作物耐低磷機制研究進展

摘要 磷是作物生長發育必需的營養元素之一，在作物的生命過程中發揮重要作用。作物在長期進化過程中形成了一系列低磷適應機制，主要涉及土壤磷的活化、吸收、轉運和內部磷的循環、再利用等過程。從作物低磷脅迫下的根系形態、根系分泌物、與微生物共生體系、分子機制4個方面綜述了作物耐低磷機制的最新研究進展，旨在為作物栽培調控及耐低磷作物品種的改良與選育提供借鑒。

關鍵詞 作物；低磷脅迫；根系形態；有機酸；微生物共生體系；分子機制

中圖分類號 Q945 文獻標識碼 A

文章編號 0517-6611（2024）08-0001-05

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2024.08.001

Research Progress on Mechanism of Low Phosphorus Tolerance in Crops

CHEN Ying-hui，SHE Bing-yu，GE Cai-lin et al

（College of Bioscience and Biotechnology，Yangzhou University，Yangzhou，Jiangsu 225009）

Abstract Phosphorus is one of the essential nutrients for crop growth and development，and plays an important role in the life process of crops.Crops have formed a series of low phosphorus adaptation mechanisms in the long-term evolution process，mainly involving the activation，absorption，transport of soil phosphorus and the recycling and reuse of phosphorus in crop tissues.In this paper，the latest research progress on the mechanism of low phosphorus tolerance of crops was reviewed from four aspects：root morphology，root exudates，symbiotic system with microorganisms，and molecular mechanism under low phosphorus stress，in order to provide reference for crop cultivation regulation and improvement and breeding of low phosphorus tolerant crop varieties.

Key words Crop;Low phosphorus stress;Root morphology;Organic acids;Microbial symbiosis system;Molecular mechanism

磷（phosphorus）是作物生長發育必需的大量元素之一，但其在作物中的可利用性、流動性最低。磷是核酸、磷脂、ATP等生物分子的組成部分，參與了能量傳遞、信號轉導、光合作用、呼吸作用等重要過程，對作物生長起關鍵性作用。充足的磷有利于促進植物細胞分裂和作物的生長發育，有利于提高作物對干旱、冷害、病害等逆境的耐受性和抗倒伏能力［1］。土壤中的磷主要以HPO42-和H2PO4-的形式被作物吸收利用，但土壤有效磷濃度很少超過10 μmol/L ，這一濃度遠低于作物的最佳生長濃度［2-3］。全球約有43%的耕地缺乏磷，我國約有66%的耕地缺乏磷［4］。我國大部分土壤中的總磷儲量很大，但能被作物直接吸收利用的有效磷含量很低，這嚴重限制了作物產量［3］。在農業生產中，人們大量使用磷肥增加作物的磷供應，但超過80%的磷肥沒有被作物吸收利用，未被利用的磷會通過各種形式進入水環境，造成水體富營養化和生物多樣性減少等問題［5-6］。此外，目前用于生產磷肥的磷礦資源迅速減少，開采磷礦和生產磷肥的成本較高［7-8］。通過施用磷肥改善作物磷營養帶來的一系列問題正受到人們的重視，促使尋找更環保、更經濟可行的農業措施來提高低磷土壤上的作物產量。

研究表明，作物主要采取兩種策略抵御低磷脅迫，即對內提高磷的利用效率、對外增加土壤磷的吸收［9］。作物提高內部磷利用效率的機制包括從液泡中釋放磷；重塑細胞膜，減少對磷脂的依賴；將衰老葉中的磷運送至生長旺盛的部位；改變糖酵解等反應途徑，繞過消耗磷的步驟等。作物增加吸收土壤磷的機制包括重塑根系形態，增加根系吸收土壤磷的表面積；根系進行“表土覓食”；根系分泌有機酸、質子、酸性磷酸酶等磷增溶物質；與微生物共生等。該研究主要從作物低磷脅迫下的根系形態、根系分泌物、菌根共生和分子機制4個方面綜述作物低磷適應機制的最新研究進展，為作物栽培調控及耐低磷作物品種的改良與選育提供借鑒。

1 根系形態變化增加磷吸收表面積

根系是作物吸收土壤養分的器官，根系形態決定了作物的營養吸收范圍。作物面對低磷脅迫常會重塑根系形態，增加對土壤磷的吸收，主要表現為縮短根長、增加側根和根毛的長度、密度、增加根冠比等。土壤中的磷主要位于土壤上層，磷含量隨土壤深度的增加而遞減。一部分作物在磷缺乏情況下，會通過縮短根長、減少根深，增加對表層土壤中磷的吸收［10］。如，擬南芥［11］、甘蔗［12］、玉米［13］等作物在低磷土壤中，根系傾向于分布在土壤表層。低磷一方面會抑制作物的主根伸長，另一方面能促進作物的側根發育。側根是作物根系中吸收土壤水分和養分最活躍的部位，作物側根生長可增加根系吸收磷的表面積。低磷脅迫下，小麥的側根形成受到促進［14］，水稻的側根長度和數量增加［15］，棉花的側根數量和密度增加［16］。根毛是由作物的根表皮細胞伸展形成的，根毛表面積可以占到作物根系總表面積的77%，所以根毛是作物根系吸收土壤磷的主要結構［17］。缺磷幾乎總是使作物的根毛長度和密度增加，這有助于作物最大程度地吸收磷。如，棉花在低磷脅迫時，根毛長度增加［16］；水稻在低磷環境中，根毛長度和密度增加［18］；擬南芥在低磷條件下，根毛密度是高磷條件下的5倍［19］，根毛長度是高磷條件下的3倍［20］。低磷脅迫時，作物普遍會將光合產物優先分配到根系，促進根系生長，使得作物能利用更大范圍的土壤磷，增加根冠比是作物抵御低磷脅迫的重要形態變化之一［11］。在小麥［14］、水稻［15］、玉米［21］、甘藍型油菜［22］等作物中，均觀察到低磷脅迫促進其光合產物向根系運輸，根系干重增加而地上部干重減少，作物的根冠比明顯變化。

低磷條件下，白羽扇豆和幾種禾本科植物會形成“排根”。排根也稱為叢生根，是在側根上形成的密集的、瓶刷狀的特殊側根結構。白羽扇豆是排根植物中唯一的農作物，排根導致白羽扇豆的根系磷吸收面積大大增加［23-24］。

2 根系分泌物提高土壤磷有效性

土壤中的大部分磷被土壤中的各種因素固定，導致作物無法直接吸收利用。如，酸性土壤中，土壤磷易被Fe3+、Al3+固定成難溶的沉淀物。堿性土壤中，土壤磷易被Ca2+固定等［7］。作物通過根系分泌有機酸和質子活化土壤難溶性無機磷，低磷條件下作物根系分泌的有機酸主要有檸檬酸、異檸檬酸、草酸、蘋果酸、延胡索酸、琥珀酸等，一般情況下，檸檬酸是作物根系分泌最多的有機酸［25］。有機酸活化土壤磷的機制主要有：①與土壤中的Fe3+、Al3+、Ca2+等金屬離子的磷化合物進行絡合反應；②與磷酸根離子競爭結合土壤顆粒；③改變土壤中鐵鋁氧化物等吸附劑表面的電荷，降低其對磷酸根的吸附固定；④降低根際pH，促進難溶性無機磷的溶解［26-27］，而質子則是通過降低根際土壤的pH增溶土壤磷。低磷脅迫下，白菜、馬鈴薯根系分泌的檸檬酸、琥珀酸量顯著增加［28］，玉米根系分泌的檸檬酸、蘋果酸量大大增加［29］，大豆根系分泌的草酸、蘋果酸、檸檬酸量增加明顯［30-31］。低磷時，水稻根系分泌的質子量比充足供磷時高60%［32］，大豆、番茄、鷹嘴豆、白羽扇豆根系分泌的質子量增加［31，33］。此外，在石灰性或堿性低磷土壤中，作物根系分泌質子活化土壤難溶性磷被證明比分泌有機酸更有效。

酸性磷酸酶（acid phosphatase，APase）是作物根系分泌的一種能水解土壤無效磷、增加土壤有效磷的重要磷酸鹽水解酶。研究表明，低磷普遍誘導作物根系分泌的酸性磷酸酶活性，這是作物適應低磷脅迫的重要機制之一。如，低磷脅迫下，水稻［34］、玉米［35］、白羽扇豆［36］、甘藍型油菜［22］等作物根系分泌的酸性磷酸酶活性均顯著增加。紫色酸性磷酸酶（purple acid phosphatase，PAP）是酸性磷酸酶家族最龐大的成員，廣泛存在于細菌、真菌、植物和動物中，在植物中多以基因家族形式存在［37］。如，擬南芥［38］、水稻［39］、大豆［40］和玉米［41］基因組中分別有29、26、35和33個紫色酸性磷酸酶基因。紫色酸性磷酸酶具有與酸性磷酸酶相同的催化磷酸單酯或酸酐裂解、釋放無機磷酸根離子的作用，但是據目前的報道，紫色酸性磷酸酶主要在作物組織內發揮磷酸鹽水解作用，根系分泌型紫色酸性磷酸酶種類較少。

低磷脅迫下，白羽扇豆形成的排根除了通過增加根系面積改善磷吸收，還能分泌大量的有機酸，排根結構有利于白羽扇豆在低磷土壤上的生長［24］。如，低磷條件下，白羽扇豆的排根分泌較多的檸檬酸和蘋果酸，顯著促進了其磷營養［42-43］。腐爛生物中的核酸是土壤有機磷的重要組成部分，作物常通過根系分泌核糖核酸酶水解其中的核糖核酸，使這部分磷釋放出來并被作物吸收利用。有研究表明，磷缺乏通常顯著誘導作物根系分泌的核糖核酸酶活性［44］。

3 與微生物共生促進作物磷吸收

作物根際土壤有復雜、多樣的微生物群落，這些微生物被證實與作物的營養吸收、生長、抗逆性等密切相關。其中，叢枝菌根真菌（AMF）和溶磷細菌（PSB）是對作物磷吸收具有較高幫助作用的兩類微生物。土壤中與作物根系共生的AMF有Glomus、Diversispora、Rhizophagus、Entrophospora、Diversispora等［45-46］，PSB有放線菌、農桿菌、固氮細菌、芽孢桿菌、假單胞菌、紅球菌、鏈霉菌等［47］。AMF促進作物磷吸收的主要機制是AMF的叢枝狀菌絲結構能穿透作物的根皮質細胞壁并在土壤中建立龐大的叢枝，菌絲將作物根系和根外土壤連接起來，大大增加了作物可利用的土壤體積，且研究表明，AMF菌絲的磷吸收效率比根系直接吸收土壤磷的效率更高。低磷土壤中，接種AMF的大豆地上部磷含量增加［48］，與AMF共生的棉花中部分磷酸鹽轉運蛋白基因表達量和磷濃度增加［49］，接種AMF提高了玉米根部和地上部的磷濃度［50］等，這些報道均證實了AMF對改善作物磷營養具有促進作用。PSB促進作物適應低磷土壤的機制與AMF不同，PSB主要是通過分泌物增加作物的磷吸收。植物激素對作物根系發育具有重要作用，PSB可產生植物激素并被作物根系吸收，導致作物根系的內源激素含量和根表面積增加，從而有利于作物根系利用更多的土壤磷［51］。同時，PSB產生的植物激素也能作用于AMF，促進AMF菌絲定殖到作物根系并在根系中建立叢枝［52］。PSB還能分泌有機酸、質子、酸性磷酸酶、紫色酸性磷酸酶、核糖核酸酶等磷增溶物質動員土壤磷，PSB分泌物活化出的有效磷除了可以通過根表皮細胞直接運輸至作物組織內，還可以由AMF菌絲協助運送到作物根系，且AMF可以提供碳促進PSB生長，增加PSB分泌的磷增溶物質［45，53-54］。

4 作物耐低磷分子機制

作物響應低磷脅迫的分子機制主要包括調節有機酸、酸性磷酸酶、磷酸鹽轉運蛋白等基因的表達，以及調節microRNA、轉錄因子等［55］。

低磷會誘導作物中有機酸、酸性磷酸酶等合成和釋放相關基因的表達。如，轉錄組和代謝組數據顯示，低磷脅迫28 d后，燕麥中與有機酸合成和釋放有關的基因持續上調表達，燕麥根系分泌的檸檬酸和蘋果酸量增加［56］。水稻根系的低磷脅迫誘導表達基因芯片分析表明，根系中1個酸性磷酸酶基因（APA）、2個磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶基因（PEPC）、1個電壓依賴陰離子通道1基因（VDAC1）、1個具有陰離子通道1活性的C4-二羧酸轉運/蘋果酸轉運蛋白基因（C4-DT/MAT）等基因顯著誘導表達［57］。

PHT1（phosphorus transporter 1）蛋白是作物根系在低磷脅迫下吸收、轉運土壤磷的主要磷轉運蛋白。在高磷供應下，作物會抑制PHT1基因的轉錄，避免攝入的磷過多，產生磷中毒。植物中的PHT1基因最早在擬南芥中被鑒定出來，隨后研究者在馬鈴薯、白羽扇豆、番茄、水稻、玉米和小麥等作物中均鑒定出了PHT1基因［58-59］。研究表明，PHT1基因主要在作物的根中表達，特別是在根表皮細胞、側根和根毛中的表達豐度很高。如，擬南芥的9個PHT1基因有8個在根中表達［60］，水稻的13個PHT1基因均在根中表達［61］。部分PHT1基因家族成員被發現在作物的地上部莖、葉和花等器官中表達，說明PHT1蛋白除了主要參與根系從土壤吸收磷的過程，還參與磷從作物根部運輸到地上部以及由營養器官再分配到繁殖器官的過程。如，擬南芥AtPHT1；6［62］、水稻OsPHT1；7［63］在花粉中表達，可能與作物的結實率有關。水稻OsPHT1;2、OsPHT1;6在根和芽中表達，可能介導磷從作物的根部運載到地上部［64］。擬南芥AtPHT1；5［65］、水稻OsPHT1；7［63］、水稻OsPHT1；3［66］、大麥HvPHT1；6［67-68］在衰老葉片維管束的韌皮部表達，可能介導磷從衰老葉片再分配到幼嫩組織。作物磷穩態的維持不僅依賴于磷的獲取，還需要磷在體內進行重新分配，PHO1（Phosphate 1）蛋白在將磷裝載到根的木質部導管以及從根部運送到地上部過程中發揮重要作用。擬南芥AtPHO1突變體與野生型相比，根系吸收磷的速率和根部磷含量沒有變化，但磷轉運到根的木質部導管以及地上部存在明顯缺陷，作物地上磷含量嚴重不足，表現出缺磷癥狀［69］。水稻PHO1基因與擬南芥PHO1基因功能類似，在將磷從作物根部運送到地上部過程中起著關鍵作用，水稻OsPHO1;2突變體中根部轉移到地上部的磷明顯減少［70］。

microRNAs（miRNAs）是由21～25個核苷酸構成的非編碼小RNA，通過干擾磷饑餓反應基因的轉錄和翻譯過程調控作物抵御低磷脅迫。miRNAs因其分子量小，所以可以在作物中進行長距離運輸，在不同的作物器官中發揮作用。以miRNA399為例，miRNA399通過誘導切割泛素結合酶PHO2基因的mRNA抑制PHO2蛋白表達，PHO2能對PHT1、PHO1等磷吸收轉運相關蛋白進行泛素化修飾，因此miRNA399有利于作物的磷穩態調控［71-74］。miRNAs家族成員在水稻［75］、玉米［76］、大豆［77］、苜蓿［78］等作物中具有調控低磷響應基因表達，幫助作物適應低磷環境的作用也有報道。

轉錄因子可以激活磷饑餓反應基因表達，提高作物對低磷脅迫的耐受性。PHR（phosphate starvation response）轉錄因子屬于MYB轉錄因子家族，通過與磷饑餓反應基因啟動子區域的P1BS順式作用元件結合激活PHT1、PHO1（Phosphate 1）、microRNA399等基因表達［79-81］。在過表達OsPHR2的水稻［82］、過表達BnPHR1的甘藍型油菜［83］、過表達TaPHR1-A1的小麥［84］中，都觀察到幾個低磷反應基因（如PHT1、microRNA399基因）的轉錄水平上調，作物組織中的磷水平增加且作物在低磷脅迫下表現出更好的生長。充足供磷條件下，OsMYB2P-1過表達水稻較野生型水稻生長緩慢、生物量低、根長較短，出現磷中毒癥狀；而低磷條件下， OsMYB2P-1過表達水稻的生長狀況優于野生型，生物量增加、根長更長、分蘗更多、根系組織內磷含量增加［85］。與前述PHR基因過表達作物一致，過表達OsMYB2P-1基因的水稻在磷充足和缺乏條件下均降低了PHO2和增強了紫色酸性磷酸酶PAP、microRNA399等磷饑餓響應基因的表達，水稻的耐磷饑餓性增強［85］。

WKRY轉錄因子主要與磷饑餓反應基因啟動子區域的W-box順式作用元件結合調控PHO1、PHT1等基因表達［86-88］。如，低磷條件下，擬南芥AtWRKY6、 AtWRKY42基因表達下調，上調了PHO1基因表達［89-90］；擬南芥AtWRKY45、 AtWRKY75基因表達上調，上調了PHT1基因表達［91-92］，這些研究結果表明，WRKY6、WRKY42可能是作物低磷脅迫應答的負調控因子，WRKY45、WRKY75可能是正調控因子。低磷脅迫下，擬南芥AtWRKY75 RNAi沉默株較野生型植株，作物組織內的磷酸酶、PHT1等磷信號基因表達下調，磷吸收量大幅減少，進一步證明WRKY75可能具有正調控磷饑餓反應的作用［91］。

5 展望

近年來，研究者利用正向和反向遺傳學方法，借助蛋白組學、轉錄組學、代謝組學、脂質組學、分子生物學等分析技術，對作物耐低磷機制進行了深入系統的研究，并取得了大量的研究成果。基于這些研究，人們對作物的耐低磷機制有了較為全面的理解。在低磷脅迫下，作物通過地上部和地下部的形態重塑適應低磷環境。作物地上部分通過光合作用、呼吸作用、質膜重構、花青素及活性氧（ROS）等的改變適應低磷脅迫，而作物地下部分則通過根系形態（主根、側根、根毛等）、根系分泌物（有機酸、酶類蛋白、糖類、類黃酮等）以及與微生物的共生關系等的調控應對低磷脅迫。在作物耐低磷分子機制方面，大量研究集中在維持作物體內磷穩態相關的基因，包括磷信號（如激素ABA、乙烯、IAA等）、轉錄因子（WRKYs、MYBs、PHRs等）、磷吸收轉運（PHTs）等相關基因功能的揭示，這些研究均豐富了人們對作物耐低磷機制的認識。

同時，作物對磷的吸收與代謝的復雜性也越來越受到人們的關注。作物磷吸收不僅與氮、鋅等營養物質的平衡密切相關，還受到各種環境因子（包括光照、溫度、鹽分、干旱等）的調控，而作物磷吸收過程受到這些內外因素的共同作用，其中的很多機制尚未清楚，如NIGT1如何直接調控磷轉運基因PHT1;1、 PHT1;4的表達？PHT1基因家族有多個成員，它們的表達水平調節與環境因子的關系等。而這些問題的闡明，對全面理解作物耐低磷機制具有重要意義。因此，從系統生物學的角度解析作物耐低磷的機制，對全面認識作物磷穩態維持機制至關重要。這些問題的闡明將有助于通過基因工程的方法有效提高作物的磷吸收與利用效率，降低農業成本，保護生態環境，實現農業的可持續發展。

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基金項目 國家自然科學基金項目（32272198）。

作者簡介 陳穎慧（1997—），女，江蘇宿遷人，碩士研究生，研究方向：作物逆境分子生物學。*通信作者，副教授，博士，從事作物逆境分子生物學研究。

收稿日期 2023-06-04