鈣在作物生長發(fā)育中的功能及應用

王 宇 郜耿東 葛萌萌 常 影 譚 靜 葛賢宏 王 晶 汪 波 周廣生 傅廷棟

綜述

鈣在作物生長發(fā)育中的功能及應用

王 宇 郜耿東 葛萌萌 常 影 譚 靜 葛賢宏 王 晶 汪 波 周廣生*傅廷棟

華中農(nóng)業(yè)大學植物科學技術學院, 湖北武漢 430070

鈣是作物必需的中量元素之一, 廣泛存在于根、莖、葉、花、果實、種子中, 對作物的生長發(fā)育具有重要意義。鈣屬于再利用難的元素, 其吸收、轉(zhuǎn)運受制于蒸騰作用, 因此農(nóng)作物常發(fā)生生理性缺鈣, 從而導致抗逆性減弱, 產(chǎn)量和品質(zhì)降低。作物體內(nèi)的鈣具有雙重功能, 既參與細胞壁與細胞膜的構(gòu)成, 還可作為細胞內(nèi)第二信使參與多種環(huán)境刺激和內(nèi)部生長發(fā)育信號的響應。細胞中鈣的吸收和轉(zhuǎn)運對于維持細胞內(nèi)鈣離子穩(wěn)態(tài)和鈣信號精準傳導至關重要。近年來, 鈣在作物生長與發(fā)育中的功能和在作物生產(chǎn)中的應用得到了廣泛研究。本文闡述了作物體內(nèi)鈣元素的分布、吸收轉(zhuǎn)運和需求狀況, 介紹了作物缺鈣癥狀和原因, 并綜述了鈣的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)功能和第二信使功能及鈣信號產(chǎn)生、傳導和解碼機制, 總結(jié)了鈣在作物生長發(fā)育中的作用, 包括對產(chǎn)量、品質(zhì)和抗逆性等方面的影響, 同時對其未來研究方向提出了展望。

作物; 缺鈣; 鈣吸收; 鈣轉(zhuǎn)運蛋白; 第二信使; 抗逆性

作物從土壤中汲取水分和礦質(zhì)元素, 充足的礦質(zhì)元素是作物正常生長和高產(chǎn)的前提。作物所需礦質(zhì)元素種類和數(shù)量根據(jù)品種、種植環(huán)境、栽培目的有所不同, 因此認識和掌握礦質(zhì)元素的特性和使用方法對于農(nóng)作物高產(chǎn)、高質(zhì)、高效栽培至關重要。氮磷鉀是作物所必需的3種大量營養(yǎng)元素, 氮磷鉀對于植物生長發(fā)育的影響也因此成為經(jīng)久不衰的研究熱點; 而關于中微量元素的肥料效應研究起步較晚, 且相對分散。氮磷鉀的肥效研究和應用經(jīng)過長足發(fā)展, 目前對作物產(chǎn)量的提升效果在一定程度上已達到了瓶頸, 且養(yǎng)分報酬遞減現(xiàn)象愈發(fā)嚴重, 氮磷鉀過度使用的弊端也逐漸暴露。20世紀末和21世紀初, 人們開始考慮中、微量元素的效應和應用, 包括鈣、鎂、硅、硫、鋅、鉬、硼等元素, 同時開發(fā)中、微量元素配合、大量元素和中微量元素配合等配施技術, 取得不錯的效果[1], 例如花生中可以實現(xiàn)以鈣促氮、降低氮肥用量, 協(xié)調(diào)干物質(zhì)積累與產(chǎn)量, 硅鈣磷鎂鉀肥配施能增加小麥產(chǎn)量, 同時改良土壤[2-3]。

鈣是作物除氮磷鉀外所需的第四大重要營養(yǎng)元素, 屬于中量元素, 同時也是一種特殊營養(yǎng)元素, 具有區(qū)別于其他營養(yǎng)元素的信使功能[4]。鈣主要通過根系被作物從土壤中吸收, 廣泛分布于植物的根、莖、葉、花、果實和種子等部位, 鈣在作物中調(diào)控細胞極性生長和細胞壁生物合成, 對根毛發(fā)育、花粉管伸長、莖稈和果實發(fā)育等方面具有重要調(diào)節(jié)作用, 同時在提高作物光合效率、抗逆性及抗倒性等方面也具有重要意義[5]。本文就作物鈣分布、吸收、功能和應用研究等進展進行了綜述。

1 作物鈣吸收轉(zhuǎn)運機制

作物的礦質(zhì)元素供給主要靠根系從周圍土壤溶液中吸收, 通過共質(zhì)體或質(zhì)外體途徑運輸至中柱, 再經(jīng)木質(zhì)部導管長距離向上運輸至整個地上部植株[6]。作物蒸騰作用產(chǎn)生蒸騰拉力, 從而在植物和土壤之間形成從葉片開始沿莖、根到土壤的水勢梯度, 水分由此進入根系內(nèi)部, 許多礦質(zhì)元素也因此隨水分移動至根表面被作物吸收, 這種現(xiàn)象也稱質(zhì)流。鈣就主要以質(zhì)流形式移至根表, 再經(jīng)橫向短距離運輸至木質(zhì)部, 該過程主要依靠質(zhì)外體途徑運輸。但是根系內(nèi)皮層細胞壁上存在木栓化的凱氏帶, 會阻止鈣進入內(nèi)皮層, 所以鈣的吸收主要發(fā)生在凱氏帶尚未(完全)形成的根尖處, 或通過細胞膜上的Ca2+通道進入內(nèi)皮層細胞, 進而通過共質(zhì)體途徑穿過內(nèi)皮層細胞進入中柱木質(zhì)部[7]。進入木質(zhì)部的鈣受蒸騰作用影響, 隨木質(zhì)部液流向上運輸至各組織部位附近, 隨后通過Ca2+通道卸載流入組織細胞, 因此各組織部位鈣含量通常與蒸騰作用強度呈正相關[8]。有趣的是, 在果樹和莢果類植物的鈣吸收研究中發(fā)現(xiàn), 鈣流入果實并不完全通過木質(zhì)部/共質(zhì)體途徑, 韌皮部/共質(zhì)體途徑也參與果實鈣吸收過程[9]。對荔枝、柑橘和龍眼進行母枝環(huán)剝處理, 韌皮部途徑被切斷, 會顯著降低果實鈣含量, 采用染料示蹤試驗也發(fā)現(xiàn)果柄中的鈣多分布在韌皮部[10]。

鈣在植物體內(nèi)的移動性較差[11], 一方面因為植物細胞壁中存在許多羧基殘基, 能夠與鈣離子形成果膠酸鈣, 因此質(zhì)外體鈣在運輸過程中會被截獲一部分, 同時果膠酸鈣的形成又會降低細胞壁透性, 也會限制鈣的質(zhì)外體運輸[12]; 另一方面, 鈣通過共質(zhì)體運輸時, 胞質(zhì)鈣濃度增加, 除了一部分通過胞質(zhì)連絲參與共質(zhì)體運輸, 還有一部分會被鈣泵排至胞外, 或進入細胞器中形成草酸鈣和磷酸鈣被貯存起來[13]。類似鈣這類移動性較差的營養(yǎng)元素, 根系營養(yǎng)或葉面營養(yǎng)都無法保證結(jié)實部位的營養(yǎng)供給, 生產(chǎn)上經(jīng)常采用針對性噴施, 尤其是果實和莢果類作物, 可以直接將鈣施在果實上, 通過非維管束吸收途徑直接補充養(yǎng)分[14]。

2 作物體內(nèi)鈣分布情況

植物體內(nèi)的鈣含量約為0.1%～5.0%, 主要以游離鈣和結(jié)合鈣的形式存在, 兩者可相互轉(zhuǎn)換[13,15]。鈣在作物中的移動和鈣信號的傳導主要通過游離鈣實現(xiàn)[16];而結(jié)合鈣又根據(jù)結(jié)合對象大小可分為2類: 一類是與草酸、磷酸等小分子有機酸及簡單分子配體結(jié)合, 其中主要是與有機酸結(jié)合的草酸鈣; 另一種就是與蛋白質(zhì)、酶、多糖和脂質(zhì)等生物大分子或大分子復合物結(jié)合, 主要是存在細胞壁中的果膠酸鈣[17-18]。根據(jù)作物的物種、部位和器官不同, 鈣含量差異很大, 總體表現(xiàn)為雙子葉作物的鈣含量高于單子葉作物, 老葉中的鈣含量比新葉中的多, 果實和種子的鈣含量相對較少, 另外在頂端分生組織中的鈣含量較高[19-20]。例如油菜收獲時各器官鈣含量大小順序為落葉 > 角殼 > 根、莖 > 籽粒[21]。而在細胞水平上, 鈣主要存在于細胞壁和細胞器中, 為了保證胞內(nèi)鈣信號的正常傳導和防止鈣離子毒性, 細胞質(zhì)內(nèi)鈣含量則較少[14,22]。細胞壁是最大的鈣庫, 細胞壁中的鈣主要與果膠結(jié)合; 葉綠體、液泡、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)等細胞器也有鈣的分布, 其鈣濃度也是細胞質(zhì)的幾百甚至上千倍, 其中液泡中的鈣含量最高, 能達到80 mmol L–1以上, 主要以草酸鈣和磷酸鈣形式存在, 是重要的鈣貯存庫[22-23]。

3 作物鈣需求及缺鈣癥狀

作物在不同發(fā)育時期以及不同組織部位對鈣的需求特性存在較大差異。作物從營養(yǎng)階段到生殖階段, 直至成熟階段, 鈣積累量總體上呈現(xiàn)先增加后降低的趨勢。例如, 油菜在苗期鈣積累量增加緩慢, 而在薹花期積累速率會迅速增加, 直至進入角果發(fā)育期達到最大鈣積累值, 而角果成熟期鈣積累量有所下降, 這與油菜干物質(zhì)累積動態(tài)趨勢基本一致, 說明薹花期是油菜鈣吸收的最大效率期。成熟期油菜各組織部位的鈣含量占比分別為: 籽粒13%～ 18%、莖稈30%～34%、角殼48%～55%, 平均每100 kg油菜籽的形成需要吸收約6.2 kg CaO[24]。不同作物鈣需求特性也不盡相同, 一般雙子葉作物的需鈣量要高于單子葉作物, 如屬于十字花科的油菜、白菜等作物鈣含量比較高, 可以達到5000 mg kg–1以上, 典型喜鈣作物花生的植株鈣含量能達到12,000 mg kg–1以上, 平均每100 kg花生莢果的形成需要約2.5 kg CaO, 而高粱、玉米和水稻等禾本科作物的鈣含量大多在2000 mg kg–1以下[25-26]。十字花科作物的高鈣含量可能與其較高的果膠含量有關, 細胞壁中的果膠可以結(jié)合鈣離子。不同作物的缺鈣臨界值也有所不同, 含鈣量高的作物更易發(fā)生缺鈣現(xiàn)象, 比如白菜、番茄(葉片)的缺鈣臨界值是體內(nèi)鈣含量少于1.5%, 大豆、花生(葉片)的臨界值約在1.0%, 而水稻、小麥等禾本科作物因為需鈣量少, 缺鈣臨界值多在0.5%以下[27-29]。

作物的缺鈣通常首先發(fā)生在幼嫩組織, 一般表現(xiàn)為頂芽、側(cè)芽和根尖等分生組織發(fā)生卷曲畸形, 葉緣開始變黃并逐漸壞死, 嚴重時出現(xiàn)生長點壞死。例如油菜缺鈣時, 表現(xiàn)為植株矮小, 主側(cè)根生長被抑制, 新生葉片向上卷曲并伴隨斑點出現(xiàn), 角果數(shù)減少[30-31]。玉米、水稻缺鈣癥狀表現(xiàn)為幼根畸形, 葉片卷曲且伴隨鋸齒狀的葉緣, 葉片易扭曲粘連, 導致新生葉無法正常伸展, 逐漸干枯壞死, 形成類似“牛尾巴”癥狀[32-34]。番茄缺鈣導致植株發(fā)育不良, 葉片萎蔫且邊緣發(fā)黃, 生長點壞死, 臍腐病發(fā)病率增加[35]。另外, 鈣缺乏經(jīng)常發(fā)生在作物鈣積累速率最快的時期, 比如果樹在落花后20～30 d和果實膨大期所需鈣分別占全生育期的30%和50%, 此時鈣供應不足會導致果實品質(zhì)下降, 出現(xiàn)畸形果和果實開裂的現(xiàn)象, 苦痘病發(fā)病率增加[36]。油菜薹花期和角果期的鈣積累量快速增加, 分別占全生育期鈣總積累量的32%和36%, 此時缺鈣易導致頂花脫落, 花蕾黃化干枯, 胚珠受精率低、易敗育, 莖稈呈紫紅色且伴隨開裂現(xiàn)象[37]。花生莢果發(fā)育期缺鈣會造成莢果成熟期會繼續(xù)開花, 出現(xiàn)“老來青”現(xiàn)象, 這是因為缺鈣降低光合產(chǎn)物運輸效率, 更多同化物會滯留在葉片、莖稈和果殼中[38]。上述缺鈣引起癥狀最終都會體現(xiàn)為植株生長發(fā)育受阻, 產(chǎn)量或品質(zhì)衰減, 大幅度地降低了作物的經(jīng)濟效益。因此充足的鈣供應是作物產(chǎn)量與品質(zhì)進一步提升的潛在突破口。

4 作物鈣缺乏原因

土壤缺鈣及植株生理性缺鈣是植物缺鈣的兩大主要原因。土壤是作物的主要鈣來源, 土壤中的鈣分為有機鈣、礦物態(tài)鈣、交換態(tài)鈣和水溶性鈣, 其中植物可吸收利用的主要是交換態(tài)和水溶性鈣, 而土壤中鈣則主要以植物難吸收的礦物態(tài)鈣形式存在[39]。中國土壤中的鈣濃度(以土壤中CaO含量計算)總體上呈現(xiàn)由西北向東南遞減的趨勢, 這種分布狀況與中國的干濕地區(qū)劃分以及降水量分布高度相關[40]。就全國而言, 土壤表層(0～25 cm)鈣濃度的中位值在1.96%, 其中干旱、半干旱、半濕潤和濕潤地區(qū)的鈣濃度中位值分別為4.61%、2.73%、1.37%和0.56%[40]; 在西北等干旱地區(qū), 鈣可作為蒸發(fā)巖礦物質(zhì)沉積在土壤中, 導致土壤鈣含量高, 但礦物態(tài)鈣占比高, 作物可吸收的鈣比例低; 而在東南部濕潤地區(qū), 水溶性鈣易直接溶于地下水或地表水中而流失, 一些酸性離子也可將交換態(tài)鈣置換為水溶性鈣, 使鈣流失。土壤各形態(tài)鈣占比也受到土壤pH值和營養(yǎng)成分的影響。不同pH值的土壤中, 作物鈣肥利用效率表現(xiàn)為鹽堿土壤 > 酸性土壤 > 中性土壤。土壤中水溶性鈣與水溶性鉀、水溶性鎂分別表現(xiàn)為拮抗作用與協(xié)同作用, 而交換性鈣則與交換性鉀、交換性鎂表現(xiàn)為拮抗作用與協(xié)同作用[14,41-42]。土壤中鈣元素分布還受到人類活動影響, 一方面工業(yè)活動帶來的酸雨會降低土壤pH, 大幅增加土壤中的硫酸根和硝酸根離子含量, 從而溶解礦物態(tài)鈣, 生成水溶性鈣而流失, 另一方面由于高密、高產(chǎn)等栽培技術的長期應用, 土壤中的鈣被作物大量吸收, 但未得到及時補充[43-44]。

生理性缺鈣有2個方面的原因。一方面由于鈣元素的難再分配特性, 作物無法通過韌皮部實現(xiàn)衰老組織到年輕組織的鈣元素再分配, 各組織只有依賴蒸騰作用和水分運動, 通過木質(zhì)部的運輸獲得鈣供應, 這也導致一些蒸騰作用較弱的組織(幼果、心葉等)更容易出現(xiàn)缺鈣癥狀[45]。這種特性也使作物對鈣的吸收受到自然天氣的約束, 在陰雨時節(jié)或高溫干旱時, 作物蒸騰作用都會受到影響從而限制作物對鈣離子的吸收和運輸[46]。另一方面K+、Mg2+和NH4+等陽離子與Ca2+存在離子拮抗關系, 會限制作物對鈣的吸收和分配, K+和Mg2+既有拮抗關系又存在協(xié)同關系, 因此鉀/鎂、鉀/鈣、鈣/鎂、氮/鈣等營養(yǎng)平衡狀態(tài)也會影響鈣的吸收利用[34,41,47]。因此, 生產(chǎn)中經(jīng)常出現(xiàn)土壤并不缺少鈣元素, 作物卻表現(xiàn)出缺鈣癥狀的現(xiàn)象。

土壤可吸收利用鈣含量和作物對鈣的吸收轉(zhuǎn)運能力共同決定著作物是否缺鈣, 因此針對缺鈣的不同情況, 需要調(diào)整應對措施, 通過施鈣、調(diào)節(jié)土壤pH、營養(yǎng)元素比例和水分管理保證土壤中足夠的可吸收利用鈣含量。特別是生理性缺鈣通常發(fā)生在灌漿結(jié)實或坐果階段, 這時通過外源噴施鈣溶液可以有效防止果實開裂、避免鈣缺乏癥和保證產(chǎn)量、品質(zhì)。

5 鈣在作物生長發(fā)育中的角色

5.1 鈣作為結(jié)構(gòu)成分

5.1.1 維持細胞壁結(jié)構(gòu) 植物細胞壁從外到內(nèi)依次為中膠層、初生細胞壁和次生細胞壁: 中膠層處在2個相鄰細胞之間, 包含大量果膠質(zhì), 能使細胞彼此粘連, 同時有一定的可塑性; 初生細胞壁位于中膠層內(nèi)側(cè), 主要包含纖維素、半纖維素和果膠; 次生壁沉積在初生壁內(nèi)側(cè), 是由初生壁持續(xù)生長增厚所形成的, 主要包含纖維素和少量半纖維素, 常含有木質(zhì)素[48-50]。細胞壁中這些成分之間相互交聯(lián)共同維持細胞形態(tài), 為植株提供機械支撐[51]。

鈣是作物維持細胞壁完整性所必需的, 決定細胞壁的剛度。作物體內(nèi)的鈣主要貯藏在細胞壁之中, 除游離形式的Ca2+, 鈣還以負載離子的形式參與交聯(lián)負電荷, 能夠與去甲酯化的多聚半乳糖醛酸(homogalacturonan, HG)形成分子間Ca2+鍵, 加強果膠分子的交聯(lián), 賦予了細胞壁顯著的結(jié)構(gòu)剛性(圖1),因此在缺乏鈣時, 會導致細胞壁軟化, 無法實現(xiàn)支撐功能[12,52]。例如, 鈣鹽處理能延遲采摘后芒果的果皮軟化, 是因為細胞壁降解被抑制[53]; 利用EDTA (一種Ca2+螯合劑)能夠改變芍藥次生壁生物合成, 降低其花序莖的機械強度[54]; 外源鈣處理延緩了非洲菊莖的彎曲, 提高乳草花花序莖的機械強度, 這可能是由于果膠分子的偶聯(lián)導致細胞壁更硬[55-56]?；ǚ酃茉谥^中的伸長過程受到Ca2+濃度([Ca2+])嚴格限制, 其伸長容許[Ca2+]范圍在10 μmol L–1到10 mmol L–1之間, 在容許[Ca2+]范圍內(nèi), 花粉管能保持細胞完整性, 同時還具有一定可塑性, 如[Ca2+]在10 μmol L–1以下, 花粉管則會因為管壁太薄而在伸長過程中破裂, 而在10 mmol L–1以上, 花粉管生長也經(jīng)常停止, 這可能是由于Ca2+與果膠分子過度交聯(lián)[57]所致。

5.1.2 保證膜的穩(wěn)定性 細胞膜是所有生物細胞共有的結(jié)構(gòu), 是細胞的邊界, 是細胞與胞外信息交流和物質(zhì)交換的重要場所[58]。根據(jù)1972年Singer和Nicolson提出的流動鑲嵌模型學說, 細胞膜主要由磷脂雙分子層和全部或部分鑲嵌其中的蛋白質(zhì)分子組成, 磷脂的流動性和蛋白質(zhì)的運動性使細胞膜結(jié)構(gòu)處于不斷變動狀態(tài), 同時也是選擇透過性的基礎, 因此如何保證細胞膜穩(wěn)定性是非常關鍵的。

鈣的參與是保證細胞膜穩(wěn)定性的重要環(huán)節(jié), 在細胞膜中, 鈣通過結(jié)合羧基實現(xiàn)磷脂和蛋白質(zhì)的聯(lián)結(jié)(圖1), 同時能在膜表面結(jié)合位點處和其他陽離子進行有效交換[59]。在擬南芥根中, 鈣缺乏顯著地加劇了質(zhì)膜內(nèi)陷、核內(nèi)小體的形成, 同時還發(fā)現(xiàn)磷脂酰膽堿(phosphatidyl choline, PC)、溶素-PC、磷脂酰乙醇胺(phosphatidyl ethanolamine, PE)、溶素-PE、磷脂酰肌醇(phosphatidylinositol, PI)和甘油三酯(triglyceride, TAG)生物合成增加, 而磷脂酸(phosphatidic acid, PA)和甘油二酯(diglyceride, DAG)生物合成減少, TAG含量和PC/PE摩爾比的增加表明缺鈣可能導致膜脂組成比例失衡[60]。鈣還能與膜聯(lián)蛋白(annexins)結(jié)合從而促進annexins與膜脂的結(jié)合, AnxA2 (annexin A2)以鈣依賴方式通過誘導脂質(zhì)再分配來調(diào)節(jié)質(zhì)膜特性, 這可能會導致膜的有序或無序的增加[61]。

5.2 鈣作為胞內(nèi)第二信使

鈣不僅作為作物生長的一種必需營養(yǎng)元素, 它也承擔著區(qū)別于其他營養(yǎng)元素的第二信使角色。近年來, 隨著對于鈣在各種生理、發(fā)育以及應激相關過程充當?shù)诙攀沟难芯坑l(fā)深入, 不少學者認為鈣作為營養(yǎng)元素所帶來的一些效應也可能離不開這一功能[4]。

5.2.1 鈣信號的編碼 細胞質(zhì)內(nèi)的鈣濃度([Ca2+]cyt)受到嚴格控制, 主要是為了防止高[Ca2+]cyt帶來的離子毒性, 以及保證鈣信號的精準傳導。當來自胞外的“第一信使” (包括激素、機械刺激、非生物和生物脅迫等)被細胞膜上的類受體蛋白激酶(receptor-like kinases, RLKs)等受體所感知, 從而激活質(zhì)膜上的Ca2+通道, 通過從外部空間流入或從細胞內(nèi)儲存釋放來介導Ca2+進入細胞質(zhì), 產(chǎn)生短暫、持續(xù)或間歇的鈣振蕩, 為了防止細胞毒性, 多余的Ca2+需通過鈣泵或離子交換器從細胞質(zhì)中移除(圖1)[62]。Ca2+外排或內(nèi)流狀態(tài)的通道正是編碼過程的關鍵, 同時也是植物吸收、轉(zhuǎn)運Ca2+的關鍵環(huán)節(jié), 這些通道可按照其功能分為內(nèi)流系統(tǒng)和外排系統(tǒng)。

圖1 鈣在作物細胞中的角色、分布和運動及鈣信號傳導

Ca2+通過與羧基殘基結(jié)合, 能夠聯(lián)結(jié)磷脂和膜蛋白保持細胞膜穩(wěn)定, 并能交聯(lián)多聚半乳糖醛酸形成“蛋盒”結(jié)構(gòu)增加細胞壁強度。Ca2+在細胞壁、細胞膜、細胞質(zhì)、細胞核、葉綠體、線粒體、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)上均有分布, 細胞質(zhì)中的Ca2+濃度受到嚴格控制, 靜息狀態(tài)下維持在100 nmol L–1左右, 細胞核和線粒體中的Ca2+濃度比較接近胞質(zhì)Ca2+濃度, 而細胞壁、液泡和葉綠體的Ca2+濃度達到了mmol L–1級別, 遠高于胞質(zhì)Ca2+濃度, 是重要的Ca2+儲存場所。RLKs等類受體激酶感知膜外刺激, 磷酸化激活鈣離子內(nèi)流系統(tǒng), 包括環(huán)核苷酸門控通道(CNGCs)、谷氨酸受體樣通道(GLRs)、機械敏感通道(MSLs)、機械敏感的“Mid1互補活性”通道(MCAs)、機械敏感壓電通道(PIEZO)和高滲壓誘導[Ca2+]cyt通道(OSCAs), Ca2+從細胞間隙流入細胞質(zhì)中, 產(chǎn)生鈣峰, 隨即被Ca2+-ATPase (ACAs/ECAs)和Ca2+/陽離子反向轉(zhuǎn)運蛋白(CAXs)逆濃度梯度轉(zhuǎn)移至胞外, 如此形成短暫或持續(xù)的鈣振蕩, 此時具有EF-hands的鈣調(diào)素/類鈣調(diào)素(CaMs/CMLs)、鈣調(diào)磷酸酶B類蛋白(CBLs)等感受器能結(jié)合鈣離子, 并識別和解碼產(chǎn)生的鈣峰或鈣振蕩, 從而激活對應靶蛋白(CIPKs、CCaMKs、CAMTA等)的催化或轉(zhuǎn)錄激活活性, 進而激活下游反應以響應刺激。鈣依賴蛋白激酶(CDPKs)自身同時擁有EF-hands和催化結(jié)構(gòu)域, 能不依賴其他鈣感受器直接結(jié)合Ca2+并激活自身激酶活性。圖片根據(jù)參考文獻[4, 14, 23, 52, 62, 65, 70]進行改制。

Ca2+can bind phospholipids and membrane proteins to maintain cell membrane stability by binding to carboxyl residues, and can cross-link homogalacturonan to form an “egg box” structure to strengthen cell wall. Ca2+is widely distributed in cell wall, membrane, cytoplasm, nucleus, chloroplast, mitochondria, and endoplasmic reticulum. [Ca2+]cytis strictly controlled and maintained at about 100 nmol L–1at resting state. The concentration of Ca2+in the nucleus and mitochondria is relatively close to [Ca2+]cyt. Ca2+concentration in cell wall, vacuole, and chloroplast reaches the level of mmol L–1, which is much higher than cytoplasmic Ca2+concentration, and is an important for Ca2+storage site. Receptor-like kinases (RLKs) sense extracellular stimulation and activate Ca2+influx systems by phosphorylation. Ca2+influx systems include cyclic nucleotide-gated channels (CNGCs), glutamate receptor-like channels (GLRs), mechanosensitive-like channels (MSLs), Mid1-complementary activity channels (MCAs), mechanosensitive piezoelectric channels (PIEZO), and hyperosmo-induced [Ca2+]cytchannels (OSCAs). Ca2+flows from intercellular spaces into the cytoplasm through Ca2+influx systems, producing calcium peaks that are then transferred extracellular by Ca2+-ATPase (ACAs/ECAs) and Ca2+/cationic exchangers (CAXs) against concentration gradients, resulting in transient or sustained calcium oscillations. At this time, receptors such as calmodulin/calmodulin-like (CaMs/CMLs) and calcineurin B proteins (CBLs) with EF-hands can bind Ca2+, identify, and decode the generated calcium peaks or calcium oscillations, and thus activating the catalytic or transcriptional activation activity of target proteins (CIPKs, CCaMKs, CAMTA, etc.). This in turn activates the downstream response in response to the stimulus. Calcium-dependent protein kinases (CDPKs) possess both EF-hands and catalytic domains, and can directly bind Ca2+and activate kinase activity independently of other calcium receptors. The picture is restructured according to the references [4, 14, 23, 52, 62, 65, 70].

內(nèi)流系統(tǒng): Ca2+流入細胞質(zhì)主要依靠各種Ca2+通道, 通道的活動受到細胞內(nèi)和細胞外信號的嚴格調(diào)節(jié)。由膜電位或電壓控制的通道被稱為電壓門控通道(voltage-gated calcium ion channels, CaVs); 對配體分子結(jié)合敏感的被稱為配體門控通道(ligand- gated calcium channels, LGCCs); 一些通道對細胞膜的機械變化敏感, 因此被稱為機械敏感通道[62]。有趣的是, 研究者發(fā)現(xiàn)隨著植物離開海洋, 在陸地上定居, CaVs類通道幾乎在植物中逐漸消失了[63], 如編碼具有雙孔的電壓門控通道的(two-pore channel 1)基因在擬南芥中只存在單個拷貝, 這種現(xiàn)象可能是因為陸地植物在組織和細胞水平上缺乏運動[62,64]。與之對應是一些LGCCs類型在植物中的數(shù)量之多超乎意料, 如環(huán)核苷酸門控通道(cyclic nucleotide-gated channel, CNGCs)和谷氨酸受體樣通道(glutamate receptor-like proteins, GLRs), 在擬南芥基因組中至少存在20個基因家族成員和20個基因家族成員, 這2類通道都是非選擇性的陽離子通道[65]。機械敏感通道主要包括機械敏感通道(mechanosensitive-like channels, MSLs)、機械敏感的“Mid1互補活性”通道(mid1-complementing activity channels, MCAs)、機械敏感壓電通道(mechanosensitive piezoelectric channel, PIEZO)和高滲壓誘導[Ca2+]cyt通道(hyperosmolality-induced [Ca2+]cytchannels, OSCAs),主要通過激活Ca2+內(nèi)流感知觸覺和光等機械的刺激[66]。此外, 還有一種能夠與膜磷脂結(jié)合的Ca2+依賴性胞漿蛋白(annexins, ANN), 但ANN不具有跨膜結(jié)構(gòu)域, 一些研究表明它們可能形成了氧化還原調(diào)節(jié)的Ca2+滲透孔, 但ANN通過什么機制形成通道還需繼續(xù)深入研究[67-68]。另外在動物中, ANN通過Ca2+依賴的方式與膜脂結(jié)合, 參與胞吐和內(nèi)吞[69]。

外排系統(tǒng): Ca2+通過內(nèi)流系統(tǒng)進入細胞質(zhì), 致使[Ca2+]cyt頓時增加數(shù)倍以響應各種胞外刺激, 但又會在短時間內(nèi)恢復, 這種恢復便是由外排系統(tǒng)所介導的, 主要通過各種Ca2+轉(zhuǎn)運蛋白逆濃度梯度將Ca2+排出胞質(zhì), 此過程消耗能量[70]。植物中Ca2+轉(zhuǎn)運蛋白可分為2類: P型Ca2+-ATPase和Ca2+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白(Ca2+/陽離子反向轉(zhuǎn)運蛋白), 前者依賴于ATP的水解, 并利用這個過程中釋放的能量[71], 后者則由H+-ATPase提供質(zhì)子驅(qū)動力, 屬于次級主動運輸[72]。Ca2+-ATPase又稱鈣泵, 對Ca2+有較高的親合性(m= 0.2～1.0 μmol L–1), 但運輸能力較低[73]。鈣泵主要包括內(nèi)質(zhì)網(wǎng)型Ca2+-ATPase (endoplasmic Ca2+-ATPase, ECA)和自抑制的質(zhì)膜型Ca2+-ATPase (Ca2+-ATPase, ACA), 前者定位于內(nèi)膜, 后者定位于內(nèi)膜和質(zhì)膜[65]。2種鈣泵對于Ca2+有不同的親和力, 分別為亞微摩爾和微摩爾級別[74]。另外ACA具有高度的選擇性, 僅運輸Ca2+, 而ECA除了Ca2+, 還可以介導Mn2+、Cd2+和Zn2+的運輸[71,75]。與鈣泵相反, Ca2+/H+反向轉(zhuǎn)運蛋白是低親合性(m約為10 μmol L–1),但運輸能力強的載體, 在[Ca2+]cyt很高時發(fā)揮作用, 這些蛋白都由CAX (Ca2+/cationic exchanger)基因家族成員編碼, 該家族還編碼依賴K+的Na+/Ca2+反向轉(zhuǎn)運蛋白[76]。

5.2.2 鈣信號的解碼 在[Ca2+]cyt升高后, 細胞質(zhì)內(nèi)一些鈣感受器能夠以高親和力結(jié)合Ca2+, 對不同的鈣信號進行解碼并觸發(fā)下游特定細胞反應[77]。有學者推測這種機制可能是早期生命形成的一種簡單解毒機制, 后來演化為一種感知和解碼鈣信號的方式[62]。植物中鈣感受器可分為3類: 鈣調(diào)素/類鈣調(diào)素(Ca2+-calmodulins/CaM-like proteins, CaMs/CMLs)、鈣依賴蛋白激酶(Ca2+-dependent protein kinases, CDPKs)和鈣調(diào)磷酸酶B類蛋白(calcineurin B-like proteins, CBLs), 這些感受器都具有結(jié)合Ca2+的EF-hands[14]。

在鈣感受器感知特定鈣信號后, 需要進一步調(diào)節(jié)下游靶蛋白觸發(fā)特定反應以完成解碼工作[78]。對于CaMs/CMLs而言, 其靶蛋白覆蓋細胞功能相關的廣泛領域, 如信號蛋白(激酶和磷酸酶)、CaM相互作用轉(zhuǎn)錄因子、細胞骨架成分、轉(zhuǎn)運體和通道[66]。CDPKs作為一種鈣依賴性的蛋白激酶, 既有結(jié)合Ca2+的EF-hands, 也有催化激酶結(jié)構(gòu)域[9,79]。與CaMs/CMLs不同, CBLs的靶蛋白比較專一, 它能特異地與CBL互作蛋白激酶(CBL-interacting protein kinases, CIPKs)結(jié)合用于解碼植物中的鈣信號[80]。

5.2.3 非生物脅迫響應中的鈣信號 鈣信號存在于多種植物生長發(fā)育調(diào)控途徑和各種生物脅迫、非生物脅迫以及機械刺激等響應過程中。植物受到的大部分非生物脅迫都能誘發(fā)細胞內(nèi)的鈣信號產(chǎn)生, 這些非生物脅迫主要包括干旱、鹽堿、低溫等逆境。

在植物中, 干旱脅迫通常與滲透脅迫密切相關, 一般認為干旱脅迫是由滲透脅迫引起的缺水反應, 會使一些生理指標受到影響, 包括氣孔導度、蒸騰速率、光合速率以及細胞水勢的降低, 為此植物也進化出一系列機制來啟動干旱恢復(干旱恢復是指植物在嚴重干旱脅迫后重新開始生長的能力), 而鈣信號是干旱恢復過程中非常重要的信號轉(zhuǎn)導環(huán)節(jié)[70,81]。擬南芥的編碼一種質(zhì)膜鈣滲透通道, 能感知滲透壓的變化, 在高滲透壓條件下誘導[Ca2+]cyt瞬時升高, 繼而調(diào)節(jié)植株蒸騰速率和根系生長以響應干旱脅迫, 進行干旱恢復[82]。此外, 擬南芥機械敏感通道(AtMSL8)是通過在缺水誘導的滲透脅迫下調(diào)節(jié)低滲誘導的膜張力來維持花粉活力[83]。在棉花中, 過表達可增強其干旱脅迫的耐受性[84]。另外, 鈣信號也能介導脫落酸(abscisic acid, ABA)信號的傳導來增強水稻對滲透脅迫的耐受性[85]。

鹽脅迫同樣會造成滲透脅迫, 相當一部分水分脅迫的研究都聚焦在鹽脅迫上, 這部分與干旱脅迫一定程度上存在交互作用, 但鹽脅迫所帶來的離子脅迫是有其獨特性的, 離子脅迫主要是指高濃度的Na+/K+引起植物細胞離子穩(wěn)態(tài)失衡, 從而導致植物生長被抑制[86]。科學家很早就發(fā)現(xiàn)擬南芥暴露于NaCl (0.333 mol L-1)脅迫下幾秒鐘內(nèi)就表現(xiàn)出 [Ca2+]cyt的快速增加, 說明鈣信號確實是參與了該脅迫反應。同樣地, 如將100 mmol L-1NaCl溶液施用到擬南芥的部分根上, 幾秒鐘內(nèi)就會觸發(fā)Ca2+信號, 隨后以波浪狀方式擴展到整個根部和植株[87]。上述研究表明鹽脅迫期間鈣信號傳導是相當復雜的過程, 其功能和影響并不局限于直接暴露在鹽脅迫中的部位。另外, 有研究發(fā)現(xiàn)FERONIA (FER)受體激酶與果膠相互作用, 可以感知鹽脅迫下的細胞壁損傷并誘導鈣離子信號, 從而促進細胞壁完整性的恢復[88]。

低溫是限制作物產(chǎn)量和品質(zhì)的常見逆境之一[89]。研究證明低溫脅迫會導致[Ca2+]cyt增加, 盡管其中機制還有待研究, 但也表明鈣信號可能參與植物冷激響應過程[90]。Ca2+通道可能是潛在的冷傳感器, 在擬南芥中, AtMCA1和AtMCA2被認為是感知冷脅迫的關鍵組分, 通過介導Ca2+內(nèi)流調(diào)節(jié)細胞膜流動性和細胞骨架重組來應對寒冷[91]。環(huán)核苷酸門控通道OsCNGC9能觸發(fā)[Ca2+]cyt升高增強水稻的耐冷性[92]。AtANN1能與OST1/SnRK2.6 (open stomata 1/Snf1- related kinase 2.6)互作并被磷酸化, 從而增強Ca2+轉(zhuǎn)運活性, 繼而與冷誘導的鈣信號形成級聯(lián)反應, 這激活了擬南芥冷激反應[93]。作為鈣信號傳導的中繼站, 鈣感受器同樣參與了植物冷激響應過程,突變體植物表現(xiàn)為冷反應基因(cold-regulated,)轉(zhuǎn)錄水平升高, 并增強了對冷脅迫的耐受性, 說明AtCaM4負向調(diào)節(jié)擬南芥耐冷性[94]。突變體表現(xiàn)出更高的冷凍敏感性, 而的過度表達則導致耐凍表型并誘導了基因的表達[90]。甘藍型油菜和白菜在冷處理6 h后,表達量顯著增加[95]。冷激反應激活了充當冷傳感器的Ca2+通道, 導致[Ca2+]cyt升高, 進而激活下游轉(zhuǎn)錄因子(transcription factors, TFs), 使作物產(chǎn)生特定的反應來對抗低溫脅迫, 鈣調(diào)蛋白結(jié)合轉(zhuǎn)錄激活因子(calmodulin-binding transcription activators, CAMTAs)就是其中一種TF, 它以Ca2+依賴性方式參與冷激反應過程, 并且受到CaM調(diào)節(jié)[96-97]。Kidokoro等[98]發(fā)現(xiàn)CAMTA3和CAMTA5能對溫度的快速下降做出反應并誘導(一種冷響應基因)的表達。

6 鈣在作物中的應用

6.1 鈣對光合作用的影響

光合作用是綠色植物甚至是地球上絕大部分生物的基礎能量來源, 對于作物的重要性不言而喻。作物光合器官的光合能力決定了作物光合同化物的積累能力, 也決定了作物最終的生物量和產(chǎn)量(圖2)。光合作用主要發(fā)生在高等植物的葉綠體中, 而葉綠體就是植物細胞內(nèi)的鈣庫之一, 也存在許多鈣轉(zhuǎn)運蛋白和鈣結(jié)合蛋白, 這也表明光合作用過程很可能受到鈣調(diào)節(jié)[99]。陳向明等[100]發(fā)現(xiàn)鈣濃度為160 mg L–1的營養(yǎng)液能顯著增加牡丹葉片的氣孔導度從而提高光合作用。李敏等[101]也發(fā)現(xiàn)160 mg L–1的鈣溶液能最有效地提升牡丹光合強度和光合有機物積累能力。葉面噴施外源原己二酮鈣(Pro-Ca)提高大豆葉片葉綠素含量、光合速率(photosynthetic rate,n)、電子傳遞速率(electron transport rate, ETR)、PSII潛在活性(potential activity of PSII,v/o)和PSII的最大量子產(chǎn)率(maximum quantum yield of PSII,v/m), 并延緩類囊體的降解[102]。增施鈣肥后, 春玉米的葉面積指數(shù)(leaf area index, LAI)、n、光能利用率、葉片葉綠素的含量得到顯著提升[103]。Ca2+作為第二信使也參與調(diào)控植物光合作用[99]。位于葉綠體類囊體膜上的鈣感受器(Ca2+-sensing receptor, CAS)通過響應[Ca2+]cyt升高參與調(diào)節(jié)氣孔關閉, 且外源鈣處理可以解除突變后對氣孔關閉的限制作用[104]。卡爾文循環(huán)是碳同化的主要過程, 主要發(fā)生在葉綠體基質(zhì)中, 碳同化過程中的景天庚酮糖-1,7-二磷酸酶(sedoheptanose-1,7-diphosphatase, SBPase)和果糖- 1,6-二磷酸酶(fructose-1,6-diphosphatase, FBPase)活性受到Ca2+調(diào)節(jié), 但高濃度的Ca2+處理會抑制碳同化過程[105]。外源性Ca2+可以在熱應激期間激活抗壞血酸過氧化物酶(ascorbic acid peroxidase, APX)、過氧化氫酶(catalase, CAT)和超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)從而調(diào)節(jié)活性氧(reactive oxygen species, ROS)平衡和保護光系統(tǒng)[106]。Ca2+還通過調(diào)節(jié)微管運動系統(tǒng)和微絲運動系統(tǒng)介導藍光下的葉綠體重組活動, 使得作物細胞的葉綠體排列方式能適應不同光照條件[107]。

6.2 鈣對作物產(chǎn)量和品質(zhì)的影響

研究表明, 大豆開花時葉面噴施鈣肥可以提高葉片光合作用, 增加葉片中的可溶性糖和蛋白質(zhì)濃度, 代謝活性的提高使植株獲得更高的產(chǎn)量潛力, 同時鈣的施用在后期可以促進花的保留和莢果的固定, 從而增加每株的莢果數(shù)量, 進而提高作物生產(chǎn)力[108]。鈣鎂磷肥能改善土壤pH值和養(yǎng)分有效性, 進而提高香蕉生物量和產(chǎn)量, 同時可以增加香蕉可溶性固體物和可溶性糖含量[109]。用不同物質(zhì)在播種前對小麥種子進行預處理, 發(fā)現(xiàn)硝酸鈣(1 mmol L–1)處理可以顯著提高地上部干重、單株粒數(shù)、千粒重、單株穗數(shù)和葉綠素含量[110]。Kanu等[111]發(fā)現(xiàn)在土壤中施用5 mg kg–1鈣能增加水稻的產(chǎn)量及構(gòu)成因素(穗數(shù)、每穗粒數(shù)、結(jié)實率、千粒重)。外源Ca2+(5 mmol L–1)處理顯著提升了酸雨脅迫下的水稻產(chǎn)量和籽粒品質(zhì)(氨基酸和蛋白質(zhì)含量)[112]。Metwally等[113]報道了CaCl2、Na2SiO3和水楊酸(salicylic acid, SA)的添加均能增強非酶抗氧化劑活性和水分含量從而改善油菜生長狀況, 并提高單株角果數(shù)量、角果干重和千粒重。

6.3 鈣能提高作物抗逆性

鈣離子不僅在逆境脅迫響應中承擔重要的信使作用, 還在調(diào)控作物抗逆性中被廣泛應用(圖2)。生理指標和轉(zhuǎn)錄組分析表明, 外源噴施鈣能增加可溶性蛋白、可溶性糖和脯氨酸含量以及吲哚乙酸(indoleacetic acid, IAA)、油菜素內(nèi)酯(brassinosteroid, BR)和乙烯(ethylene, Eth)等內(nèi)源性激素含量, 并促進光系統(tǒng)-亞基PsbP同源物1 (PsbP-like protein 1,)、光系統(tǒng)-反應中心Psb28蛋白(photosystem- reaction center Psb28 protein,)、光系統(tǒng)II亞基S4 (non-photochemical quenching 4,)等光合作用相關基因的表達, 從而減輕弱光對馬鈴薯植株的傷害[114]。外源施加Ca2+能改變鹽脅迫下玉米葉片氣孔結(jié)構(gòu), 顯著降低氣孔導度, 提升葉片n, 增加幼苗生物量, 降低根冠比, 表明鈣處理對鹽脅迫有緩解作用[115]。在模擬酸雨脅迫下, 外源施加Ca2+可以維持大豆對硝態(tài)氮、銨態(tài)氮和磷的吸收, 增強了大豆的適應能力, 促進大豆產(chǎn)量和籽粒品質(zhì)的恢復[116]。100 μmol L–1SA和5 mmol L–1CaCl2混合處理能有效改善鼠尾草應對熱脅迫的能力[117]。大豆在移栽前10 d和移栽后14 d用10 mmol L–1Ca(HCOO)2-A (Suicaru)溶液處理能減少田間疫霉莖腐病發(fā)病率[118]。

圖2 施鈣對作物生長發(fā)育中的作用

6.4 鈣調(diào)節(jié)作物重金屬吸收

我國農(nóng)業(yè)土壤重金屬污染程度逐步加劇, 污染的面積也在擴大, 農(nóng)作物重金屬污染問題逐漸顯露[119]。通過添加外源鈣, 鎘脅迫作物中被抑制的總酚、黃酮和礦物質(zhì)元素含量得以緩解[120]。Ca2+以劑量依賴性方式調(diào)節(jié)作物對鎘離子(Cd2+)的吸收和轉(zhuǎn)運, 較低劑量的Ca2+促進作物對Cd2+的吸收和轉(zhuǎn)運, 但較高劑量會降低根部對Cd2+的吸收[121]。隨著水稻植株中鈣濃度的增加, 鎘在整個植株中的積累量顯著減少, 但地上部的Cd2+含量卻顯著增加, 說明Ca2+減少了根系對Cd2+的吸收, 但刺激了Cd2+從根部到地上部的轉(zhuǎn)運, 這種相反的結(jié)果表明Ca2+在調(diào)節(jié)水稻根系Cd2+吸收和根系到地上部Cd2+轉(zhuǎn)運方面具有相反的作用[122]。氧化鈣納米顆粒(CaO NPs)的施用能夠增強大麥活性氧清除能力, 減少根系砷吸收和向地上部的轉(zhuǎn)運[123]。施用鈣多肽能提高水稻根部的鉛含量, 同時降低莖、葉和糙米中的鉛含量[120]。另外, Ca2+還通過CDPKs和CBL-CIPKs信號轉(zhuǎn)導途徑介導有毒離子的吸收, 如Ji等[124]報道CPK31可調(diào)節(jié)非必需和有毒亞砷酸鹽(As3+)的攝取。鈣與其他金屬離子存在潛在的協(xié)同或拮抗作用, 因此通過鈣肥的合理施用來治理農(nóng)作物重金屬污染是可行的(圖2)。

7 討論與展望

鈣是作物所必需的營養(yǎng)元素, 對作物生長發(fā)育具有重要意義。本文闡述了作物體內(nèi)的鈣分布和轉(zhuǎn)運情況以及作物的鈣需求特性和缺鈣癥狀, 同時從結(jié)構(gòu)成分和信使雙重功能角度介紹了鈣在作物中的角色和作用, 并綜述了鈣在作物生產(chǎn)的應用。

鈣的施用已經(jīng)被證明能增加作物產(chǎn)量、提升品質(zhì)、增強抗逆性。由于土壤pH值和營養(yǎng)元素結(jié)構(gòu)的影響, 特別是氮肥的大量施用, 導致N/Ca嚴重失調(diào), 使得鈣肥的吸收利用效率并不高, 造成了作物常出現(xiàn)缺鈣情況[34,41-42,47]。研究表明, 均衡的養(yǎng)分比例更有利于鈣素積累, 如尤召陽等[125]通過氮鈣復配試驗,發(fā)現(xiàn)600 kg hm–2Ca和225 kg hm–2N的組合顯著增加花生氮素利用率和鈣素積累。事實上, 如何保證作物根系吸收充足的鈣元素是實現(xiàn)鈣對作物生長發(fā)育發(fā)揮積極調(diào)控作用的首要環(huán)節(jié)。同時鈣作為一種移動性較差的元素, 作物生長后期也經(jīng)常因此出現(xiàn)生理性缺鈣現(xiàn)象, 尤其是結(jié)實階段, 莖、葉等營養(yǎng)器官向果實、籽粒的鈣轉(zhuǎn)運效率有限, 最終導致果實籽粒缺鈣, 影響產(chǎn)量和品質(zhì)。有研究證明IAA、萘乙酸(naphthalene acetic acid, NAA)、赤霉素(gibberellic acid, GA)等激素能夠促進鈣吸收和鈣向果實的運輸, 例如杜英俊等[126]利用20 mg L–1IAA和20 mg L–1GA3與鈣肥混合噴施, 能顯著提高補鈣效果, 促進蘋果的果重增加和品質(zhì)提升, 但利用激素進行調(diào)節(jié)并不符合民眾心理預期。合理的N/Ca施肥比也能增加鈣素分配效率, 比如尤召陽等[125]發(fā)現(xiàn)在同一鈣肥水平下, 225 kg hm–2的施氮量相較其他氮水平更能增加花生莢果的鈣素分配率。因此如何提高作物鈣素積累量和在作物體內(nèi)的鈣素轉(zhuǎn)運效率是進一步發(fā)揮鈣的作物生長發(fā)育調(diào)控作用的重點之一。

生產(chǎn)上通常利用根外噴施來進行針對性的鈣補充, 目前噴施所用鈣肥主要有無機鈣鹽和有機螯合鈣。無機鈣鹽主要包括硝酸鈣、氯化鈣、過磷酸鈣等, 硝酸鈣的肥效相對更高, 但總體上無機鈣鹽的鈣吸收效率要低于有機螯合鈣; 有機螯合鈣是鈣與糖醇、氨基酸和有機酸等有機分子結(jié)合的螯合物, 是目前農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上的主流[127-130]。以糖醇鈣為代表, 結(jié)合在糖醇上的鈣元素會被作物的韌皮部識別成糖醇進行吸收和運輸, 而不易被果膠和草酸等有機酸截獲, 糖醇本身具有保濕功能, 也是一種表面活性劑, 可以延長鈣在葉片上的停留時間并使液體均勻覆蓋葉片或果實。但研究發(fā)現(xiàn)由于表面蠟質(zhì)等原因, 葉面或果面噴施的鈣吸收效率也很有限[11,14]。隨著納米技術的興起, 人們開始研究納米鈣、天冬氨酸納米鈣(Ca (L-asp-NPs))、納米磷酸鈣(NCaP)等納米肥料, 發(fā)現(xiàn)納米肥料相比傳統(tǒng)化肥的利用效率更高, 例如在菜豆的研究中發(fā)現(xiàn), NCaP僅需過磷酸鈣傳統(tǒng)推薦用量(30 kg P2O5)的10%就能達到相同的補鈣效果[131]。但納米材料的使用多限于研究領域, 并未進一步應用推廣到實際生產(chǎn)中。因此篩選出高效吸收、使用成本低的外源鈣物質(zhì)也是改善作物生理性缺鈣和保證作物產(chǎn)量、品質(zhì)的重要措施。

作為具有雙重功能的特殊營養(yǎng)元素, 鈣在調(diào)控作物生長發(fā)育方面發(fā)揮重要作用, 然而最近的研究更多集中在其信使功能上, 關于鈣的營養(yǎng)功能和信使功能之間的聯(lián)系卻少有人探究。比如鈣的外源處理能夠加強果膠交聯(lián)從而保證根系伸長區(qū)細胞在鹽脅迫下的細胞壁完整性, 而FER能感知鹽脅迫下的細胞壁損傷從而誘發(fā)鈣信號的產(chǎn)生促使細胞壁恢復完整性[88], 是否鈣外源處理也會誘發(fā)類似的鈣信號產(chǎn)生, 而不僅僅是鈣的結(jié)構(gòu)效應, 具體機制還需后續(xù)深入研究。Weinl等[104]發(fā)現(xiàn)用5 mmol L–1的Ca2+溶液處理擬南芥后30 s內(nèi)葉片保衛(wèi)細胞中出現(xiàn)強烈的鈣峰, 隨即轉(zhuǎn)變?yōu)槌掷m(xù)的鈣振蕩。說明外源鈣處理確實能夠誘導鈣振蕩, 但這種“鈣信號”是否能被正確解碼, 是否能與最終鈣處理的效應相關聯(lián)值得進一步探究。

另外, 作物體內(nèi)的鈣多聚集在細胞壁間隙以及細胞壁中, 而細胞內(nèi)的液泡以及葉綠體、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)等細胞器也是重要的鈣庫[23](圖1)。液泡中的鈣主要形態(tài)是草酸鈣和磷酸鈣, 通常被認為是作物細胞內(nèi)的鈣儲存庫, 而液泡中游離的Ca2+濃度也能達到0.2～ 5.0 mmol L–1, 有研究表明液泡中的Ca2+也參與鈣信號形成, 許多鈣離子轉(zhuǎn)運蛋白被定位在液泡膜上, 包括CAX2和TPC1, 其中CAX2被認為能夠調(diào)節(jié)胞質(zhì)Ca2+信號的持續(xù)時間和幅度從而參與擬南芥的漬水響應[132], 但并不能證明液泡中的Ca2+直接參與鈣信號的形成, 這可能因為CAX2介導的Ca2+流方向是從胞質(zhì)到液泡, 屬于外排系統(tǒng); TPC1已經(jīng)被證明定位在液泡膜上, 是主要的液泡Ca2+釋放通道, 屬于內(nèi)流系統(tǒng), TPC1是否參與鈣信號形成一直受到爭議,突變體在各種逆境脅迫下, 與野生型的[Ca2+]cyt變化沒有差異[133], 但Choi等[87]發(fā)現(xiàn)TPC1可能參與調(diào)節(jié)植物抵抗逆境形成的長距離鈣信號傳遞速度。葉綠體中Ca2+濃度雖然可以達到15 mmol L–1,但大多是與蛋白結(jié)合, 而葉綠體基質(zhì)中的游離Ca2+濃度卻與[Ca2+]cyt相近, 只有約150 nmol L–1 [23]; CAS被定位在類蘘體膜上, 是一類鈣感受器, 具有EF-hands, CAS可能通過接收外源鈣信號, 將被結(jié)合的Ca2+釋放出來, 然后被葉綠體膜上的鈣離子通道轉(zhuǎn)移至胞質(zhì)中, 參與[Ca2+]cyt的升高從而調(diào)控氣孔開閉[104], 但具體的調(diào)節(jié)機制尚未清楚。細胞器不僅是重要的鈣儲存庫, 也在鈣信號形成和傳導方面具有重要作用, 但具體如何發(fā)揮功能還不清晰, 需要進一深入研究。

總而言之, 鈣作為一種特殊的營養(yǎng)元素, 其在作物中承擔的功能是非常重要的, 也是非常復雜的, 未來仍需要繼續(xù)探究和明確鈣在作物生長發(fā)育中的作用, 才能更好地利用鈣和巧用鈣。

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Function and application of calcium in plant growth and development

WANG Yu, GAO Geng-Dong, GE Meng-Meng, CHANG Ying, TAN Jing, GE Xian-Hong, WANG Jing, WANG Bo, ZHOU Guang-Sheng*, and FU Ting-Dong

College of Plant Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, Hubei, China

Calcium is one of the essential elements in crops. It is widely present in roots, stems, leaves, flowers, fruits, and seeds, and is of great significance for the growth and development of crops. Calcium is a difficult element to redistribute, and its absorption and transport are subject to transpiration. Therefore, crops often experience physiological calcium deficiency, which weakens their stress resistance and reduces both yield and quality. Calcium in crops has dual functions. It not only participates in the formation of cell walls and membranes but also plays a role in responding to various environmental stimuli and internal growth and development signals as an intracellular second messenger. The absorption and transportation of calcium in cells are essential for maintaining intracellular calcium homeostasis and ensuring calcium signal transduction. In recent years, the function and application of calcium in crops have been extensively studied. In this study, we describe the distribution, absorption, transportation, and demand of calcium in crops, introduce the symptoms and causes of calcium deficiency in crops, review the nutritional structure functions of calcium, the second messenger function and the mechanism of calcium signal generation, transmission, and decoding, and summarize the role of calcium in crop growth and development, including its effects on yield, quality, and stress resistance. Meanwhile, the future research direction is proposed.

crop; calcium deficiency; calcium absorption; calcium transporter proteins; the second messenger; stress resistance

10.3724/SP.J.1006.2024.34145

本研究由國家重點研發(fā)計劃項目“綠肥及增效產(chǎn)品創(chuàng)制與產(chǎn)業(yè)化” (2021YFD1700201)資助。

This study was supported by the National Key Research and Development Program “Creation and Industrialization of Green Fertilizer and Efficiency Enhancing Products” (2021YFD1700201).

周廣生, E-mail: zhougs@mail.hzau.edu.cn

E-mail: wangyu4630@webmail.hzau.edu.cn

2023-07-31;

2023-10-29;

2023-11-17.

URL: https://link.cnki.net/urlid/11.1809.S.20231116.1641.002

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