腹腔鏡下右半結腸癌根治術中以不同血管為導向的對比

張冉昊 喬文娟 師夢偉 穆冬冬 鄭連生

1包頭醫學院第二附屬醫院消化微創中心 （內蒙古包頭 014030）；2包頭醫學院研究生學院 （內蒙古包頭 014040）

結腸癌（colorectal carcinoma）是起源于結腸黏膜上皮的惡性腫瘤，是我國常見的消化道惡性腫瘤之一，其發病率和病死率均位于全部惡性腫瘤前列［1］。右半結腸癌最早出現的癥狀是排便習慣與糞便性狀的改變，繼續發展可出現腹痛、腹部腫塊等局部表現和（或）貧血、惡病質等全身癥狀［2］。一經診斷其治療原則以手術切除為主，目前主流治療方法是腹腔鏡下右半結腸癌根治性切除術［3］。但對于腹腔鏡下右半結腸癌切除術中清掃淋巴結是以腸系膜上動脈（superior mesenteric artery，SMA）為導向還是腸系膜上靜脈（superior mesenteric vein，SMV）尚未統一，主要爭論點在于以SMV 為導向是否會有淋巴結遺漏導致治療不足，以SMA 為導向是否會引起更多術后并發癥導致過度治療［4］。鑒于此，本研究主要探討以SMA和SMV 為導向的右半結腸癌患者的臨床資料并觀察相關指標與短期療效，對比兩組的優劣性。

1 資料與方法

1.1 一般資料選取2020 年1 月至2022 年10 月我院收治的80 例右半結腸癌患者（包括橫結腸近2/3，結腸肝曲，升結腸，盲腸），術前影像學分期為cT2-4 和（或）N0-2M0，將患者進行隨機分組，患者均接受腹腔鏡下右半結腸癌根治術，其中40 例是以SMA 為導向的手術（觀察組），40 例是以SMV 為導向的手術（對照組）。所有患者及家屬均簽署知情同意書，手術均由同一手術團隊完成。

1.2 納入標準（1）符合結腸癌診斷標準，且經腸鏡病理確診［5］；（2）單發腫瘤且未發生遠處轉移，腫瘤可切除；（3）臨床資料完整；（4）雖有基礎疾病，但得到良好控制者；（5）未進行術前放化療；（6）均為限期手術，非梗阻、穿孔、出血等急診手術。

1.3 手術方法

1.3.1 常規準備全麻氣管插管成功后取平臥分腿位，術野常規消毒后鋪巾。于臍周處做弧形切口長約1 cm，依次切開皮膚和腹壁各層，進入腹腔，建立氣腹，維持氣壓于13 ～ 15 mmHg。在腹腔鏡監視下，利用Trocar 建立操作孔。

1.3.2 觀察組（圖1）結腸系膜開窗并顯露十二指腸降段：降患者置于頭低足高位，身體向左側傾，使小腸及其系膜遠離升結腸。向右側牽引升結腸使其系膜緊張，在升結腸系膜上段找到系膜薄弱部，切開右結腸系膜，進入結腸系膜后方的疏松結締組織間隙（Toldt 間隙），暴露后方的十二指腸降段和水平段移行部；注意保持腎前筋膜的完整性。

圖1 觀察組清掃范圍Fig. 1 The range of lymph node dissection in the observation group

離斷右半結腸的血管并清除淋巴結：向尾側延長右半結腸系膜切口，找到SMA。依次分離、分別根部結扎離斷回結腸動靜脈、結腸右動靜脈及結腸中動脈右支，分別清掃周圍淋巴結。SMV向頭側到達胰腺下緣，對胃結腸干及其屬支進行精細解剖，結扎離斷結腸中靜脈及副右結腸靜脈。留取SMA 前方及左側淋巴組織編號No.D3，單獨送檢。

游離右半結腸：進一步打開Toldt 間隙，向頭側右側走行直至橫結腸系膜根部，并使橫結腸系膜右側及右半結腸系膜游離于腹腔。將右2/3 的胃結腸韌帶于胃血管弓外離斷，再將橫結腸系膜沿肝下緣根部切開，完全游離結腸肝曲。切開回盲部外側及右半結腸融合筋膜，與Toldt 間隙會師，自此回腸末端及右半結腸完全游離于腹腔。

取上腹正中切口，體外切除右半結腸，并做回腸-橫結腸端側吻合。將腸管放回腹腔后，重建氣腹以排列腸管，沖洗腹腔，放置引流，關閉腹腔，手術完畢。

1.3.3 對照組（圖2）步驟同觀察組，區別之處在于術中圍繞SMV 進行淋巴結清掃，于SMV 左側緣離斷右半結腸供血血管。

圖2 對照組清掃范圍Fig. 2 The range of lymph node dissection in the control group

1.4 術后護理患者術后予以氧氣吸入、心電監護等常規處理，并進行抗炎鎮痛、營養支持等對癥治療。當患者進流食后無明顯不適，化驗指標正常，且切口愈合良好即可出院。

1.5 觀察指標（1）觀察對比兩組患者的術后留置胃管時間、禁食時間、排氣時間、引流管留置時間、手術時間及術后住院時間。（2）觀察對比兩組患者術前及術后第1、3、5 天的營養指標，即血紅蛋白、白蛋白、總蛋白、前白蛋白。（3）觀察兩組患者的淋巴結清掃情況及No.D3 轉移情況。（4）觀察患者術后早期并發癥發生情況。

1.6 統計學方法采用統計學軟件SPSS 20.0 對實驗數據進行分析。計量資料用均數±標準差表示，采用t檢驗或非參數檢驗；計數資料以例數或百分比表示，并采用χ2或Fisher 精確概率法檢驗。P＜ 0.05 為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 患者一般情況兩組患者一般情況對比，差異無統計學意義（P＞ 0.05），具有可比性（表1）。

表1 兩組患者一般情況Tab.1 General situation of patients in two groups 例

2.2 圍術期指標（1）兩組患者術后排氣時間、禁食時間、引流管留置時間、胃管留置時間的差異無統計學意義（P＞ 0.05），兩組腸道功能恢復與術后不良反應差異無統計學意義。見表2。（2）術前與術后第1、3、5 天的營養指標（白蛋白、前白蛋白、總蛋白、血紅蛋白）差異無統計學意義（P＞ 0.05），患者的營養狀況并沒有因為術式的不同而引起差異。見表3。（3）兩組手術時間及術后住院時間差異無統計學意義（P＞ 0.05），觀察組并未顯著延長手術時間及術后住院時間，可以保證手術安全性。見表4。（4）兩組清掃出的淋巴結數量的差異有統計學意義（P＜ 0.05），觀察組顯著高于對照組，以SMA 為導向的手術可更徹底地清掃淋巴結，更具根治性特點。見表4。（5）觀察組單獨送檢的No.D3 淋巴結，檢出總數為249 枚，確診D3 轉移的患者7 例（17.5%），陽性淋巴結13 枚（5.2%）。

表2 兩組術后情況比較Tab.2 Comparison of postoperative conditions in two groups ±s

表2 兩組術后情況比較Tab.2 Comparison of postoperative conditions in two groups ±s

項目胃管留置時間（d）術后禁食時間（d）術后排氣時間（d）引流管留置時間（d）觀察組（n = 40）2.5 ± 0.8 4.5 ± 1.0 4.1 ± 1.0 11.8 ± 2.5對照組（n = 40）2.2 ± 1.0 4.1 ± 1.1 3.8 ± 1.1 11.4 ± 2.7 t值1.245 1.531 1.074 0.693 P值0.217 0.130 0.286 0.491

表3 兩組術前及術后第1、3、5 天營養指標比較Tab.3 Comparison of nutritional indexes in two groups before operation and on the 1st， 3rd and 5th day after operation ±s

表3 兩組術前及術后第1、3、5 天營養指標比較Tab.3 Comparison of nutritional indexes in two groups before operation and on the 1st， 3rd and 5th day after operation ±s

指標白蛋白（g/L）總蛋白(g/L)前白蛋白（mg/L）血紅蛋白(g/L)時間術前術后1 d術后3 d術后5 d術前術后1 d術后3 d術后5 d術前術后1 d術后3 d術后5 d術前術后1 d術后3 d術后5 d觀察組（n = 40）39.8 ± 4.1 35.1 ± 3.2 34.4 ± 5.1 35.7 ± 3.5 66.5 ± 6.7 58.5 ± 5.2 56.6 ± 8.0 59.7 ± 5.3 164.2 ± 36.5 138.0 ± 44.0 123.5 ± 34.5 150.2 ± 37.7 126.9 ± 24.4 117.5 ± 18.8 115.4 ± 21.4 113.3 ± 17.3對照組（n = 40）38.3 ± 3.3 34.2 ± 3.9 34.7 ± 3.6 35.7 ± 3.6 64.9 ± 6.1 58.2 ± 5.4 59.6 ± 6.2 60.4 ± 4.9 175.7 ± 50.2 138.3 ± 35.9 123.9 ± 30.5 156.3 ± 31.1 118.1 ± 20.4 110.8 ± 16.5 107.6 ± 19.3 107.2 ± 15.7 t值1.856 1.194 0.37 0.085 1.319 0.280 1.852 0.670 1.176 0.33 0.058 0.788 1.754 1.692 1.714 1.652 P值0.067 0.236 0.713 0.932 0.191 0.780 0.068 0.505 0.244 0.974 0.954 0.433 0.083 0.095 0.090 0.103

表4 兩組手術時間及術后情況比較Tab.4 Comparison of operation time and postoperative situation in two groups ±s

表4 兩組手術時間及術后情況比較Tab.4 Comparison of operation time and postoperative situation in two groups ±s

項目手術時間（min）術后住院時間（d）清掃淋巴結數量（枚）觀察組（n = 40）229.7 ± 40.1 11.4 ± 4.0 32.5 ± 15.3對照組（n = 40）222.3 ± 72.0 10.8 ± 3.4 25.9 ± 11.3 t值0.568 0.893 2.189 P值0.572 0.490 0.032

2.3 術后短期并發癥觀察組中有2 例發生胃癱伴排空障礙，并發癥總發生率為5%；對照組中有1 例發生乳糜漏，并發癥總發生率為2.5%。兩組并發癥發生率比較，差異無統計學意義（P＞ 0.05），可進一步說明以SMA 為導向可保證手術安全性。見表5。

表5 兩組并發癥發生率比較Tab.5 Comparison of the incidence of complications in two groups例

3 討論

結腸癌是世界上最常見的惡性腫瘤之一，死亡率高居惡性腫瘤當中的第2 位［6］。有研究［7］表明，我國結腸癌發病率正逐年呈上升趨勢，且正在向年輕化過渡。根據中國結直腸癌診療規范及國際相關指南，均強調經病理確診且影像學分期為T2-4N0-2M0 期的右半結腸癌應以手術為主的綜合治療方案［8］。

右半結腸癌根治術包括右半結腸切除聯合區域淋巴結清掃。歐洲國家推薦的全結腸系膜切除術（complete mesocolon excision， CME）及日本《大腸癌診療規范》推薦的D3 根治術均著重提出完整切除系膜和根部高位離斷營養血管，規范了結腸癌根治術，患者預后得到了明顯改善［9］，但對于D3淋巴結清掃的內側界限尚未統一。有不少學者認為以SMV 為導向既可保證手術的安全性，亦可達到徹底清掃淋巴結的效果，且以SMA 為導向的手術難度大，術后并發癥發生幾率大［10］。研究［11］表明，右半結腸的淋巴引流很少跨越SMV 達左側的SMA，因此術中無需裸化SMA，且SMA 表面富含神經與淋巴組織，術中解剖暴露可導致腹瀉、腸功能紊亂、乳糜痿等并發癥。

根據解剖學研究，在SMA 主干表面亦存在淋巴結，右半結腸和小腸的淋巴引流能夠跨過SMV向SMA匯聚，在SMA中線前方形成一條分水嶺［12］。NESGAARD 等［13］還發現人體內存在長淋巴管向前或向后穿過SMV，在動脈束之間接近SMA，最后到達SMA 左側。COFFEY 等［14］描述了在胚胎發育的過程中，腸系膜的根部位于SMA 與主動脈的附著處，那么以SMA 為內側界限更符合CME 要求的完整地切除結腸系膜的原則。不僅如此，由右半結腸的淋巴引流規律可知，腸系膜淋巴結引流路徑與其供血動脈走行一致，第3 站淋巴結位于供血動脈根部及SMA 周圍，術中清掃淋巴結應以動脈為導向［15］。日本結直腸癌學會將回結腸動脈、右結腸動脈根部、結腸中動脈根部的淋巴結歸類為第3 站淋巴結，且日本結直腸手術指南規定右半結腸癌D3 清掃必須將供血血管根部結扎，并對周圍淋巴結整塊清掃［16-17］。因此以SMV 為導向的手術與解剖理論、淋巴引流規律及清掃原則相悖，無法對淋巴結徹底清掃，可能會遺漏轉移性淋巴結，影響腫瘤分期并導致復發。

本研究分別以SMA 與SMV 為導向行腹腔鏡下右半結腸癌根治術。結果顯示，兩組患者恢復排氣時間的差異無統計學意義（P＞ 0.05），說明無論是以SMA 為導向還是SMV 為導向的手術，腸道功能的恢復時間沒有明顯不同。術后放置引流管時間、留置胃管時間、禁食時間的差異均無統計學意義（P＞ 0.05），說明以SMA 為導向的手術并未帶來顯著的不良反應。兩組患者所用手術時間以及術后住院時間的差異無統計學意義（P＞ 0.05），可充分說明以SMA 為導向的安全性。兩組患者術前及術后1、3、5 d 的血紅蛋白、白蛋白、前白蛋白、總蛋白的差異均無統計學意義，說明以SMA 為導向的手術并未影響患者的營養狀況，進一步凸顯出手術的安全性。

關于術后腹瀉，有研究［18-19］表明，打開SMA 血管鞘進行清掃容易損傷腸道自主神經，導致支配腸道的交感神經的抑制作用與副交感神經的興奮作用失衡，從而引起頑固性腹瀉，即腹瀉超過兩個月以上且反復不止以及服用相應藥物情況未得到好轉。刁德昌等［20］對比了SMA 鞘內和鞘外淋巴結清掃的并發癥差異。結果提示，保留植物神經的右半結腸癌D3 根治術安全可行，術后腹瀉、乳糜漏發生率明顯降低。因此在術中效仿該團隊并未打開SMA 血管鞘，從而有效避免了頑固性腹瀉。觀察組中雖有1 例出現腹瀉，在指導飲食以及對癥處理后得到明顯好轉，并未達到頑固性的嚴重程度。

對照組中出現1 例乳糜漏的患者（進食后引流量增加，行腹水乳糜試驗陽性），給予對癥保守治療后明顯好轉。有報道稱，腫瘤位于右半結腸是術后發生乳糜漏的獨立高危因素，原因是SMA周圍有豐富的淋巴管，且此處的淋巴管靠近乳糜池，術中極易損傷；超聲刀、LIGASURE 等能量設備的使用也會增加乳糜漏的發生率；也有學者認為與SMA 周圍的特殊解剖結構相關；小腸的淋巴管起始于黏膜絨毛中央的乳糜管，其淋巴液匯集于腸系膜根部的淋巴結，再經SMA 周圍淋巴結、腹主動脈前的腹腔淋巴結而至乳糜池；術中較難辨認乳糜管，極易損傷腸系膜根部和SMA 周圍的乳糜管而造成乳糜漏［21-22］。為避免乳糜漏的發生，一是術中鞘外解剖暴露SMA；二是對于淋巴結清掃過程中超聲刀采用慢凝模式及雙重灼燒，清掃后血管夾結扎分離后的腸系膜組織，三是清掃SMA 周圍時縫扎或結扎粗大淋巴管［23-24］。

另外，觀察組中有一例胃癱伴胃潴留的患者。有研究［25］表明，年齡、焦慮評分、手術切除范圍及幽門下淋巴結的清掃均與術后胃癱有關。尤小蘭等［26］描述了行右半結腸癌根治術時保留胃網膜右靜脈可降低術后胃癱的發生率。CAI 等［27］還發現糖尿病、低白蛋白血癥與手術時間是術后胃癱發生的獨立高危因素。兩組在進行手術時均保留了胃網膜右靜脈，但觀察組仍有1 例出現術后胃癱，可能與其既往患有糖尿病有關。兩組患者術后短期并發癥總發生率差異無統計學意義，進一步說明以SMA 為導向的安全性和可行性。

最后，兩組清掃淋巴結總數及轉移性淋巴結總數差異均有統計學意義（P＜ 0.05），觀察組顯著高于對照組。觀察組單獨送檢的No.D3 淋巴結，確診D3 轉移的患者7 例（17.5%），檢出轉移性淋巴結數量13 枚，雖然檢出的陽性淋巴結并不多，但仍然是有臨床意義的。7 例患者術前CT 檢查均為N（+），筆者認為CT 發現腫大或可疑淋巴結者，尤為適合以SMA 為導向的手術。對于腫瘤根治性手術，有一項非常重要的觀察指標是清掃到的淋巴結總數及陽性淋巴結數量。這對于準確判斷腫瘤分期、正確制定術后治療策略以及監測患者預后均具有重要意義。有研究［28］表明，手術技術缺陷導致的陽性淋巴結殘留是導致因腫瘤復發而死亡的重要原因。隨著淋巴結清掃數目的增加，能明確區域淋巴結微轉移灶，減少殘留概率，患者生存率也進行性增加［29］。因此，充分的淋巴結清掃可準確的指導腫瘤分期，精準制定術后治療方案，改善患者預后，希冀在保證手術質量和不增加手術并發癥的前提下增高淋巴結清掃數量，減少腫瘤復發和遠處轉移，進而提高生存率。

綜上所述，以SMA 為導向的手術是安全、可行的，能清掃出更多陽性淋巴結，更有利于清除癌腫病灶，從而有利于患者預后，同時并未增加術中術后并發癥發生幾率及手術難度。但本研究仍存在一定局限性，未對比兩組患者3 年及5 年的生存率、復發率與轉移率差異。因此本研究將繼續延續下去，長期隨訪并探討遠期療效。

【Author contributions】ZHANG Ranhao performed the experiments and wrote the article. QIAO Wenjuan and MU Dongdong performed the experiments. SHI Mengwei revised the article. ZHENG Liansheng designed the study and reviewed the article. All authors read and approved the final manuscript as submitted.

【Conflict of interest】The authors declare no conflict of interest.