中國栓皮櫟上癭蜂蟲癭內寄生蜂種類調查

譚林晏，任典挺，龍承鵬，張惠超，王義平＊

(1.浙江農林大學林業與生物技術學院，浙江 杭州 311300；2.三門縣自然資源和規劃局，浙江 臺州 317100；3.天津市薊州區林業局，天津 301900)

栓皮櫟（Quercus variabilisBlume）隸屬于殼斗科（Fagaceae）櫟屬（QuercusL.），是一種落葉闊葉喬木[1]。其分布范圍較大，廣布在我國北至遼寧、甘肅，南至廣東、云南的溫帶、亞熱帶地區，是我國闊葉林重要組成樹種之一[2]。栓皮櫟經濟價值高，它的樹皮常用作工業原料，樹葉可作為柞蠶的飼料，櫟殼常被用來制作栲膠、提取黑色染料，種實可制作出多種食物、藥物等[3-4]。

癭蜂科（Cynipidae ） 隸屬于膜翅目（Hymenoptera）癭蜂總科（Cynipoidea），通常根據其能否刺激植物組織產生蟲癭而分為致癭癭蜂和客居癭蜂兩大類[5]。癭蜂的蟲癭可發生在植物的各個部位，包括根、莖、葉、芽和果實等，但發生在葉上更為常見[6]，其癭室內昆蟲常被寄生蜂寄生。

寄生蜂在生態系統中占有重要地位，是自然控制害蟲的有效手段之一[7-8]。因此，調查寄生蜂種類[9]，探究寄生蜂與寄主關系[10-11]，寄生蜂生物防治[12-14]等方向的研究長盛不衰。癭蜂寄生蜂的研究多集中于種類的基礎調查與研究，如檢疫性害蟲栗癭蜂的寄生蜂調查與生物學[15-17]、經濟作物玫瑰上的玫瑰癭蜂寄生蜂調查與生物學[18-19]；也有針對寄生蜂實效，探究其控制癭蜂種群數量的能力[16]；還有研究表明，癭蜂蟲癭的外形、發育與其寄生蜂也有部分聯系[20]。筆者及其實驗室成員在全國的栓皮櫟主要分布區廣泛收集癭蜂蟲癭，在飼養癭蜂的過程中發現有大量寄生蜂。關于癭蜂種類研究，其他學者已做了大量工作[21-23]，但癭蜂蟲癭內寄生蜂種類調查研究還不是很多[16-17,24]。為探究不同蟲癭內的寄生蜂種類，不同蟲癭形態特征對應寄生蜂種類的關系，本文對不同蟲癭內的寄生蜂進行統計和鑒定，通過系統調查掌握栓皮櫟上癭蜂的寄生蜂資源，為今后研究其生物學特性及生物防治等方面奠定基礎。

1 材料與方法

1.1 野外標本采集

本研究的蟲癭與寄生蜂材料由實驗室成員從13 個省（遼寧省、甘肅省、河北省、陜西省、河南省、山東省、浙江省、江西省、湖北省、湖南省、廣西省、四川省、云南省），2 個直轄市（北京市、天津市）的栓皮櫟主要分布地區系統收集而來。野外采集時，首先調查栓皮櫟不同癭蜂蟲癭形態，拍下生態照片，而后挑選出接近成熟的蟲癭采摘帶回實驗室飼養，及時記錄采集信息（采集人、采集地點、采集時間等）。采集袋選用40 cm ×30 cm 的自封袋，在自封袋底部用昆蟲針扎孔以確保袋內水蒸氣能夠散出，防止標本潮濕腐爛。

1.2 室內飼養與鑒定

將野外采集的樣品帶回實驗室，根據采集地點、蟲癭形態不同進行分類飼養，定期檢查是否有癭蜂或寄生蜂成蟲羽化出癭，若有成蟲羽化出癭，將其收集起來分別制作針插標本和酒精浸泡標本。

將收集到的寄生蜂成蟲針插標本使用體式解剖鏡（Leica M205C）進行觀察，在觀察過程中結合癭蜂種類和蟲癭生物學性狀，查閱癭蜂關聯的寄生蜂研究、寄生蜂分類研究等專業文獻進行分類鑒定[25-40]并拍照。

2 結果與分析

2.1 不同形態蟲癭內寄生蜂種類調查

本次野外調查共采集到蟲癭12 種，從刺激產生蟲癭的致癭癭蜂種類來看，大體分為4 類：（1）毛癭蜂屬 （TrichagalmaMayr），圖1A 蟲癭發生部位在葉正面葉脈處，表面具小顆粒，未成熟時蟲癭呈綠色，隨著逐漸成熟，顏色由綠變紅，成熟時間在6 月下旬至9 月初；圖1B 蟲癭發生在枝條上，該種蟲癭根據成熟度不同形態特征不同，有玫紅色楊梅狀，表面具短刺，成簇發生；也有大型綠色圓球狀，表面覆短毛，成熟時泛紅，發生時間主要是8 月到10 月。（2）似凹癭蜂屬（CerroneuroterusMelika & Pujade-Villar），圖1C蟲癭（無性世代）位于葉背面呈倒陀螺狀，表面覆毛，大小不一，顏色隨蟲癭成熟度不同，由粉紅變淺棕，發生時間在8 月底；圖1D 蟲癭（有性世代）在枝條上發生，呈蜂窩狀，表面覆短毛，同時還會有一小團的淡棕色絨毛，發生時間在4 月。（3）二叉癭蜂屬（LatuspinaMonzen），圖1E蟲癭會在葉片發生部位造成卷曲，葉背呈紐扣狀，白色，外圍有一圈淡綠色，葉正面似玉，翠綠色，形狀不規則，發生時間為4 月至7 月底；圖1F 蟲癭也會造成葉片的卷曲皺縮，在葉片發生處膨大呈硬瘤狀，表面光滑，顏色淺綠，發生時間為4 月；圖1G 蟲癭會在葉背面形成一個黑色小顆粒，發生時間在4 月下旬；圖1H 蟲癭發生在葉背面主脈上，深紅色，成一小簇覆于葉脈上，該種蟲癭只在甘肅發現，發生時間在8 月底；圖1I 蟲癭發生在葉正面主脈上，成熟時呈淺棕色，成一小簇覆于葉脈上，發生時間7 月下旬和10 月。（4）癭蜂未知，圖1J 蟲癭發生于葉主脈上，葉正面形成一個小凸起，與葉同色，葉背面形成一個小凹陷，發生時間為4 月下旬和7 月下旬；圖1K 蟲癭是在葉正面形成褐色小瘤，發生時間在7 月底；圖1L 蟲癭在葉邊緣發生，形成一個淺綠色凸起向外延伸，端部有一黑色小刺，發生時間為4 月下旬。

圖1 栓皮櫟癭蜂蟲癭Fig.1 Cynipid wasp galls on Quercus variabilis

根據成蟲形態鑒定，共計9 科17 屬26 種寄生蜂，分別屬于姬蜂總科（Ichneumonoidea）的姬 蜂 科 （Ichneumonidae ） 和 繭 蜂 科（Braconidae），小蜂總科（Chalcidoidea）的長尾小蜂科（Torymidae ）、 刻腹小蜂科（Ormyridae）、廣肩小蜂科（Eurytomidae）、金小蜂科（Pteromalidae ）、 旋小蜂科（Eupelmidae）、姬小蜂科（Eulophidae）、蚜小蜂科（Aphelinidae）。表1 統計了不同蟲癭與寄生蜂種類的對應情況，如表1 所示：部分寄生蜂種類僅出現在一類蟲癭中，如姬蜂科寄生蜂僅在毛癭蜂屬蟲癭中發現；同時，也有多種寄生蜂具有蟲癭交疊現象，如橫盾長尾小蜂（Torymus fasciscutellis）和光盾長尾小蜂（T.glabriscutellis）在毛癭蜂屬和二叉癭蜂屬蟲癭有出現，刻腹小蜂科的具點刻腹小蜂（Ormyrus punctiger）也在毛癭蜂屬和二叉癭蜂屬蟲癭有出現，厚刻腹小蜂（T.crassus）在毛癭蜂屬和似凹癭蜂屬蟲癭中出現。

表1 不同蟲癭對應寄生蜂種類Table 1 Parasitic wasp species corresponding to different galls

毛癭蜂屬蟲癭個體較其它蟲癭較大，且更規則，而在該類蟲癭中所發現寄生蜂種類最多，圖1A 蟲癭發現了11 種寄生蜂，圖1B 蟲癭發現了13 種寄生蜂。似凹癭蜂屬蟲癭個體較小，形狀不規則，該類蟲癭內發現5 種寄生蜂。二叉癭蜂屬蟲癭總體上分為兩大類，一類是造成葉片卷曲皺縮，如圖1E、F，這類蟲癭發現的寄生蜂較多，共發現14 種不同種類的寄生蜂；一類是在葉片上形成不規則附著物如圖1G～I，這類蟲癭發現3 種寄生蜂，其中圖1H 未發現寄生蜂。未知蟲癭都是發生在葉片上，蟲癭個體較小，如圖1J～L，發現5 種寄生蜂。

2.2 癭蜂寄生蜂分類研究

2.2.1 球果卷娥光瘤姬蜂Liotryphon strobilellae(Linnaeus, 1 758)（圖2A） 分布：云南（文山）。

圖2 栓皮櫟癭蜂寄生蜂種類Figture 2 Gall wasp parasitoids on Quercus variabilis

2.2.2 細齒棱柄姬蜂Sinophorus petilidentisHan,Achterberg & Chen, 2021（圖2B） 分布：云南（保山）。

2.2.3 癭 蚊 繭 蜂Bracon asphondyliae(Watanabe, 1940)（圖2C） 分布：湖北（秭歸）。

2.2.4 哈氏大痣長尾小蜂Bootanomyia habui(Kamijo, 1962) (中國新記錄)（圖2D） 形態：體長4.2 mm，體淺紅褐色，頭頂黃色，前胸背板中部帶有金屬綠，中胸背板和小盾片中葉除邊緣外帶有金屬藍色；并胸腹節中部，后胸背板背部，觸角鞭節以及產卵器鞘棕色；翅透明，翅脈棕色。頭部顏面伴有白色毛，臉頰毛顏色更深。頭：臉部有規則、低凸起的網狀紋，有細橫向條紋，但頭頂伴有深粗糙條紋；觸角短，觸角著生部位低于下單眼。梗節長度是頭寬的0.88 倍，柄節沒有到達前單眼，接近圓柱形。胸：前胸背板中部寬是長的1.35 倍，其上伴有明顯的、粗糙條紋，剛毛14 排；中胸背板寬是長的1.5 倍，伴有強烈的粗糙交叉條紋，側葉片具細條紋；中胸盾片長是寬的1.86 倍，寬與高等長；前翅長是寬的2.5 倍，前緣室狹窄，是緣脈的1.2 倍長；透明斑窄，在下方閉合，閉合的基室內有部分剛毛；后翅長是寬的3.56 倍。腹：并胸腹節是小盾片的一半長；腹部是胸部的0.7 倍長，不扁平，高和寬等長，長是寬的1.6 倍，背側面淺，有橫向網狀紋。長卵器鞘等于或長于體長，是后足脛節的3.5 倍長。

分布：河北（邢臺）、陜西（周至）、湖南（懷化）、云南（文山）。

2.2.5 斑綠大痣長尾小蜂Bootanomyia stigmatizans(Fabricius, 1 789)（中國新記錄）（圖2E） 形態：體長1.8～2.3 mm，頭部和足（除后足基節大部分外）檸檬黃色，頭頂、中胸背板中葉和內邊緣、小盾片、三角片上邊緣、背小盾片中部、前胸背板中部至頸片金屬綠，腹部背側橘黃色，中部有一窄帶紅棕色，產卵器鞘黑色；翅透明，翅脈棕色，觸角柄節和梗節橘黃色，鞭節棕色，體伴有淺色毛。頭：顏面下部有規則條紋；觸角著生部位低于下單眼，約為復眼長度的0.4 倍；觸角絲狀，梗節長為頭寬的1.5 倍，復眼橫徑的4.7 倍，柄節沒有到達前單眼，近圓柱形。胸：前胸背板長是寬的0.74 倍，其上伴有明顯的、粗糙條紋，14 排橫向條紋；中胸背板寬是長的1.8 倍，伴有強烈的粗糙條紋；中胸盾片長是寬的1.7 倍，寬與高等長；小盾片在基底部2/3 處有褶皺，長寬相等，其上伴有8 對剛毛；前翅長是寬的2.8 倍，透明斑窄，在下方閉合，基室閉合，伴有部分剛毛；后翅長是寬的4.1 倍。腹：并胸腹節是小盾片的0.6 倍長；腹部是胸部的0.9 倍長，不扁平，長是寬的0.8 倍，背側面光滑；產卵器鞘是腹部的2.72 倍長，后足脛節的4.5 倍長。

分布：云南（文山）。

2.2.6 橫盾長尾小蜂Torymus fasciscutellisLin,2005（圖2F） 分布：河北（邢臺）、湖北（秭歸）、云南（文山）。

2.2.7 黃腹長尾小蜂Torymus flavigastrisMatsuo, 2012（圖2G） 分布：河北（邢臺）、山東（泰安）。

2.2.8 光盾長尾小蜂Torymus glabriscutellisLin,2005（圖2H） 分布：天津（孫各莊鄉）、甘肅（天水）、河北（邢臺）、陜西（周至）、云南（文山）。

2.2.9 覆盆子長尾小蜂Torymus rubi(Schrank, 1 781)分布：甘肅（天水）。

2.2.10 厚刻腹小蜂Ormyrus crassusHanson,1992（中國新記錄）（圖2I） 形態：體長2.5～4.3 mm，體色藍綠色，常伴有輕微的青銅色；翅基片褐色；觸角柄節和足大部分黃褐色，各足基節、后足腿節同體色。頭：寬是長的2.2～2.3 倍，觸角鞭節呈棍棒狀，有1 個環節，各索節近正方形（第1 索節呈錐形），橫寬。胸：長是寬的1.3～1.4 倍；小盾片覆有粗糙的重疊瓦片狀，頂點延伸至后胸背板；并胸腹節有部分斜線（背面觀清晰可見），中間區域有粗糙刻點；前翅基室伴有剛毛，透明斑稍縮小，下部被肘脈的剛毛閉合；后足基節背側斜具糙紋。腹：長是頭和胸總長的1.3～1.4 倍，稍側扁；T4～T6 伴有深凹圓點，其邊緣覆瓦狀，稍有抬高，尖端稍長于尖間距離，其后方覆瓦狀；T7 無或輕微向上翹，與T6 背部平行。

分布：天津（孫各莊鄉）、河北（邢臺）、四川（西昌）。

2.2.11 具點刻腹小蜂Ormyrus punctigerWestwood, 1832（圖2J） 分布：北京（平谷區）、河北（邢臺）、湖南（懷化）。

2.2.12 犬薔薇廣肩小蜂Eurytoma caninaeLotfalizadeh & Delvare, 2007（中國新記錄）（圖2K）

形態：體長1.4～1.8 mm，體黑色；足跗節的3 節以及脛節端部的刺黃色；觸角柄節基部、足基節端部、脛節的基部和端部紅棕色；翅脈棕色；產卵器大多數黑色但端部帶有棕色。頭：頭在背視圖上相對橫向，額前端輪廓筆直，其上覆有毛刺，上頰側面輪廓筆直，頰上具刻點，唇基幾乎沒有凹口；臉上被有硬毛，臉側面具刻點；觸角有5 節索節，第一索節長于梗節，長是寬的1.7 倍，后幾節索節的長度逐漸縮短，但第5 索節長仍大于寬；棒節兩節，向頂點逐漸變窄呈一窄圓形。胸：前胸背板和中胸背板具密集刻點，三角片具褶皺網狀紋，其上的細凹槽前半部分模糊，未到達橫盾溝；盾縱溝深，小盾片背側輪廓線強烈突出；中胸后側片腹側有大部分網狀紋，背側有細線或光滑；中足基節沒有褶皺或脊，在其前背面有細縱線；后足基節基部背側裸露。腹：并胸腹節強烈彎曲，幾乎與中胸背板呈直角，中間部分寬且凹陷；第1 腹節背板通常伴隨基部下凹，第4 和第5 節腹節背側內緣線強烈分散，第4 腹節腹側有刻點，第4 腹節和第5 腹節側面不完全重疊，在背側后緣上沒有強烈的凹缺，第5 腹節背側沒有或只有輕微的刻點，第6 腹節背側無隆脊。

分布：河北（邢臺）、陜西（周至）、湖北（秭歸）、云南（文山）。

2.2.13 玫瑰廣肩小蜂Eurytoma rosaeNees,1834（圖2L） 分布：遼寧（大連）、天津（孫各莊鄉）、河北（邢臺）、河南（內鄉）、湖北（秭歸）、云南（文山、保山）。

2.2.14 雜色食癭廣肩小蜂Sycophila variegata(Curtis, 1831)（圖3A） 分布：河北（邢臺）、山東（泰安）。

2.2.15 短邁金小蜂Mesopolobus brevisYao,2005（圖3B） 分布：河北（邢臺）、湖北（秭歸）、湖南（懷化）。

2.2.16 金色金小蜂Pteromalus chrysosWalker,1836（圖3C） 分布：河北（邢臺）、山東（泰安）、湖北（秭歸）、湖南（懷化）。

2.2.17 科氏平腹小蜂Anastatus colemaniGrawford, 1912（圖3D） 分布：河南（內鄉）。

2.2.18 基弗旋小蜂Eupelmus kiefferDe Stefani,1898（圖3E） 分布：河北（邢臺）、云南（文山）。

2.2.19 栗癭蜂旋小蜂Eupelmus urozonusDalman, 1820 分布：河北（邢臺）。

2.2.20 全異長尾嚙小蜂Aprostocetus diversus(F?rster, 1841)（圖3F） 分布：河北（邢臺）、河南（安陽）、山東（泰安）、湖北（秭歸）、廣西（田林）、四川（西昌）、云南（文山）。

2.2.21 癭螨長尾嚙小蜂Aprostocetus eriophyes(Taylor, 1909)（圖3G） 分布：天津（孫各莊鄉）、河北（邢臺）、山東（泰安）、湖北（秭歸）、湖南（懷化）。

2.2.22 膠蚧紅眼嚙小蜂Aprostocetus purpureus(Cameron, 1913)（圖3H） 分布：河南（內鄉）、湖北（秭歸）。

2.2.23 日本奧姬小蜂Aulogymnus japonicus(Ashmead, 1904)（圖3I） 分布：天津（孫各莊鄉）、河北（邢臺）。

2.2.24 離帶曲紋姬小蜂Closterocerus separatusLi & Li, 2021（圖3J） 分布：河南（內鄉）。

2.2.25 絹毛新姬小蜂Neochrysocharis sericea(Erd?s, 1954)（中國新記錄）（圖3K） 形態：體長1.0 mm。觸角柄節淺色，梗節褐色，頂端顏色淺，剩余部分顏色深；唇基顏色淺；頭胸金屬綠，前足和中足基節淺色，基部褐色，后足基節基部1/2 處深金屬色，頂點1/2 處淺色；足的剩余部分淺色，爪褐色；翅透明，翅脈帶有淺黃棕色；腹部金屬綠，有一大塊淺色斑覆蓋在第1～3 節腹背板后部以及第4 節腹背板前部。頭：顎眼距的寬度是柄節的2 倍長；前頭和頭頂具強烈網狀紋。胸：中胸盾片和小盾片具強烈網狀紋；背小盾片小，微凸，其上的網狀紋微弱；胸表面的溝槽筆直；前翅有一截面，后緣脈長度是痣脈的0.3 倍。腹：腹部卵圓形，各節覆白色剛毛，第1 腹節背側有輕微網狀紋。

分布：天津（孫各莊鄉）、河北（邢臺）、河南（安陽）、四川（西昌）。

2.2.26 長卵器蚜小蜂Aphelinus longiovipositorGeng, 2011（圖3L） 分布：河北（邢臺）、四川（都江堰）。

3 討論

在自然條件下，寄生蜂能有效控制多數害蟲的種群數量，使其不能對作物形成災害；而在農林業生產實踐中，寄生蜂種類調查是實施害蟲生物防治的基礎[41]。本研究通過野外采集和室內飼養，系統調查了中國栓皮櫟上癭蜂蟲癭類型，并明確蟲癭內的寄生蜂種類。在調查過程中發現，同種致癭癭蜂蟲癭在同時段的不同地區，形態特征會有所不同，有個體大小的差異，也有顏色和毛刺完全不同的情況；蟲癭個體大小的不同可能會引起寄生蜂種類差異，如毛癭蜂屬蟲癭相較于其它3 類蟲癭而言個體較大，形狀較規則，發現的寄生蜂種類也更多；不同種蟲癭之間的寄生蜂會存在種類交疊的現象，如長尾小蜂科的橫盾長尾小蜂（T.fasciscutellis）和光盾長尾小蜂（T.glabriscutellis）在毛癭蜂屬蟲癭和二叉癭蜂屬蟲癭中都有發現。

寄生蜂類群不僅存在擬寄生行為（Parasitoid behavior），還會因寄主資源有限、環境因素等產生其它寄生行為如重寄生（Hyperparasitism）行為和過寄生（Superparasitism）行為，重寄生現象在小蜂總科、姬蜂科和癭蜂總科等里比較常見[42]。本研究所收集的寄生蜂都來自于癭蜂蟲癭內部，觀察和記錄其寄生行為較為困難，故蟲癭內寄生蜂與癭蜂或其它寄生蜂的寄生關系尚不明確。其中大多數寄生蜂可能是寄生癭蜂的，但同時也可能存在重寄生蜂寄生其它寄生蜂，因此需要進一步探究癭蜂蟲癭內寄生蜂的寄生關系，或可完善癭蜂-寄主-寄生蜂整個體系。

同時在飼養過程中也發現我國栓皮櫟癭蜂蟲癭成熟時間主要集中在兩個時間段，分別是每年的4—7 月和8—11 月，在蟲癭成熟但癭內昆蟲未羽化出癭的時間段采集蟲癭最為合適[35]。寄生蜂通常在同批蟲癭內的癭蜂出現部分羽化之后開始出蟲，但常常因為枝條采下時間太久失水變枯而無法鉆出蟲癭。因此，進一步觀察了解不同寄生蜂的生物學特性，優化飼養方式，可能提高蟲癭出蟲率。

寄生蜂的物種準確鑒定對后續生物學研究以及生物防治應用至關重要[41]。但因寄生蜂種類繁多，體型微小，形態差異較大，多數寄生蜂還存在雌雄異形的情況，同時還受地理分布的影響給傳統分類學研究帶來了巨大的挑戰[41]。DNA 測序技術的迅猛發展，對于疑難物種的快速鑒定帶來了技術革新，使用DNA 條形碼技術進行寄生蜂輔助鑒定，也能幫助傳統分類學研究提高鑒定準確性。此外，我國栓皮櫟上的癭蜂蟲癭形態類型多樣，研究蟲癭與其內的寄生蜂對應關系，后續可以借助蟲癭性狀進行寄生蜂輔助鑒定。

4 結論

本研究首次報道了我國栓皮櫟上癭蜂蟲癭內寄生蜂昆蟲共計26 種，包括5 個中國新紀錄種，同時詳細記錄了它們分布范圍和對應的蟲癭類型；并描述了12 種栓皮櫟上的癭蜂蟲癭，提供了相關野外生態特征照片，為今后野外識別采集蟲癭奠定基礎。