多學科協作手術治療頸靜脈孔區顱內外溝通型腫瘤的臨床分析

蔣濤 石爽 辛運 李林峰 王星宇 吳越 夏海堅 唐文淵 孫曉川 鐘東

【摘要】目的總結分析多學科協作手術切除頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤的臨床療效。方法回顧性分析2011年4月—2023年7月重慶醫科大學附屬第一醫院神經外科后顱底腦干組收治的5例多學科協作手術治療的頸靜脈孔區顱內外溝通型腫瘤患者的臨床資料。采集信息包括一般情況、臨床表現、專科檢查、輔助檢查、手術方法、術后并發癥、病理及隨訪結果。結果所有病例均由神經外科、耳鼻咽喉科、頜面外科行MDT討論并采用MDT手術治療方案，其中2例行顳下窩Fisch A型聯合頸部入路，3例行顱頸聯合入路。5例患者中次全切除4例，部分切除1例。術后病理結果提示腦膜瘤2例，神經鞘瘤1例，副神經節瘤1例，脊索瘤1例。術后后組顱神經損傷3例，面癱３例，聽力下降2例，腦脊液漏2例，顱內感染3例。平均隨訪時間51.8個月（8～150個月）；平均隨訪卡氏功能狀態評分（KPS）90分（80～100分）。結論多學科協作手術不僅增加了頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤的切除程度，而且提高了頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤的手術安全性。當全切除較為困難或可能導致較為嚴重的并發癥時，次全切除后輔助放療也是一種較好的治療方案。

【關鍵詞】頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤；多學科協作手術；顯微外科手術

【中圖分類號】R739.41【文獻標志碼】A【文章編號】16727770（2024）02012606

Clinical analysis on multidisciplinary surgical treatment for intracranial and extracranial communicating tumors in jugular foramen area JIANG Tao， SHI Shuang， XIN Yun， et al. Department of Neurosurgery， the First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University， Chongqing 400016， China

Corresponding ?author： ZHONG Dong

Abstract： ObjectiveTo summarize and analyze the clinical efficacy of multidisciplinary surgery for the treatment of dumbbellshaped jugular foramen tumors. MethodsThe clinical data of 5 patients with dumbbellshaped jugular foramen tumors treated with multidisciplinary surgery at the Posterior Skull Base Brainstem Group of the Department of Neurosurgery， The First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University from April 2011 to July 2023 were analyzed retrospectively. The general conditions， clinical manifestations， specialist examinations， auxiliary examinations， surgical methods， postoperative complications， pathology and followup results were extracted. ResultsAll cases were discussed and treated in multidisciplinary treatment（MDT） by neurosurgery， otolaryngology， and maxillofacial surgery. Fisch A type combined cervical approach was performed in 2 cases， and combined craniocervical approach was performed in 3 cases. Four patients（4/5） achieved subtotal resection and one partial resection. Postoperative pathological results showed 2 cases of meningiomas， 1 of schwannoma， 1 of paraganglioma and 1 of chordoma. After surgery， 3 patients presented low cranial nerves palsies， 3 with facial palsies， 2 with hearing loss. There were also 2 cases of cerebrospinal fluid leakage， and 3 cases of intracranial infection. The ?average followup time was 51.8 months（8150 months）. The average followup Karnofsky performance scale was 90 points（80100 points）. ConclusionsMultidisciplinary surgery not only increases the degree of resection of dumbbellshaped jugular foramen tumors but also improves the surgical safety. When total resection is difficult or may lead to serious complications， subtotal resection with adjuvant radiotherapy may be a better treatment option.

Key words： dumbbellshaped jugular foramen tumors; multidisciplinary collaborative surgery; microsurgery

頸靜脈孔區是由枕骨、顳骨巖部、乳突、顳下頜關節、下頜支、寰椎等骨性結構圍成的腔隙，解剖位置深在，神經、血管和毗鄰結構復雜，包括前方的頸內動脈，外側的面神經，內側的舌下神經和后方的椎動脈等。頸靜脈孔區腫瘤較為少見，約占顱內腫瘤的0.2%［1］，但該區腫瘤類型多樣，其中以副神經節瘤、腦膜瘤最為常見，其他少見的腫瘤類型包括脊索瘤、軟骨肉瘤、轉移瘤等。獨特的解剖位置導致該區域腫瘤可能發展為顱內外溝通型腫瘤，即Samii分型D型的啞鈴型腫瘤，此類腫瘤顱內、顱外均有生長，侵及范圍廣，對顱底破壞嚴重，手術切除難度大。隨著臨床技術及多學科診療模式的發展，國內已有臨床中心開展了神經外科、耳鼻喉頭頸外科等多學科聯合切除頸靜脈孔區顱內外溝通型腫瘤的多學科協助治療（multidisciplinary treatment，MDT）手術模式，且取得了較好的療效，但目前國內關于頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤多學科手術治療的報道仍較少（國內僅有3篇文獻）［24］。本研究旨在總結2011年4月—2023年7月重慶醫科大學附屬第一醫院神經外科后顱底腦干組收治的5例多學科協作手術治療的頸靜脈孔區顱內外溝通型腫瘤患者的臨床資料，并結合文獻進行分析，以期該類患者在今后的診療過程中獲得更好的個體化治療策略。

1資料與方法

1.1一般資料共5例患者，其中男1例，女4例；年齡38～56歲，平均發病年齡為45.4歲；均為單側發病，左側2例，右側3例。病例5在重慶醫科大學附屬第一醫院神經外科行腫瘤切除術后復發，再次來院復診在多學科協作下進行手術治療，其余4例均為初次手術治療。臨床癥狀和體征主要表現為聽力下降5例，伸舌偏斜2例，聲音嘶啞1例，下頜部腫塊1例，耳周腫塊1例，頭痛1例，頭暈1例，嘔吐1例（表1）。

1.2方法

1.2.1術前檢查計算機斷層掃描（computer tomography，CT）骨窗顯示所有病例均有不同程度的頸靜脈孔區擴大。核磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）平掃顯示腫瘤信號多變，但增強掃描均有不同程度的強化。本組所有病例均顯示腫瘤呈啞鈴形，同時向顱內顱外拓展，平均顱內段腫瘤大小為4.1 cm×3.1 cm×2.3 cm，平均顱外段腫瘤大小為4.5 cm×2.9 cm×2.1 cm。4例腫瘤侵入內聽道，3例壓迫頸內動脈，1例包繞頸內動脈，5例乙狀竇均未顯影，考慮腫瘤壓迫所致，其中病例2充滿頸內靜脈全程，其在MRI上有特征性的“胡椒鹽征”。術前4例行數字化減影血管造影（digital subtraction angiography，DSA）全腦血管造影，病例2血供極其豐富，咽升動脈、小腦后下動脈供血，予以介入栓塞（表2）。

1.2.2手術方法本研究所有病例入院后均由神經外科、耳鼻咽喉科、頜面外科行MDT討論及MDT手術治療方案，包括顳下窩Fisch A型聯合頸部入路、顱頸聯合入路以及分期手術。

Fisch A型聯合頸部入路：患者仰臥位，頭偏向健側，作耳后聯合頸部大“C”形切口，前上起自耳廓后上方，向后向下沿胸鎖乳突肌后緣止于下頜角下方2 cm，根據腫瘤上下極情況適當延長切口長度。逐層切開皮膚、皮下、顳肌、頸闊肌，皮瓣翻轉向前外，神經外科做乙狀竇前小骨瓣，輪廓化乙狀竇全程及頸靜脈球；耳鼻喉科封閉外耳道，在電生理監測下輪廓化面神經管，再做面神經移位、固定；頜面外科在頸動脈三角區胸鎖乳突肌前緣分離出頸動脈鞘，解剖保護舌咽、迷走、副神經；循頸動脈鞘逆行至顱底逐步游離，適當分大塊切除頸靜脈孔外部腫瘤，顯露咽旁間隙，切除頸部腫瘤；耳鼻喉科完成巖骨次全切除，分塊切除巖骨內腫瘤；最后，神經外科經乙狀竇后骨瓣開顱，切除顱內及頸靜脈孔內腫瘤（侵入內聽道的部分腫瘤在神經內鏡輔助下予以切除）。顱頸聯合入路由神經外科及頜面外科聯合進行，不做面神經移位，僅在電生理監測下輪廓化面神經管，做面神經橋，不直接暴露面神經。術后取大腿脂肪，修剪成脂肪條進行顱底修補、重建，還納、固定骨瓣。所有5例病例術中均行全程神經電生理監測（監測團隊常規行腦干聽覺誘發電位、面神經監測、后組顱神經監測）。

1.3腫瘤的切除程度及復發根據手術記錄、術后早期MRI增強綜合判斷腫瘤切除程度，分為（1）全切除（gross total resection，GTR）；（2）次全切除（subtotal resection，STR），切除腫瘤體積為90%～99%；（3）部分切除（partial resection，PR），切除腫瘤體積小于90%。通過門診及電話隨訪，隨訪內容包括卡氏功能狀態評分（Karnofsky performance scale，KPS）、術后并發癥發生情況及影像學復查結果等。

2結果

2.1手術結果由神經外科、耳鼻咽喉科、頜面外科協作行顳下窩Fisch A型聯合頸部入路2例，由神經外科、頜面外科協作行顱頸聯合入路2例。另有1例（病例5）為分期手術，先由神經外科行乙狀竇后入路切除顱內腫瘤，6年后患者身體恢復良好后由神經外科、頜面外科聯合行顱頸聯合入路切除頸靜脈孔內及顱外腫瘤。本組5例患者中，STR 4例，PR 1例。平均手術時間718 min（590～910 min），平均術中出血量610 mL（50～1 000 mL）。病例1、2、5均殘留少許與頸內動脈粘連緊密的腫瘤，病例3在切除腫瘤時出現心率降低，故僅行STR，病例4殘留部分巖骨前及咽旁間隙內的腫瘤。術后病理結果提示腦膜瘤2例，神經鞘瘤1例，副神經節瘤1例，脊索瘤1例（表3）。

2.2術后并發癥及隨訪結果病例1術后出現左眼閉合不全（HB Ⅳ級），左眼外展不到位，但在術后3個月恢復正常；術后聽力同術前；另術后合并顱內感染，予以抗感染治療后痊愈；術后行放射治療，隨訪至今未見腫瘤復發。病例2術后出現左眼閉合不全（HB Ⅳ級），在術后第20天出院時面神經功能已恢復至HB Ⅲ級，末次隨訪時面神經功能HB Ⅱ級；術后左耳聽力喪失；術后未行放射治療，未規律隨訪。病例3術后出現后組顱神經功能障礙，咳嗽反射差，術后1個月基本恢復；術后面、聽神經功能同術前；術后合并腦脊液漏，頸部皮下積液，予以腰池引流、皮下積液穿刺引流后痊愈；術后行放射治療，隨訪至今未見腫瘤復發。病例4術后自主呼吸功能不佳，后組顱神經功能障礙，聲音嘶啞，吞咽嗆咳，行氣管切開，予以鼻胃管飲食，后組顱神經功能于術后12個月改善；術后右眼閉合不全（HB Ⅳ級，術后6個月改善至II級）；術后右耳聽力喪失；術后未行放射治療，未規律隨訪。病例5術后出現后組顱神經功能障礙，聲音嘶啞，吞咽嗆咳，予以鼻胃管飲食，后組顱神經功能于術后4個月改善；術后面、聽神經功能同術前；術后合并腦脊液漏，頸部皮下積液，顱內感染，予以頸部皮下積液引流，腰池引流及抗感染治療后痊愈；術后暫未行放射治療，隨訪至今未見腫瘤復發（圖1）。本組無失訪病例，所有患者仍在隨訪中，沒有死亡病例。平均隨訪時間51.8個月（8～150月）；平均隨訪KPS評分90分（80～100分）。術后顱神經功能變化情況、并發癥及隨訪結果見表4。

3討論

大多數學者認為，對于頸靜脈孔區顱內外溝通型腫瘤，手術治療是首選的治療方案［59］，除非患者預期壽命較短（高齡，合并嚴重的其他系統疾病）或患者難以耐受麻醉、手術的風險。放射治療適用于手術后存在殘余腫瘤的輔助治療或因其他原因不能接受手術治療的患者。有研究顯示，GTR患者與STR術后輔助放射治療患者的腫瘤復發率無明顯差別，但腫瘤全切患者術后神經功能損傷更顯著［9］。值得注意的是，對于存在腦干壓迫的患者，放射治療可能導致病變進一步腫脹，腦干受壓惡化，并使后續手術治療更加困難［10］，對該類患者應先行減瘤手術再輔以放療。手術治療的主要目標是在保證安全的情況下進行最大程度的腫瘤切除［46，1113］。

對于腫瘤切除程度的預判，應綜合考慮患者本人的意愿、自身的基礎情況，腫瘤的特點以及手術團隊的技術水平［1415］。即使術前已進行了完備的評估，術中發生的情況也可能改變治療決策。完全切除頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤而不發生醫源性相關神經損傷幾乎難以實現［11］。手術并發癥和死亡率通常與后組顱神經損傷有關，術后后組顱神經功能缺損與腫瘤對神經及硬腦膜的浸潤程度相關［14，16］。對于老年患者，尤其是術前神經功能正常的患者，本研究傾向于STR，以保障術后的神經功能。因為年輕患者和長期術前后組顱神經損傷的患者通常術后可良好代償，而老年患者常難以代償突然的醫源性神經損傷［14，17］。此外，對受腫瘤浸潤的重要神經、血管的處理是影響腫瘤切除程度與術后神經功能的最大因素。一些學者認為面神經移位技術對于暴露腫瘤和頸內動脈至關重要［8］，但任何程度的移位都可能與面神經麻痹相關［17］。與另一些研究相似［6，17］，本研究傾向于面神經橋技術，只有當腫瘤侵犯面神經或頸內動脈時，才考慮做面神經移位。有研究指出，12.5%～33%的患者在頸內動脈切除術后可發生嚴重甚至危及生命的神經系統并發癥［18］，即使球囊閉塞試驗（BOT試驗）可耐受，仍有3.7%的患者在頸內動脈切除后出現遲發性缺血并發癥［19］。因此，本研究建議盡可能保留頸內動脈；如果腫瘤侵蝕嚴重，則應及時行頸內動脈血運重建。本研究只有在對側靜脈回流通暢的情況下才考慮對患側受腫瘤侵犯的乙狀竇、頸內靜脈進行結扎。側支靜脈引流不足時考慮采用保留乙狀竇的保守治療策略，或者可嘗試對發育不良的靜脈竇進行支架輔助血管成形術以降低顱內靜脈壓［17］。

在早期頸靜脈孔區副神經節瘤的手術治療中，常由側顱底外科行乳突根治術或神經外科行乙狀竇后開顱術切除腫瘤，這導致顱內或顳骨內腫瘤殘留，切除程度較低，腫瘤復發率高。為提高腫瘤全切除率，多學科聯合的手術治療方案被提出并運用于臨床實踐［24，6，1617，20］。腫瘤全切除率為31%～88.8%［4，16］，后組顱神經損傷率為6.6%～37.9%［6，16］，腦脊液漏發生率為3.7%～11.1%［4，6］，面神經功能及聽力可因不同的手術方式出現不同程度的障礙。結合文獻，本研究認為多學科協作手術的優點在于：（1）提高了手術的安全性。啞鈴型頸靜脈孔區腫瘤常涉及顱、面、頸三個部分，神經外科對后顱窩開顱及腦、神經保護技術有豐富的經驗，但相比于耳鼻喉科對顳骨的解剖，頜面外科對頸部的解剖，尚有一定差距。通過多學科協作手術，臨床醫生可以最大程度上保護面神經、頸內動脈、后組顱神經、椎動脈、小腦、腦干等重要結構，從而提高患者生存質量，改善患者預后；（2）一期切除顱內外腫瘤，避免了分期手術，減輕了患者的痛苦及手術風險，節約了醫療費用，減少了腫瘤復發的概率。

本研究提倡多學科協作手術的診療模式，但并不反對部分患者進行分期手術。一些學者認為，對于巨大的啞鈴型頸靜脈孔區腫瘤，分期手術通常有助于實現腫瘤的近全切除，而不會增加并發癥發生率及死亡率［7］。分期手術有以下優點：（1）使年老體弱者更易于接受手術治療，降低了單次手術時間，減少了麻醉風險；（2）避免由于寬頸暴露導致的術后腦脊液漏風險［21］；（3）一期手術切除顱外部分，部分或完全切除腫瘤血供，導致二期手術時，腫瘤因缺血萎縮，與神經、腦干粘連不緊密，易于分離，進而有助于保護重要的神經血管結構［8］。因此，本研究建議對以下患者考慮分期手術：（1）高齡，基礎情況較差者；（2）預計手術時間超過12 h以上；（3）術前影像學檢查提示腫瘤與腦干或者神經粘連緊密。在制定分期手術計劃時，除非存在顱內高壓、腦干受壓，本研究均建議先行顱外段腫瘤切除，再二期切除顱內段腫瘤。

大部分關于頸靜脈孔區多學科協作手術的報道均強調了一期切除腫瘤，但對于手術安全性的討論相對較少。多學科協作手術不僅僅在于增加腫瘤的切除程度，其更重要的意義在于，提高手術的安全性。即使進行分期手術，也應考慮進行多學科協作的手術治療方案，各學科可以就術中情況，提出最專業、最新的處理方案，使患者獲得最佳的治療方案。無論優先處理顱內或是顱外腫瘤，在第一次手術時，均應盡可能考慮二期手術的治療方案，從而為二期手術創造更好的條件，以利于進一步提高手術安全性。

結合實踐及回顧的文獻，本研究總結了以下經驗：（1）體位：仰臥位，頭偏向健側，需同時兼顧多學科的需求，否則將影響暴露范圍，不利于腫瘤的切除。頜面外科要求下頜適度上仰，但過度上仰將增加顱內部分腫瘤的暴露及切除難度。如需耳鼻咽喉科醫師參加，則不能過度偏向患側，以免影響耳部的解剖；（2）腫瘤切除順序：除非合并腦積水、顱內高壓，否則先從顱外切除腫瘤，再切除顱內腫瘤，常常能經硬膜外切除突入顱內的硬膜，避免切開硬腦膜，減少腦脊液漏［4］；（3）顱神經保護技術：在神經鞘瘤的切除中，與前庭神經鞘瘤相仿，應用包膜下分離技術，以保護神經完整性，而不會增加腫瘤的復發［11］。在頸靜脈球瘤的切除中，應用球內剝離技術，通過保留頸靜脈球的前壁和內側壁來進行球內解剖，以保護后組顱神經［22］；（4）在處理乙狀竇時，神經鞘瘤通常對乙狀竇產生壓迫作用而無浸潤作用，故即使術前血管造影顯示無血流，也不建議結扎乙狀竇［16］；（5）針對侵入內聽道的部分腫瘤，引入可變角度的神經內鏡將有利于內聽道底部的觀察及腫瘤的切除。

綜上所述，多學科協作手術不僅增加了頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤的切除程度，而且提高了頸靜脈孔區啞鈴型腫瘤的手術安全性，有利于保護重要的神經血管。對于進行了MDT精準術前評估后認為適合的患者進行分期手術也是合理安全的，即使進行分期手術，也應使用多學科協作的手術治療方法。當GTR較為困難或可能導致較為嚴重的并發癥時，STR后輔助放療也是一種較好的治療方案。

利益沖突：所有作者均聲明不存在利益沖突。

［參 考 ?文 ?獻］

［1］楊亞坤，李修珍，劉寧，等.頸靜脈孔區富血運腫瘤術前栓塞后的外科治療［J］.中國現代神經疾病雜志，2020，20（5）：441447.

［2］吳躍煌，萬經海，祁永發，等.頭頸外科神經外科聯合手術治療顱底溝通腫瘤［J］.中華耳鼻咽喉頭頸外科雜志，2009，44（6）：475479.

［3］李學記，萬經海，吳躍煌，等.頸靜脈孔區顱內外溝通型神經鞘瘤的外科治療［J］.中國微侵襲神經外科雜志，2011，16（1）：2225.

［4］何潔，萬經海，吳躍煌，等.伴頸部擴展的頸靜脈孔區腫瘤的外科治療［J］.中華神經外科雜志，2015，31（3）：233236.

［5］Wang XY，Long WY，Liu DY，et al.Optimal surgical approaches and treatment outcomes in patients with jugular foramen schwannomas：a single institution series of 31 cases and a literature review［J］.Neurosurg Rev，2020，43（5）：13391350.

［6］Ramina R，Maniglia JJ，Fernandes YB，et al.Tumors of the jugular foramen：diagnosis and management［J］.Neurosurgery，2005，57（1 Suppl）：5968.

［7］Bhuskute G，Manogaran RS，Keshri A，et al.Surgical candidacy in skull base paragangliomas：an institutional experience［J］.J Neurosci Rural Pract，2021，12（1）：116121.

［8］Sanna M，Jain Y，De Donato G，et al.Management of jugular paragangliomas：the Gruppo Otologico experience［J］.Otol Neurotol，2004，25（5）：797804.

［9］Carlstrom LP，Bauman MMJ，Oushy S，et al.Lower cranial nerve schwannomas：cohort study and systematic review［J］.Neurosurgery，2023.DOI： 10.1227/neu.0000000000002735.

［10］Spina A，Boari N，Gagliardi F，et al.Gamma Knife radiosurgery for glomus tumors：Longterm results in a series of 30 patients［J］.Head Neck，2018，40（12）：26772684.

［11］He J，Wan JH，Zhao B，et al.Dumbbellshaped jugular foramen tumors extending to the neck：surgical considerations based on imaging findings［J］.World Neurosurg，2017，104：1423.

［12］Guinto G，Kageyama M，TrujilloLuarca VH，et al.Nonglomic tumors of the jugular foramen：differential diagnosis and prognostic implications［J］.World Neurosurg，2014，82（6）：12831290.

［13］Bal J，Bruneau M，Berhouma M，et al.Management of nonvestibular schwannomas in adult patients：a systematic review and consensus statement on behalf of the EANS skull base section Part Ⅲ：Lower cranial nerve schwannomas，jugular foramen（CN Ⅸ，X，XI） and hypoglossal schwannoma（Ⅻ）［J］.Acta Neurochir（Wien），2022，164（2）：321329.

［14］Grinblat G，Sanna M，Piccirillo E，et al.Comparison of lower cranial nerve function between tympanojugular paraganglioma class C1/C2 with and without intracranial extension：a fourdecade experience［J］.Otol Neurotol，2022，43（1）：e122e130.

［15］Aftahy AK，Groll M，Barz M，et al.Surgical management of jugular foramen schwannomas［J］.Cancers（Basel），2021，13（16）：4218.

［16］Ryu SM，Lee JI，Park K，et al.Optimal treatment of jugular foramen schwannomas：longterm outcome of a multidisciplinary approach for a series of 29 cases in a single institute［J］.Acta Neurochir（Wien），2017，159（8）：15171527.

［17］Harati A，Schulthei R，Rohde S，et al.Disease and treatmentrelated sequelae in patients with complex jugulotympanic paraganglioma［J］.J Clin Med，2018，7（3）：51.

［18］Ferrari M，Zanoletti E，Taboni S，et al.Resection of the internal carotid artery in selected patients affected by cancer of the skull base［J］.Head Neck，2022，44（4）：10301042.

［19］Ramakrishna R，Raza SM，Kupferman M，et al.Adenoid cystic carcinoma of the skull base：results with an aggressive multidisciplinary approach［J］.J Neurosurg，2016，124（1）：115121.

［20］Wan JH，Wu YH，Li ZJ，et al.Triple dumbbellshaped jugular foramen schwannomas［J］.J Cranio Maxillofac Surg，2012，40（4）：354361.

［21］韓月臣，孫鵬程，姜振，等.側顱底顱內外溝通良性腫瘤的手術治療：單中心10年經驗［J］.中華耳鼻咽喉頭頸外科雜志，2022，57（7）：810818.

［22］Ceccato GHW，Foltran RS，Franke K，et al.Transmastoid/infralabyrinthine approach to the jugular foramen：2dimensional operative video［J］.Oper Neurosurg（Hagerstown），2023，25（6）：e361e362.