表面肌電與運動誘發電位在脊髓運動完全性損傷評估中的比較

蕭演清 高明明 何澤佳 宋桂蕓 宋偉 李曉光 饒家聲

【摘要】目的比較基于表面肌電圖（sEMG）的腦運動控制方案和基于經顱磁刺激（TMS）的運動誘發電位在脊髓運動完全性損傷患者評估中的敏感性。方法納入中國康復研究中心2021年3月—2023年4月收治的31例臨床診斷為脊髓運動完全性損傷的患者，分別進行基于表面肌電的運動控制檢測和基于TMS的運動誘發電位檢測。結果31例患者中，27個（87%）至少有一個通道排名4或5。31例患者共測試了248塊肌肉（每一例患者共測8塊肌肉，分別是左右兩側的股直肌、股二頭肌、脛前肌和腓腸肌），其中有79塊（32%）肌肉可測量出通道排名4或5。62個肢體中的40個（64%）至少有一個通道排名4或5。31例患者中有21例（68%）有最高排名5的通道。然而，31例患者無一例能檢測出運動誘發電位。結論sEMG在脊髓運動完全性損傷患者評估中的敏感性明顯高于運動誘發電位。

【關鍵詞】脊髓損傷；表面肌電圖；經顱磁刺激；運動誘發電位

【中圖分類號】R651【文獻標志碼】A【文章編號】16727770（2024）02015607

Comparison of surface electromyography and motor evoked potential in assessment of complete spinal cord motor injury XIAO Yanqing， GAO Mingming， HE Zejia， et al. Beijing Key Laboratory for Biomaterials and Neural Regeneration， Beijing Advanced Innovation ?Center for Biomedical Engineering， School of Biological Science and Medical Engineering， Beihang ?University， Beijing 100191， China

Corresponding authors： RAO Jiasheng， SONG Wei

Abstract： ObjectiveTo compare the sensitivity of surface electromyography（sEMG） based brain motor control protocol and transcranial magnetic stimulation（TMS） based motor evoked potentials in the evaluation of patients with complete spinal cord motor injury. Methods31 patients diagnosed complete spinal cord motor injury were admitted to the China Rehabilitation Research Center from March 2021 to April 2023 underwent sEMG based motor control detection and TMS based motor evoked potential detection， respectively. Results27 of 31 patients（87%） had at least one channel ranked 4 or 5， and a total of 248 muscles were tested in 31 patients（8 muscles per patient， rectus femoris， biceps femoris， anterior tibialis and gastrocnemius on the right and left sides）， of which 79（32%） muscles could be measured with a channel ranked 4 or 5. 40 of 62 limbs（64%） had at least one channel rank 4 or 5， and 21 of 31 patients（68%） had the highest rank 5 channel. However， none of the 31 patients were positive in TMSbased motor evoked potential testing. ConclusionSEMG is significantly more sensitive than motor evoked potentials in the evaluation of patients with complete spinal cord motor injury.

Key words： spinal cord injury; surface electromyography; TMS; motor evoked potentials

脊髓損傷（spinal cord injury，SCI）是一種破壞性神經系統疾病，可導致不可逆的感覺和運動障礙。個體損傷平面和感覺運動損傷程度的準確分類對于醫療和康復管理至關重要。神經電生理檢查可以提供損傷后備用運動活動的更詳細情況，因此是脊髓損傷神經學分類國際標準（International Standards for Neurological Classification of Spinal Cord Injury，ISNCSCI）的重要補充［1］。

腦運動控制評估（brain motor control assessment，BMCA）最早是一種基于表面肌電圖（surface electromyography，sEMG）的測量下肢在嚴格控制條件下進行各種反射和自主運動時中樞神經系統運動輸出的方法，使用肌電圖的神經生理學檢查可以捕獲可能無法觸及的最小收縮活動量。事實上，使用肌電圖的研究表明，被歸類為運動完全性 SCI的患者可以在損傷水平以下保留肌肉自主收縮［27］。

經顱磁刺激（transcranial magnetic stimulation，TMS）可以客觀地評估大腦對肢體殘余運動控制通路的活動、募集以及可塑性［89］。TMS在初級運動皮層引起的MEP存在已被用于表明SCI 患者皮質脊髓束至少部分保留。據報道，盡管被診斷為運動完全性SCI，仍可在沒有檢測到運動功能的肌肉中存在運動誘發電位（motor evoked potential，MEP），包括腹部、下肢和盆底肌肉［1012］。

目前為止，還沒有研究比較這兩種電生理方法在脊髓運動完全損傷患者評估中的敏感性。另外，中國尚未開展利用基于表面肌電的BMCA在脊髓運動完全性損傷中的評估應用。因此，本研究回顧性分析中國康復研究中心住院部2021年3月—2023年4月收治的31例臨床診斷為脊髓運動完全性損傷的患者，旨在利用sEMG檢測運動完全性SCI患者殘余運動控制功能，比較sEMG和運動誘發電位在檢測運動完全性SCI患者的殘留運動功能的敏感性。

1資料與方法

1.1一般資料共入組31例SCI患者，其中男24例，女7例；年齡23～58歲，平均34（34.23±10.58）歲；所有患者病程在3個月及以上，平均（9.41±8.40）個月。所有患者為胸段脊髓運動完全性損傷。基于既往ISNCSCI評估，簡明損傷定級標準（abbreviated injury scale，AIS）分布為23例AIS A（運動/感覺完全）和8例AIS B（運動完全/感覺不完全）。排除下肢嚴重痙攣者、SCI合并腦外傷者、重度認知障礙不能配合者、癲癇者、有其他疾病影響運動和感覺功能者、植入起搏器和其他植入型醫療設備者。在首次AIS分類時確定病變程度后，使用傳統肌電圖對所有受試者的雙下肢脛前肌進行神經傳導檢查，以排除圓錐/尾狀神經病變、伴隨的外周神經損傷和先前存在的神經病變的可能性。見表1。所有研究程序均獲得醫學倫理審查委員會的批準，并在受試者簽署知情同意書后進行。

1.2實驗設計與程序

1.2.1sEMG數據采集與分析臨床檢查之后緊接著是基于BMCA的自主運動評估。所用設備是表面肌電測試儀（美國）Noraxon 3 3.8.6，記錄雙側股直肌、股二頭肌、脛前肌和腓腸肌sEMG。sEMG數據被連續數字化，用時大約40 min，采樣率為2 000 Hz，使用12位數模轉換。表面肌電數據的記錄增益為1 000，帶通頻率為30～500 Hz。 所有動作均在仰臥位下嘗試。方案順序從5 min放松開始。接下來，要求受試者按順序嘗試雙側髖膝關節屈伸、右側髖膝屈伸，左側髖膝屈伸，雙側踝背屈和跖屈，右側踝背屈和跖屈，左側踝背屈和跖屈。不管患者是否有能力完成要求的運動任務，都要鼓勵他們盡最大努力。指令具體如下：如雙側髖膝關節的屈曲和伸展成對進行兩階段任務測試，測試對象被告知：“請等待聲音開始，我們將要求你做一系列自主動作。請盡你最大的努力，即使你可能感覺不到任何移動。記住，我們可以觀察到很小的肌肉活動。每個動作重復3次，第一次是將雙膝抬到胸前，直到聽到二音，然后將雙膝伸直，當二音結束時放松。”其余動作指令類同［3］。

在記錄期間和之后檢查表面肌電數據，以確定信號質量和全帶寬數據中是否存在偽影。信號質量驗證后，使用均方根（root mean square，RMS）算法計算表面肌電活動范圍。這個值被認為是隨著時間的推移相應的脊髓運動神經元池活動的估計值。每個動作都是通過事件標記通道識別的，并對每個記錄通道（肌肉）提取有效值包絡數據的時間段。在每個時間段和基線上每個通道的數據，通過減去每次動作前1 s內的平均活動量進行校正。然后在方案中個體每個運動任務的3次重復中，對基線校正后的動作反應進行平均。然后這些值被用作測量在每次運動任務中肌肉運動輸出的數值。系統噪聲小于1∶V（RMS）。如果給定肌肉任務的3次收縮試驗的平均RMS振幅超過平均靜息值（從所有試驗計算得出）以上2個標準差，則該值被定義為是“存在”有意義的肌電［4，1314］。

1.2.2運動誘發電位檢測與數據分析通過使用常規圓形線圈磁刺激器施加單脈沖TMS來記錄運動誘發電位。為了記錄來自脛骨前肌（tibialis anterior，TA）的MEP，從頂點大約4 cm的嘴側開始確定刺激熱點。在每個檢查階段，首先在頂點刺激頭皮，然后按照標準公布的程序逐步優化線圈位置以獲得最大TA的MEP來確定最佳頭皮位置。確定運動閾值，并在1.2倍運動閾值下記錄MEP，同時所有具有足夠肌肉力量的受試者輕微激活他們的TA（約為最大力量的10%）。不能產生力量的患者被要求盡可能多地發揮意志神經支配。單相經顱單脈沖刺激的持續時間為100 μs。采樣頻率為2 000 Hz，帶通濾波器設置為30 Hz～1 kHz。TMS每5～6 s進行一次。如果存在明確的反應，則在所需刺激強度下施加3～5個代表性TA的MEP。如果存在可見但不明確的肌肉反應，則施加多達10個刺激，以優化離線存儲的3個反應以供進一步分析。4次重復MEP試驗中最快反應的開始時間被確定為開始潛伏期。MEP振幅是從基線到負峰值（即多相電位中的最高負峰值）計算的，用于4次試驗中最大的反應。分析兩側的TAMEP潛伏期和振幅。

MEP存在/不存在的臨界值是一個可重復的電位，其振幅至少比背景肌電圖活動高100 μV。潛伏期根據身高相關的標準值。如果MEP的潛伏期比正常值延長2個標準差以上（MEP正常潛伏期=0.199×高度6.966），則視為延遲。除非另有規定，否則所有數據均以均數±標準差（x±s）的形式給出。統計MEP存在的患者數量，平均波幅，以及潛伏期［1517］。

1.3統計學分析sEMG確定活動通道，目視檢查等級。對每個通道的所有試驗進行目視檢查是一種有效的分析方法。以與Calancie等［14］使用的排序系統相似的方式，根據觀察到的活性模式，每個收集的通道的排序為15（圖1）。盡管排序是主觀的，但使用指南對通道進行排序，保證結果的可靠性。（1）無明顯活動，基線噪聲；（2）檢測到稀疏運動單元動作電位，為單一棘波而非爆發波，但與運動線索無明確相關性；（3）檢測到爆發活動，但與運動線索無明確相關性；（4）爆發活動，與線索相關但沒有精確性（幾個假陽性）或沒有可重復性；（5）反復爆發的可見活動，在2～3個線索內相關性良好。符合每個標準的軌跡示例如圖1所示。對于后續分析，排名4或5的通道被稱為活動通道。統計所有參與者每個肢體的活動通道總數，并統計引出運動誘發電位的患者數量及其平均波幅及潛伏期。

2結果

使用目視檢查，31個患者中，27個（87%）至少有一個通道排名4或5，31例患者共測試了248塊肌肉（每一例患者共測8塊肌肉，分別是左右兩側的股直肌、股二頭肌、脛前肌和腓腸肌），其中有79塊（32%）肌肉可測量出通道排名4或5；62個肢體中的40個（64%）至少有一個通道排名4或5，31例患者中有21例（68%）有最高排名5的通道（表2、圖2）。圖3顯示了其中一個患者等級為5的活動通道。31例患者MEP均未引出（圖4）。

在視覺檢查分析中排名為4的通道用藍色條顯示，排名5的通道用紫色條顯示；共有27個患者至少有一個通道排名4或5，13，14，17，24號患者未見活動通道

3討論

許多研究已經證明，即使通過標準臨床試驗診斷為完全SCI的病例，在SCI中仍存在完整的神經元軸突。解剖學檢查發現，即使在嚴重的SCI后，脊髓實質的連續性仍然存在［18］。解剖學研究報道，約50%～75%的“臨床完全性”SCI在損傷節段表現出一定的連續性［1921］。此外，早在1986年，使用sEMG記錄的生理學研究被用于證明完全性SCI病變中存在通路的連續性［22］。McKay等［4］發現64%最初歸類為運動完全性損傷的受試者（n=67）有殘余運動控制的證據。在另一項研究中，Calancie等報告了一個小樣本群體，歸類為脊髓運動完全性損傷，保留了一側足部肌肉的隨意sEMG控制［23］。Sherwood等［24］定義了術語“不完全（discomplete）”來描述臨床上完全損傷但病變下方殘留脊髓功能影響的神經生理學證據的病變。

本研究結果顯示，31個臨床診斷為脊髓運動完全性損傷的患者中，27個患者（87%）在表面肌電檢查任務中顯示至少一塊肌肉存在可測量的肌肉激活。這與先前的研究一致，臨床完全性SCI患者中有84%是脊髓運動不完全性損傷（discomplete）［24］。Moss等［25］檢查了12例脊髓運動完全性損傷受試者的下肢肌電信號，發現89%的肌肉有明顯的活動，每名參與者至少有2塊肌肉被確定為活動通道。這些研究結果顯示了臨床上被歸類為運動完全性的SCI患者通過sEMG可檢測出意志肌電，sEMG檢測殘余的神經功能具體有高度的敏感性。

此外，本研究已經排除了痙攣或自發活動造成的假陽性。由于許多原因，對這些類型的信號進行分類并不像傳統的肌電分析那樣簡單。信號的性質包括可能產生假陽性的混雜因素，如痙攣或自發活動。由于大多數受試者多年來沒有嘗試激活這些肌肉，最初的嘗試可能沒有產生任何殘余下行軸突的最佳激活，也得不到本體感覺反饋，肌肉也很可能萎縮。這些因素使得建立意志活動肌電的臨界值標準成為一項艱巨的任務。將標準設置得太嚴格將導致可能的意志活動被忽視，設置得太松可能意味著噪音或自發活動被計為意志活動。本研究通過目視檢查，按照分類標準，可以很容易地將特定信號的潛在效用進行分類。

TMS作為另外一種非侵入性電生理技術，已被反復提出作為補充SCI患者臨床評估的方法［2628］。然而大多數臨床分類為運動完全性損傷（AIS A和B）的SCI患者腿部肌肉缺乏MEP，研究發現只有2%的一小部分患者在康復過程中表現出較小的MEP［29］。另一研究發現，臨床運動完全性頸髓損傷患者，也只有7%的上肢MEP反應呈陽性［30］。在本研究中，31例胸段脊髓運動完全性損傷的患者，無一例MEP陽性。

然而，一項縱向研究監測了305例完全性和不完全性SCI患者在急性創傷性SCI后15 d、1個月、3個月、6個月和12個月時的小指展肌MEP［31］。在AIS A患者中，63%在整個研究過程中都有一些MEP。該研究結果表明，臨床診斷完全性損傷的患者中，需要多次隨訪檢測，才有可能檢測到MEP。

TMS研究結果之間的這種差異與檢測技術存在相當大的試驗間可變性有關。MEP振幅在同一受試者中高度可變［3235］，因此需要連續測量來獲得受刺激皮層部位的皮質脊髓興奮性的可靠估計。盡管MEP振幅變化的性質尚不清楚，一些生理因素也會影響MEP幅度，如刺激前收縮、注意力、喚醒、動作電位的去同步和傳入反饋。最近研究發現，損傷程度也是影響MEP可靠性的重要因素，在較高肌力級別的肌肉中獲得的TMS指標的可靠性大約是在較低肌力級別肌肉中收集的指標的兩倍。肌力較差的不完全性SCI和慢性期患者表現出更大的指標變異性［36］。

除了這些生理因素外，刺激次數［3738］、線圈方向［39］、最佳頭皮位置［40］和環境噪聲等物理參數也可能在MEP振幅的可變性中發揮重要作用。刺激強度［110%靜息運動閾值（resting motion threshold，rMT）和120%rMT］也是一個重要因素［38］。運動閾值，定義為TMS強度［表示為最大刺激器輸出（maximum stimulator output，MSO）的百分比］，用于引發一致的MEP，在SCI受損的肌肉中TMS強度通常更高［41］。在某些情況下，即使在最大強度（即100%MSO）下，閾值也可能太高而無法引發MEP，從而導致假陰性解釋，可能存在的殘余連通性因此未被發現。

這種“discomplete”的發現能為臨床醫生治療SCI患者提供重要的信息。 首先，根據定義，“discomplete”損傷的患者有穿過損傷區的神經通路，可能為未來的治療方法提供前提。因此，在選擇破壞性手術治療此類患者痙攣或疼痛時應謹慎。其次，這種亞臨床測量方法可以用來描述橫穿SCI的運動控制，從而能早期識別自主控制，并給予訓練和支持，隨著時間的推移，自主控制可能成為有用的運動。最后，新的和有前途的干預措施，可利用不完全性SCI標志物的神經聯系所提供的興奮和抑制功能在基礎神經科學實驗室等待恢復有用的功能，促進保護未受損神經元，操縱突觸，神經植入和其他治療策略從動物研究模型向人類患者群體的轉化。

雖然在SCI評估中，TMS運動誘發電位是臨床上更常用的技術，但是，在完全性SCI的患者TMS檢測中存在個體中的變異性較大，總體陰性率較高的問題。相反，sEMG在完全性SCI患者評估中的敏感性更高，大量的研究證實該技術在臨床診斷完全性運動損傷的脊髓患者中檢測出殘余運動功能控制的百分比都在60%以上。國際上基于表面肌電的BMCA評估方案在臨床上的應用已經有30余年的歷史。目前國際上SCI治療新技術的臨床試驗如脊髓電刺激植入術在術前大多會采用包括BMCA在內的電生理評估［6，42］。梅奧醫學中心對1例AIS A級的T6損傷患者進行脊髓電刺激植入，術前TMS運動誘發電位陰性，而基于表面肌電的BMCA檢測是陽性，從而確定患者是“discomplete”［6］。2021年美國邁阿密大學的截癱計劃報道了一項1期研究，將自體純化的施旺細胞懸浮液移植到患有亞急性完全胸部SCI的參與者的損傷中心，試驗期間進行縱向電生理評估，結果發現自主sEMG對檢測腿部運動功能最為敏感［43］。然而，到目前為止中國還沒有在脊髓完全性損傷患者的評估中開展這項評估技術。本研究為國內第一次嘗試使用這項技術應用于脊髓運動完全性損傷患者的評估，結果顯示出高度敏感性，同時通過目視檢測指南保證結果的有效性。鑒于上述“discomplete”的臨床意義，本研究建議，有條件的醫療機構開展這項技術，使更多臨床診斷脊髓完全損傷的患者獲益。

利益沖突：所有作者均聲明不存在利益沖突。

［參 考 ?文 ?獻］

［1］Rupp R，BieringSrensen F，Burns SP，et al.International standards for neurological classification of spinal cord injury：revised 2019［J］.Top Spinal Cord Inj Rehabil，2021，27（2）：122.

［2］Sherwood AM，McKay WB，Dimitrijevic＇ MR.Motor control after spinal cord injury：assessment using surface EMG［J］.Muscle Nerve，1996，19（8）：966979.

［3］Mckay WB，Sherwood AM，Tang SF.A manual for the neurophysiological assessment of motor control：the Brain Motor Control Assessment（BMCA） protocol.Appendix 1［J］.Restorative Neurology of the Injured Spinal Cord，2011，2（1）：262283.

［4］McKay WB，Lim HK，Priebe MM，et al.Clinical neurophysiological assessment of residual motor control in postspinal cord injury paralysis［J］.Neurorehabil Neural Repair，2004，18（3）：144153.

［5］Zoghi M，Galea M.Brain motor control assessment post early intensive hand rehabilitation after spinal cord injury［J］.Top Spinal Cord Inj Rehabil，2018，24（2）：157166.

［6］Grahn PJ，Lavrov IA，Sayenko DG，et al.Enabling taskspecific volitional motor functions via spinal cord neuromodulation in a human with paraplegia［J］.Mayo Clin Proc，2017，92（4）：544554.

［7］Simo CR，DE Holanda LJ，Urbini LF，et al.Surface electromyography to identify topdown modulation in complete chronic spinal cord injury［J］.Eur J Phys Rehabil Med，2022，58（1）：144149.

［8］Anon.Spinal Cord Injury（SCI） facts and figures at a glance［J］.J Spinal Cord Med，2016，39（3）：370371.

［9］Anderson KD.Targeting recovery：priorities of the spinal cordinjured population［J］.J Neurotrauma，2004，21（10）：13711383.

［10］Squair JW，Bjerkefors A，Inglis JT，et al.Cortical and vestibular stimulation reveal preserved descending motor pathways in individuals with motorcomplete spinal cord injury［J］.J Rehabil Med，2016，48（7）：589596.

［11］Bjerkefors A，Squair JW，Chua R，et al.Assessment of abdominal muscle function in individuals with motorcomplete spinal cord injury above T6 in response to transcranial magnetic stimulation［J］.J Rehabil Med，2015，47（2）：138146.

［12］Williams AMM，Eginyan G，Deegan E，et al.Residual innervation of the pelvic floor muscles in people with motorcomplete spinal cord injury［J］.J Neurotrauma，2020，37（21）：23202331.

［13］Heald E，Hart R，Kilgore K，et al.Characterization of volitional electromyographic signals in the lower extremity after motor complete spinal cord injury［J］.Neurorehabil Neural Repair，2017，31（6）：583591.

［14］Calancie B，Molano MR，Broton JG.EMG for assessing the recovery of voluntary movement after acute spinal cord injury in man［J］.Clin Neurophysiol，2004，115（8）：17481759.

［15］Rossini PM，Barker AT，Berardelli A，et al.Noninvasive electrical and magnetic stimulation of the brain，spinal cord and roots：basic principles and procedures for routine clinical application.Report of an IFCN committee［J］.Electroencephalogr Clin Neurophysiol，1994，91（2）：7992.

［16］Caramia MD，Cicinelli P，Paradiso C，et al.‘Excitability changes of muscular responses to magnetic brain stimulation in patients with central motor disorders［J］.Electroencephalogr Clin Neurophysiol，1991，81（4）：243250.

［17］Tranulis C，Guéguen B，PhamScottez A，et al.Motor threshold in transcranial magnetic stimulation：comparison of three estimation methods［J］.Neurophysiol Clin，2006，36（1）：17.

［18］Kakulas BA.Pathology of spinal injuries［J］.Cent Nerv Syst Trauma，1984，1（2）：117129.

［19］Kakulas BA.Neuropathology：the foundation for new treatments in spinal cord injury［J］.Spinal Cord，2004，42（10）：549563.

［20］Christiansen L，Perez MA.Targetedplasticity in the corticospinal tract after human spinal cord injury［J］.Neurotherapeutics，2018，15（3）：618627.

［21］Kakulas A.The applied neurobiology of human spinal cord injury：a review［J］.Paraplegia，1988，26（6）：371379.

［22］Dimitrijevic MR，Faganel J，Lehmkuhl D，et al.Motor control in man after partial or complete spinal cord injury［J］.Adv Neurol，1983，39：915926.

［23］Calancie B，Molano MR，Broton JG.Abductor hallucis for monitoring lowerlimb recovery after spinal cord injury in man［J］.Spinal Cord，2004，42（10）：573580.

［24］Sherwood AM，Dimitrijevic MR，McKay WB.Evidence of subclinical brain influence in clinically complete spinal cord injury：discomplete SCI［J］.J Neurol Sci，1992，110（12）：9098.

［25］Moss CW，Kilgore KL，Peckham PH.A novel command signal for motor neuroprosthetic control［J］.Neurorehabil Neural Repair，2011，25（9）：847854.

［26］Hubli M，Kramer JLK，Jutzeler CR，et al.Application of electrophysiological measures in spinal cord injury clinical trials：a narrative review［J］.Spinal Cord，2019，57（11）：909923.

［27］Petersen JA，Spiess M，Curt A，et al.Upper limb recovery in spinal cord injury：involvement of central and peripheral motor pathways［J］.Neurorehabil Neural Repair，2017，31（5）：432441.

［28］Arora T，Desai N，Kirshblum S，et al.Utility of transcranial magnetic stimulation in the assessment of spinal cord injury：Current status and future directions［J］.Front Rehabil Sci，2022，3：1005111.

［29］Petersen JA，Spiess M，Curt A，et al.Spinal cord injury：oneyear evolution of motorevoked potentials and recovery of leg motor function in 255 patients［J］.J Neurol Rehabil，2012，26（8）：939948.

［30］Petersen JA，Spiess M，Curt A，et al.Upper limb recovery in spinal cord injury：involvement of central and peripheral motor pathways［J］.J Neurol Rehabil，2017，31（5）：432441.

［31］Petersen JA，Spiess M，Curt A，et al.Spinal cord injury：oneyear evolution of motorevoked potentials and recovery of leg motor function in 255 patients［J］.Neurorehabil Neural Repair，2012，26（8）：939948.

［32］Faro Viana F，Cotovio G，da Silva DR，et al.Reducing motor evoked potential amplitude variability through normalization［J］.Front Psychiatry，2024，15：1279072.

［33］Roy Choudhury K，Boyle L，Burke M，et al.Intra subject variation and correlation of motor potentials evoked by transcranial magnetic stimulation［J］.Ir J Med Sci，2011，180（4）：873880.

［34］Vallence AM，Rurak BK，Fujiyama H，et al.Covariation of the amplitude and latency of motor evoked potentials elicited by transcranial magnetic stimulation in a resting hand muscle［J］.Exp Brain Res，2023，241（3）：927936.

［35］Rsler KM，Petrow E，Mathis J，et al.Effect of discharge desynchronization on the size of motor evoked potentials：an analysis［J］.Clin Neurophysiol，2002，113（11）：16801687.

［36］PotterBaker KA，Janini DP，Frost FS，et al.Reliability of TMS metrics in patients with chronic incomplete spinal cord injury［J］.Spinal Cord，2016，54（11）：980990.

［37］Goldsworthy MR，Hordacre B，Ridding MC.Minimum number of trials required for withinand betweensession reliability of TMS measures of corticospinal excitability［J］.Neuroscience，2016，320（2）：205209.

［38］Cuypers K，Thijs H，Meesen RLJ.Optimization of the transcranial magnetic stimulation protocol by defining a reliable estimate for corticospinal excitability［J］.PLoS One，2014，9（1）：e86380.

［39］BrasilNeto JP，Cohen LG，Panizza M，et al.Optimal focal transcranial magnetic activation of the human motor cortex：effects of coil orientation，shape of the induced current pulse，and stimulus intensity［J］.J Clin Neurophysiol，1992，9（1）：132136.

［40］Dannhauer M，Huang ZP，Beynel L，et al.TAP：targeting and analysis pipeline for optimization and verification of coil placement in transcranial magnetic stimulation［J］.J Neural Eng，2022，19（2）：PMC9131512

［41］Sfreddo HJ，Wecht JR，Alsalman OA，et al.Duration and reliability of the silent period in individuals with spinal cord injury［J］.Spinal Cord，2021，59（8）：885893.

［42］Darrow D，Balser D，Netoff TI，et al.Epidural spinal cord stimulation facilitates immediate restoration of dormant motor and autonomic supraspinal pathways after chronic neurologically complete spinal cord injury［J］.J Neurotrauma，2019，36（15）：23252336.

［43］Santamaria AJ，Benavides FD，Saraiva PM，et al.Neurophysiological changes in the first year after cell transplantation in subacute complete paraplegia［J］.Front Neurol，2021，11（1）：514181.