生體系，共同影響宿主植物、微生物以及共生體的功能特性，因此明確多重共生體的協同效應及影響因素對優化植物生產十分重要。本文Meta分析的結果表明，相較豆科植物，多重共生體更利于非豆科植物氮磷含量積累，表現為雙接種下非豆科植物的氮磷含量效應值大于豆科植物，但是就總生物量而言，則表現出相反的結果。一種合理的解釋是相較非豆科植物，豆科植物能夠快速地將增加的氮磷轉為生產力或投資于共生體的建設當中，從而稀釋植物體內積累的氮磷含量^［31］。本研究結果部分支持這一說法，即雙接種對豆科植物總生物量的正效應值大于非豆科植物，但氮磷積累量小于非豆科植物。未來，需要進一步測定植物根瘤生物量和AMF侵染率，以明確豆科植物是否將更多的氮磷投資于共生體，從而稀釋植物體內氮磷含量。

無論是豆科植物還是非豆科植物，相較不接種，單接AMF和雙接種均能顯著地提高宿主植物總生物量和氮磷含量，其中雙接種表現出顯著的協同效應。根瘤菌在共生體系中最大的貢獻莫過于為植物提供生長所必需的氮素，但這個過程需要磷素的參與^［33］；而AMF能幫助植物獲取生長必需的磷素，同時對氮素需求較高^［34］，這些資源存在潛在的共同限制。因此，當宿主植物同時與兩種土壤微生物結合后，共生體彼此間的資源獲取能力和宿主植物收益能力將得到強化^{［31，35］}。本文的結果支持這一說法，即雙接種的效應值顯著高于單接AMF和單接根瘤菌的效應值以及兩者的效應值之和，表現出顯著的協同效應（圖2，3），與目前多數研究結果一致^［36-39］。這可能是因為雙接種下AMF定植、根瘤數量以及根瘤生物量與植物生長顯著正相關^［31］。

此外，本研究發現無論是豆科植物還是非豆科植物，相較單接根瘤菌，單接AMF的促進效應更加顯著。目前的研究已知，AMF能夠分泌有機酸和H^+［40］，增強磷酸酶活性^［41］，將難溶性磷轉化為有效磷供植物吸收，但這僅是其多樣化功能的一部分。AMF可以增加根長和根面積，促進根系分枝^{［24，42-43］}，發達的菌絲與植物根系結合，形成龐大的吸收網絡，擴大了植物營養吸收范圍，增強了植物對土壤中水分和其它礦質元素的吸收^［3-5］，同時其發達的菌絲是多種土壤微生物的定居場所（如溶磷菌），因此菌絲區可能包含多種不同功能群的微生物^［6］，它們與AMF共同作用于植物的生長，相較根瘤菌而言，更具多功能優勢。但目前尚不明確AMF對植物的促進作用是否一定強于根瘤菌，因為促進作用的大小與宿主植物種類、AMF種類、土壤理化性質等多種因素相關，未來還需進一步揭示。

3.2 豆科植物接種AMF和根瘤菌對氮磷添加的響應

共生體與宿主植物間互利關系是建立在“投資-收益”策略平衡的基礎上，即宿主植物利用AMF和根瘤菌獲取養分的同時會相應地支出碳源和能量，以維持微生物的生活，這種關系在土壤氮磷養分受限時尤為重要。在本研究中，當豆科植物單獨接種AMF或根瘤菌時，磷添加和氮磷共同添加并未降低AMF對總生物量的正效應，也未降低根瘤菌對總生物量的正效應，這可能是因為養分本身的促進作用，因為氮磷添加并未提高豆科植物根系侵染率，這進一步說明了養分直接提高了豆科植物總生物量，而非根瘤菌和AMF的促進效應。

當豆科植物共同接種AMF和根瘤菌時，較高水平的氮或磷將打破潛在的養分限制，宿主植物能夠通過根系輕易獲取生長必需的養分，而無需借助“外力”，此時植物將在AMF和根瘤菌上投入較少的資源^［44］。此外，有研究表明氮素添加可能引起土壤酸化^［45-46］，改變AMF與宿主植物的相互作用^［47］，減少豆科植物根毛變形率，使根瘤菌侵染作用減弱^［25］，對AMF和根瘤菌產生負面影響，最終導致根瘤菌-植物-AMF間的協同關系進一步被破壞。本研究的結果較好的說明了這一點，即無氮磷養分添加時，雙接種對豆科植物的總生物量和侵染率表現出協同效應，與多數前人的研究結果一致^［48-49］；而無論以何種方式添加養分均會降低雙接種對豆科植物總生物量和根系侵染率的正效應，甚至表現出負效應。

4 結論

外接菌劑和施肥是提升草地生產力的常用舉措，了解影響它們對植物及微生物的影響對于優化農藝措施十分重要。本研究表明了宿主差異和養分添加在根瘤菌-宿主植物-AMF的協同關系中起著重要作用。雖然外接AMF和根瘤菌能夠提高植物的總生物量和氮磷含量，尤其是雙接種表現出顯著的協同效應，但這種協同效應更利于豆科植物總生物量的積累。養分添加則會打破AMF和根瘤菌的協同效應，降低豆科植物總生物量和根系侵染率。本研究為理解宿主植物與AMF和根瘤菌的關系提供了更加詳細綜合的證據，即宿主植物的差異和養分添加對于共生體作用的發揮至關重要。因此，采用接種措施提高生產力時，應充分考慮宿主植物差異和土壤養分含量，以便發揮更好的效果。

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（責任編輯 閔芝智）