植物適應土壤逆境的分子機制研究進展

摘要： 土壤逆境泛指對植物生長和生存不利的各種土壤環境因素，如鹽堿、酸性、淹水澇害等。植物在長期的進化過程中，對不同土壤逆境會產生一定的適應能力，了解植物對土壤逆境的生理反應和耐性分子機理，對發掘植物生長潛力，提高農業生產效率十分重要。我國植物營養生物學科研人員經過30 多年的努力，在植物適應土壤逆境的分子機制研究領域，取得了一批國際領先的研究成果，本文就近年來取得的部分土壤逆境的適應機制的進展（鋁毒害、鐵毒害和鹽堿脅迫） 進行簡要評述。如以STOP1 為核心的植物抗鋁調控機制；ALR1 作為一個鋁離子受體調控植物的抗鋁性；根際鐵在調控銨態氮耐性和氮素利用效率的分子機制；提升小麥耐鹽性且不會影響穗發育的TaSPL6-D 基因等。

關鍵詞： 土壤逆境； 鋁毒； 鐵毒； 鹽堿； 適應機制

土壤逆境是對植物生長和生存不利的各種土壤環境因素，例如鹽堿土壤、酸性土壤、淹水澇害等。不同逆境土壤都有其特殊的逆境因子，如鋁毒是酸性土壤上公認的限制農作物生產的主要因素之一，而鐵毒、錳毒是淹水土壤中重要逆境因子。逆境土壤分布面積廣且改良難度大，已成為我國農業生產和發展的重要限制因素。植物在長期的進化過程中，對不同土壤逆境會產生一定的適應能力，了解植物對土壤逆境的生理反應和耐性分子機理，對農業生產和發展是十分重要的。

植物營養生物學是重點研究植物活化、吸收、轉運與利用養分的生理、分子及遺傳機制的科學。植物營養生物學的研究成果主要是支撐基于營養生理和分子遺傳的作物高產高效養分管理技術創新、養分高效利用，或抗有害元素作物新品種的遺傳改良、新型肥料產品的創制等[ 1 ]。通過30 多年的努力，尤其是近年來，我國植物營養生物學領域的科研人員在植物適應土壤逆境的分子機制研究方面，取得了一批國際領先的研究成果。因篇幅所限，很多國內外優秀的植物適應土壤逆境機制的研究成果未能一一列舉，本文僅就近年來取得的部分植物適應土壤逆境機制的研究進展（鋁毒害、鐵毒害和鹽堿脅迫） 進行綜述，并就未來的發展方向進行探討。

1 植物適應鋁毒的分子機制

鋁是土壤中含量最豐富的金屬元素，通常以不溶性的鋁硅酸鹽礦物態形式存在。在酸性土壤（pHlt;5.5） 中，部分礦物態鋁可以離子態的形式被釋放出來，微摩爾級濃度水平的鋁離子即可抑制植物根系的生長，嚴重破壞根尖結構和功能，進而影響根系對水分和養分的吸收，導致減產、減收。因此，鋁毒是酸性土壤上公認的限制農作物生產的主要因素之一。自20 世紀80 年代，我國學者就開始進行植物鋁毒害的研究，至今大致可分為3 個研究階段：第一階段主要是鋁毒表型分析和農作物不同基因型或品種的耐鋁性篩選[2?6]；第二階段是植物耐鋁機制的深入解析及其關鍵基因克隆，包括根系有機酸分泌[7]、細胞壁耐鋁機制[8?10]和激素介導的根尖避鋁生長機制[11?12]等；第三階段是植物耐鋁信號轉導機制的研究[13?17]。總的而言，我國學者在鋁毒研究領域取得了一系列重要的研究成果，為全世界植物鋁毒研究作出了卓越的貢獻。本文將在此基礎上，重點介紹近十幾年來在植物耐鋁信號轉導機制上的主要研究進展。

1.1 以STOP1 為核心的植物耐鋁調控機制

STOP1 （sensitive to proton rhizotoxicity 1） 是植物耐鋁途徑的核心轉錄因子，最早由日本學者利用化學誘變篩選擬南芥突變體克隆獲得[ 1 8 ]。研究發現，STOP1 在轉錄水平不響應鋁脅迫，其通過調控有機酸轉運蛋白基因ALMT1 （Al-activated malate transporter 1）和MATE （multi-drug and toxic compound extrusion）的表達以及ALS3 （Al sensitive 3）、GDH1/2 （glutamatedehydrogenase 1/2） 等多個耐鋁基因的表達來調節擬南芥的耐鋁性[18?21]。隨后，STOP1 同源基因也陸續在水稻、煙草、小麥、飯豆、大豆、高粱、棉花、梨樹等不同物種中得到克隆，說明STOP1 功能具有保守性。例如，STOP1 在水稻中的同源基因OsART1（Al resistance transcription factor 1），其表達水平同樣不受鋁誘導。轉錄組分析揭示OsART1 調控了至少30 多個下游耐鋁基因的表達，包括OsSTAR1/OsSTAR2 （sensitive to Al rhizotoxicity 1/2）、OsMGT1（magnesium transporter 1）、OsFRDL4 （ferric reductasedefective 3-like 4） 等，且這些基因啟動子中大多都含有一個或多個OsART1 順式調控作用元件[22?25]。最近的研究表明，OsART1 一方面通過直接調控OsMYB30（MYB domain protein 30） 的表達來調節鋁在水稻細胞壁中的積累，另一方面通過改變Put 的轉化以調節根中H2O2 的水平，進而間接影響OsMYB30 的表達，提高水稻耐鋁性[26]。除STOP1 以外，還有其他一些轉錄因子參與植物抗鋁調控。例如擬南芥ALMT1 受到轉錄因子AtWRKY46 （WRKY DNA-binding protein46） 和CAMTA2 （calmodulin binding transcriptionactivator 2） 的直接調控以響應鋁毒信號[13， 27]。水稻OsWRKY22 （WRKY DNA-binding protein 22） 可以與OsART1 發揮協同作用，正調控OsFRDL4 的表達和根系檸檬酸的分泌，從而提高水稻耐鋁性[28]。總體而言，以STOP1/ART1 為中心介導的耐鋁調控途徑仍是目前公認的核心植物耐鋁信號通路。

盡管STOP1 轉錄水平不響應鋁脅迫，但鋁處理可以使STOP1 蛋白短時間內在細胞核內大量積累，表明STOP1 對鋁脅迫的響應可能發生在轉錄后或翻譯后[14]。近幾年國內學者的系列研究發現，STOP1 轉錄后水平及蛋白水平受多種因素的調控。例如，STOP1mRNA 的輸出受到THO/TREX 復合物的兩個核心成分RAE3/HPR1 （regulation of AtALMT1 expression3）、RAE2/TEX1 （regulation of AtALMT1 expression3） 的調控，從而影響下游抗鋁基因的表達[ 2 9 ? 3 0 ]；STOP1 蛋白的穩定性受到F-box 蛋白RAE1 （regulationof AtALMT1 expression 1） 和RAH1 （regulation ofAtALMT1 expression 1 Homolog 1） 介導的泛素化調控，其泛素化蛋白主要通過26S 蛋白酶體途徑降解[15， 17]；STOP1 蛋白在翻譯后水平還受到SUMO E3 連接酶SIZ1 （SAP and MIZ1 domain-containing ligase 1） 和SUMO 蛋白酶ESD4 （early in short days 4） 的SUMO化和去SUMO 化的調控，STOP1 上K40、K212和K395 的SUMO 化水平影響了STOP1 對下游基因ALMT1 啟動子的結合能力[16?17， 31]；此外，STOP1 蛋白水平還受到MEKK1 （MAPK/ERK kinase kinase 1）-MKK1/2 （MAP kinase kinase 1/2）-MPK4 （MAP kinase 4）級聯的磷酸化調控，正調控其蛋白累積和植物抗鋁性[32]。這些研究表明，STOP1 在轉錄后和翻譯后水平受到了復雜的調控，也進一步說明STOP1 在植物耐鋁性中的重要地位。

1.2 植物鋁毒的感知及其信號轉導機制

長期以來，在植物鋁毒/耐鋁研究領域的一個最基本、最關鍵的科學問題一直沒有得到解決，即：植物如何感知鋁離子以及如何將該信號傳遞給STOP1核心轉錄因子？直到最近，浙江大學鄭紹建教授課題組在該前沿科學問題上取得突破。研究人員首先通過大量類受體激酶T-DNA 插入突變體的鋁敏感性篩選，獲得了一個特異性響應鋁的超敏感突變體alr1-1（aluminum resistance 1）。ALR1 編碼一個已知的植物磺肽素（phytosulfokin， PSK） 受體PSKR1 （phytosulfokinreceptor 1），其胞外結構域接收PSK 信號，在植物生長發育和抗生物逆境中發揮重要功能[33?34]。研究發現，ALR1 的功能缺失顯著抑制鋁脅迫下STOP1 的蛋白累積，進而降低了ALMT1 和MATE 等下游關鍵耐鋁基因的表達，導致根系有機酸分泌明顯降低。深入研究發現，ALR1 的胞內結構域可以特異性結合鋁離子，鋁的結合促使其招募共受體BAK1 （BRI1-associated receptor kinase 1） 進行相互磷酸化和激活。隨后ALR1 進一步通過磷酸化NADPH 氧化酶RbohD（respiratory burst oxidase homologue D） 來促進活性氧ROS （reactive oxygen species） 的產生，并且磷酸化水平響應鋁離子濃度變化，進而促進STOP1 的蛋白累積[14]。而在此前，ROS 一直被認為是鋁毒下產生的毒害物質。研究人員通過一系列生化遺傳分析證明，鋁脅迫下植物根尖產生的早期ROS 信號是誘導STOP1 蛋白累積的關鍵第二信使，其通過氧化修飾RAE1，抑制RAE1 對STOP1 的泛素化降解，從而啟動下游耐鋁機制[14]。這些研究揭示了ALR1 作為一個鋁離子受體調控植物耐鋁性，而ROS 作為一種關鍵信號分子將細胞質中鋁信號的感知與細胞核內鋁信號的轉導緊密聯系在一起。鑒于該蛋白胞外域和胞內域分別接收PSK 信號和鋁信號，并開啟調控生長和耐鋁信號的轉導，為了更好地表示其功能的多樣性，建議今后以PSKR1/ALR1 來命名該基因。

此外，鄭紹建教授課題組還聯合結構生物學團隊解析了蘋果酸轉運蛋白ALMT1 的高分辨率結構，并闡明了胞外鋁離子直接激活ALMT1 進而分泌蘋果酸解鋁毒的分子機制[35]。這些發現系統揭示了植物從細胞外和胞內感知與應答鋁離子的分子機制：到達根細胞表面的鋁離子首先激活ALMT1 等有機酸轉運蛋白觸發有機酸釋放，進而螯合鋁離子使其失活；而沖破有機酸防護層進入到胞內的鋁離子則被ALR1 感知，進而啟動STOP1 介導的信號轉導過程，促進更多的ALMT1 等抗鋁蛋白被合成，進一步加強植物抗鋁性。

上述研究成果為通過現代生物技術培育抗鋁農作物新種質，從而高效利用酸性土壤資源奠定了理論基礎，對維持我國農業生產和糧食安全具有重要意義。

2 植物適應鐵毒的分子機制

土壤鐵的活性受到氧化還原電位（Eh） 的顯著影響，在長期淹水的土壤中，由于溶解氧匱乏導致Eh較低，使得大量的鐵（Fe） 以溶解性較高的二價鐵存在。植物鐵毒害一般在土壤溶液亞鐵濃度為10～2000 mg/L 或植物體內鐵含量為20～2500 mg/kg 時發生，不同植物對鐵毒的耐受性存在較大差異。全球范圍內鐵毒害分布廣泛，鐵毒害不僅會導致作物減產、品質下降，甚至會導致物種滅絕[36]。全世界大約有7.5×106 hm2 含有過量活性鐵的強還原性的潛育性土壤，廣泛分布于中國、南亞、東南亞、非洲和南美[37?38]。例如，鐵毒是撒哈拉以南非洲地區水稻生產的一個主要制約因素。據估計，在撒哈拉以南非洲約有20%～60% 的水稻種植面積受到鐵毒的影響，產量損失估計約為 10%～90%[39?40]。令人意外的是，全球大多數水稻鐵毒易發區域與人類飲食嚴重缺鐵的地區重疊[41]，這可能與稻米鐵含量普遍較低密切相關。因此，在這些地區，創制并應用稻米富鐵的耐鐵毒水稻新品種具有重要的現實意義，而這需要對植物耐鐵毒機制的充分了解。隨著分子生物學、遺傳學、組學等技術方法的應用，對植物鐵毒的分子機制研究有了更深入的認知，下面對近年來在植物鐵毒害分子機制的研究簡要概述。

2.1 鐵毒害應答與耐性的分子機制

2.1.1 轉運和分配機制

木質部中鐵的長距離運輸對于維持植物體內鐵的穩態至關重要。根系吸收鐵后，主要以Fe（II） 的形態卸載到木質部，而在木質部中的鐵主要以 Fe（III）-檸檬酸鹽的方式長距離運輸。因此，Fe（II） 氧化成Fe（III） 是鐵在木質部中有效運輸的重要保障之一。細胞壁定位的亞鐵氧化酶 LPR1（low phosphate root 1） 和 LPR2 （low phosphate root 2）基因均在擬南芥維管組織中特異性表達，它們在氧化 Fe（II） 并維持 Fe（III）-檸檬酸鹽的穩定性和遷移性中起關鍵作用[42?43]。同時，CYBDOM 蛋白家族的成員 CRR （cybdom root reduction） 以抗壞血酸依賴性方式促進鐵還原并控制質外體鐵沉積，crr 突變體在種子萌發和幼苗生長時表現出對鐵毒的耐受性增強。相反，CRR 過表達造成地上部的鐵積累增加，導致擬南芥對鐵過量高度敏感[44]。

液泡分配存儲作用是植物適應鐵毒環境的重要策略。液泡鐵轉運蛋白VIT （vacuolar iron transporter）參與了這一過程，并在鐵的儲存和運輸中發揮了重要作用。Zhu 等[45]發現油菜VIT 基因BnMEB2 與擬南芥 MEB2 （membrane protein of endoplasmic reticulumbody 2） 是同源基因。在擬南芥野生型和meb2 突變體中過表達BnMEB2 均能顯著提高鐵的耐受性。由此可見，BnMEB2 可能在油菜液泡解鐵毒功能中發揮重要作用。位于水稻液泡膜上的OsVIT1 和 OsVIT2 基因參與轉運鐵進入液泡中，表現為對鐵的分隔作用[46?48]，OsNRAMP6 （natural resistance-associated mancrophageprotein 6） 與OsVIT1 會協同上調，從而增強水稻對鐵毒的耐性。

2.1.2 離子平衡機制

在生產中，增施鉀肥可緩解植物鐵毒癥狀，但是其中的分子機制并不清楚。Zhang 等[49]發現根尖區鉀離子 （K+） 穩態平衡是根系鐵毒耐性的重要機制。鐵毒處理誘導一氧化氮（NO） 含量升高，引發擬南芥根尖區K+通過非選擇性離子通道 （nonselective cation channels，NSCCs） 流失，從而引發細胞死亡或者壞死。同時，基因編碼重要的一氧化氮清除酶GSNOR （S-nitrosoglutathione reductase）會通過減輕鐵依賴的一氧化氮緩解其對分生組織的亞硝基化脅迫毒害[50?51]。Wu 等[52]的研究也發現，水稻根部的鉀離子通道基因OsAKT1 （Arabidopsis K+transporter 1） 參與了水稻耐受鐵毒的過程。進一步研究發現，水稻鉀離子通道OsAKT1 通過影響根系木質部內外側K+濃度梯度，來影響水稻植株的鐵轉運過程[52]。乙烯可以拮抗鐵毒介導的擬南芥根部細胞鉀離子外排，顯著提高根部K+的含量，這是由于乙烯負調控根尖一氧化氮的含量和顯著上調根部K+轉運蛋白HAK5 （high-affinity K+ transporter 5） 的表達[36， 49， 53?54]。此外，外源添加鈣、鎂、硅等元素，也會部分緩解鐵毒害癥狀。RNA-seq 和順式元件分析結果表明，NAC（NAM， ATAF， CUC） 轉錄因子結合位點在葉部鐵毒誘導的基因中富集，添加鎂導致相同結合位點的非顯著性富集，這表明 NAC 家族蛋白可能介導鎂的作用[55]。

2.2 低磷、高銨誘發的根系鐵毒機制

鐵毒的發生除了與土壤Eh 關系密切，越來越多的證據顯示，鐵毒發生與根際環境中的養分間互作也有緊密關聯。最近的研究發現，低磷、高銨引發的根系抑制與鐵毒有關。磷是植物生長發育所必需的一種大量營養元素，但世界上大部分的土壤中都嚴重缺磷（Pi）。缺磷抑制初生根（PR） 生長刺激側根增殖，根構型變淺可促使表層富磷土壤中根系增生，從而增強磷吸收能力[56?57]。越來越多的證據表明，鐵在缺磷重塑根系構型中發揮重要作用。缺磷主要通過細胞壁鐵氧化酶LPR1 誘導鐵在干細胞巢（SCN） 和/或伸長區（EZ） 皮質細胞質外體中積累，并受到ALMT1 介導的蘋果酸外排促進。HY5 （elongatedhypocoty l5） 和STOP1 可分別激活LPR1 和ALMT1的轉錄[58?60]。質外體鐵過度積累誘導活性氧爆發，通過增加過氧化物酶依賴的細胞壁硬化和/或由于胼胝質沉積導致的胞間連絲關閉，而限制SHR （shortroot） 的細胞間運動，抑制根的生長。在缺磷條件下，一些抑制因子也負向調節載質外體鐵的積累。BZR1 （brassinazole-resistant 1） 和BRM （brahma） 介導的HDA6 [histone deacetylase complex 1 （HDC1）-histone deacetylase 6] 復合物，募集到LPR1 位點抑制其轉錄[61?63]。PDR2 （phosphate deficiency response 2）和STAR1 [aluminum sensitive （ALS3）-sensitive to Alrhizotoxicity1] 模塊也會限制LPR1 和STOP1 的作用[64?65]，通過未知的機制負調控質外體鐵在缺磷條件下的積累。

以銨態氮為唯一氮源或主要氮源時，銨態氮對植物細胞具有毒害作用，是區別于硝態氮的重要特征。Liu 等[66] 研究發現，LPR2 基因在銨介導的根部韌皮部鐵積累發揮重要作用，鐵積累會導致活性氧的大量產生，從而引發胼胝質沉積。這會阻礙蔗糖向根尖生長區域的運輸，從而抑制根系生長。同時PDX1.1 （pyridoxine biosynthesis 1.1） 介導的維生素B6 合成有助于活性氧的清除，從而保護銨態氮條件下的根系生長[67?68]。進一步研究發現，鐵充足條件下，銨會通過降低根際pH 和誘導LPR2 表達增強，導致擬南芥鐵積累，從而引發強烈的銨離子外排，導致生長抑制和氮素利用效率（NUE） 降低；同時會啟動VTC1 （GDP-mannose pyrophosphorylase） 介導的蛋白糖基化保護過程，以降低傷害[69]。而在低鐵或白云石處理下，白云石會通過增加根際pH 并抑制銨誘導的LPR2 表達，從而降低擬南芥鐵積累；植株低鐵水平會通過強化VTC1 非依賴的糖基化過程降低銨外排，從而實現更好的生長和銨態氮效率[69]。白云石成本低廉，上述發現為作物生產中的銨毒防治和氮素養分高效提供了可行的農藝管理措施。

3 植物適應鹽堿脅迫的分子機制

據第二次全國土壤普查資料統計，我國鹽漬土面積為3.33×107 hm2 （5 億余畝，不包括濱海灘涂），是我國重要的后備耕地資源，現有耕地中約有9.2×106 hm2 （1.38 億畝） 存在較嚴重的鹽堿化現象，是我國最主要的中低產田類型之一。因此，鑒定植物耐鹽堿基因和耐鹽堿分子機制，尤其是挖掘作物中耐鹽堿優異基因單倍型，繼而利用現代分子育種手段精準、快速、高效地改良作物耐鹽性，培育適應鹽堿地種植的作物，對于保障國家的糧食安全和通過“以種適地”策略充分開發利用鹽堿地后備耕地資源，具有重要的意義[70]。

3.1 植物對土壤鹽、堿脅迫因子的感知

植物與鹽堿地互作的第一步，是植物對鹽、堿脅迫因子的感知，從而在短時間內將遭遇外界脅迫的信息轉換為細胞內的應激信號，來重構轉錄網絡調節生長和發育。所以，有必要尋找植物的鹽、堿感受器基因。前期大量的電生理和藥理學研究表明，外界鹽脅迫會在幾秒內促使“第二信使”鈣離子通過細胞質膜內流，導致細胞內鈣增加[71]。基于此，研究人員通過篩選鹽處理鈣振蕩缺失突變體鑒定到MOCA1 [monocation-induced （Ca2+）i increases 1]，其編碼蛋白將 GlcA （glucuronic acid） 轉移到 IPC （inositolphosphorylceramide），形成定位于細胞質膜外側的鞘脂 GIPC （glycosyl inositol phosphorylceramide）[72]。在鹽脅迫下，GIPC 可以與細胞外鹽離子結合，從而扮演“質膜鹽感受器”的角色，激活質膜上的鈣離子通道（具體編碼基因尚不清楚），增加胞內鈣離子濃度。鈉離子進入細胞內，可直接引起細胞器的損傷，但目前細胞內的鹽感受器尚未被鑒定到[73]。另外，堿脅迫的感受器，國內外的研究團隊也正在努力尋找中。

3.2 鹽脅迫下植物離子平衡維持機制

當鹽漬土中的高濃度Na+等可溶性鹽離子通過根部進入到植物體內，會引起離子失衡和毒害[74]。前期對模式植物擬南芥的研究表明，在細胞水平，植物通過細胞膜上的通道蛋白SOS1 （salt overly sensitive 1）將Na+排到細胞外，通過液泡膜上的通道蛋白NHX1（Na+/H+ exchange or antiporter，NHX） 將Na+區隔化到液泡內，實現胞內離子含量穩態調節[ 7 3 ， 7 5 ]。其中SOS 途徑（Ca2+依賴的Na+外排途徑） 是目前植物中信號通路最清楚和調控網絡最完整的耐鹽機制[76]。在作物中，已在小麥、水稻、玉米等多個物種中鑒定到一套保守的鈉離子穩態調控機制，即HKT1;5 等鈉離子轉運蛋白（high-affinity K+ transporter，HKT） 介導的Na+長距離運輸調控機制。

早期基于四、六倍體小麥耐鹽性存在顯著差異的發現，借助六倍體小麥缺體系、染色體臂缺失系等特殊遺傳材料，研究人員成功鎖定到一個控制六倍體小麥地上部鈉離子含量的主效遺傳位點Kna1[77]。后續的精細定位和功能驗證表明，TaHKT1;5-D 是Kna1 的候選基因[78]。與此同時，我國林鴻宣院士團隊利用不同耐鹽性的水稻材料，定位了一個耐鹽QTL位點（shoot K+ content） SKC1[ 7 9 ]，它編碼水稻中的OsHKT1;5[80]。中國農業大學蔣才富團隊通過正向遺傳學證實，ZmHKT1;5 在玉米耐鹽中也發揮著重要功能[81]。HKT1;5 主要在根部中柱細胞表達，編碼一個高親和力鈉離子轉運蛋白，通過將木質部中Na+吸收到周圍薄壁細胞中，阻止Na+由根向地上部轉運，從而緩解鹽脅迫下地上部Na+的積累和毒害，實現作物的耐鹽性[82?83]。最近有多項研究表明，玉米中鈉離子轉運蛋白編碼基因ZmHAK4 （high-affinity K+transporter，HAK） 及其在小麥、水稻、番茄等作物中的同源基因[84?85]，也通過與HKT1;5 類似的機制參與Na+長距離運輸調控。

然而，HKT1;5 這類與功能密切相關的組織/細胞特異性表達模式，導致傳統地組成型過表達該基因無法實現作物耐鹽性的提高[86]，限制了其在育種中的應用。針對此問題，近期研究人員以TaHKT1;5-D 在小麥根部中柱細胞中的表達量為表型，借助表達量全基因組關聯分析（eGWAS），鑒定到顯著提高小麥TaHKT1;5-D 表達量和耐鹽性的等位基因TaSPL6-DIn。該等位基因由于第一個外顯子中插入了47-bp 的重復序列而無法編碼成熟的（SQUAMOSA promoterbindingprotein-like，SPL） SPL 類轉錄因子，喪失了對TaHKT1;5-D 的轉錄抑制能力。更重要的是，該優異等位基因主要存在于小麥農家種中，屬于現代品種中的稀有變異，利用分子輔助育種手段將TaSPL6-DIn 快速導入到不含該等位基因的現代主栽品種中，不僅可以提高小麥苗期的耐鹽性，還可以實現小麥在鹽堿地上5% 左右的產量提升。進一步研究發現，SPL6 負調控HKT1;5 的分子模塊在水稻、大麥、短柄草等二倍體禾本科植物中保守存在，但SPL6 是一個“一因多效”基因，其水稻敲除系會導致穗頂端不育等發育障礙[87]，而在六倍體小麥中，雖然只有TaSPL6-D 在小麥根部中柱細胞 （TaHKT1;5-D 的表達部位） 高表達，但TaSPL6-A、TaSPL6-B 和TaSPL6-D 都在穗部高表達，正是由于這種3 個拷貝之間的功能冗余和分化，TaSPL6-DIn 的導入或TaSPL6-D的敲除實現了耐鹽性的顯著提升，且不會影響穗的發育[ 8 8 ]。國內研究團隊近期在水稻中也鑒定到OsHKT1;5 的上游調控因子OsWRKY53 （WRKYtranscription factors）、OsMYB106 （MYB transcriptionfactors） 等。上述研究為HKT1;5 的育種應用和作物耐鹽改良提供了新的見解和切入點。

另外，K+、Cl?等可溶性離子的平衡也對植物的耐鹽性至關重要[4]，近年來，國內外團隊鑒定到ZmHKT2[89]、ZmRR1 （type-A response regulator 1）[90]等參與上述過程的重要因子。

3.3 活性氧（ROS） 穩態在植物耐鹽堿中的重要作用

高濃度Na+等可溶性鹽離子在植物體內積累，除了直接產生離子毒害脅迫，還可以誘發ROS （reactiveoxygen species） 的過度積累，引起氧化脅迫；另一方面，ROS 作為信號分子，參與植物的脅迫響應過程。因此，維持鹽堿脅迫下植物體內的ROS 穩態，是植物耐鹽堿的重要機制[70， 75]。山東大學夏光敏教授團隊前期利用普通小麥JN177 與小麥近緣耐鹽物種長穗偃麥草的非對稱體細胞雜交，創制了耐鹽漸滲系小麥新品種山融3 號（SR3）[91]，發現SR3 相較JN177 的耐鹽性主要與其較強的ROS 穩態維持能力有關。進一步借助正向遺傳學和多組學分析，解析了TaSRO1（similar to RCD-one，SRO1）、TaCYP81D （cytochromeP450 monooxygenase，CYP） 等控制小麥鹽脅迫下ROS 穩態相關的關鍵基因[92?93]，發現TaSRO1 可與線粒體逆行信號的“開關”TaNAC017 （NAC transcriptionfactors） 互作，抑制TaNAC017 的入核和轉錄激活能力，從而精細調控線粒體中ROS 的產生和逆行信號的啟動，實現小麥耐鹽性和生長發育的平衡[94]。

在植物耐堿方面，謝旗領銜的合作團隊[95]利用全基因組關聯分析，鑒定到一個與高粱耐堿性顯著相關的主效位點AT1 （alkaline tolerance 1），其編碼一個異源三聚體G 蛋白γ 亞基（Gγ），可以影響具有過氧化氫外排能力的水通道蛋白PIP2;1 （plasma membraneintrinsic protein，PIP2） 的磷酸化水平，繼而調控堿脅迫下植物細胞的ROS 穩態。更重要的是，AT1 的調控機制在水稻、小麥、玉米等主要糧食作物中是保守的。AT1 基因的利用能夠顯著提升高粱、水稻、玉米、小麥和谷子等作物在鹽堿地中的產量，為作物耐堿改良提供了一個重要的分子靶標。

近年來，隨著作物基因組信息的不斷釋放，以及高通量表型組等新技術的不斷發展，植物耐鹽堿研究蓬勃發展，依據傳統的耐性機制開展了更加系統深入的研究和更具育種應用價值的基因單倍型挖掘工作[73]，同時在植物根系避鹽性[96?97]、凱氏帶發育與耐鹽堿的關系[98?99]等新興領域，也取得了令人欣喜的進展。這其中，我國科學家和研究團隊也做出了突出貢獻，產生了一批具有自主知識產權的成果，為“以種適地”、“種和地相向而行”的國家鹽堿地綜合利用新戰略提供了理論支撐。

4 展望

由于篇幅有限，本文未能納入鋁毒、鐵毒和鹽堿脅迫方面的所有卓越成果。上述研究成果為通過現代生物技術培育抗逆農作物新種質，高效利用酸性土壤、鹽堿土壤、漬水土壤等資源奠定了理論基礎，對維持我國農業生產和糧食安全具有重要意義。盡管目前研究極大地推動了對植物適應鋁毒、鐵毒、鹽堿脅迫分子機制的理解，未來仍有許多科學問題和發展方向有待進一步解答和探討。

1） 鋁受體ALR1-ROS-STOP1 工作模型是否在不同物種中功能保守；STOP1 蛋白還受到磷酸化、SUMO 化等不同類型的翻譯后修飾，這些過程是否受到ALR1 或其它未知鋁受體的調控；ALR1 主要調控鋁誘導的根系有機酸分泌，然而植物存在多種耐鋁機制，是否存在多個鋁受體賦予植物不同的耐鋁機制。

2） 目前針對鐵毒害等機制研究更多集中在一年生植物，而對于多年生物種研究較少；目前針對土壤逆境適應機制研究更多是針對單一毒害因子，對多種逆境因子共存環境的適應機制研究較少。

3） 如何利用多組學大數據信息，挖掘作物耐鹽堿相關基因優異單倍型，服務于分子育種；如何鑒定堿脅迫感知基因和胞Na+ 感知基因，從源頭上更新對植物?鹽堿地互作分子機制的認識。

參 考 文 獻：

[ 1 ]施衛明， 李光杰， 艾超， 周衛. 中國植物營養生物學研究重要進展和展望[J]. 植物營養與肥料學報， 2022， 28（12）： 2310?2323.

Shi W M， Li G J， Ai C， Zhou W. Important progress and prospects ofplant nutritional biology in China[J]. Journal of Plant Nutrition andFertilizers.， 2022， 28（12）： 2310?2323.

[ 2 ]秦遂初， 大麥酸害―鋁毒發生條件及防治研究[J]. 中國農業科學，1988， 21（4）： 68?75.

Qin S C. Study on the condition causing barley to suffer fromaluminium toxicity and its prevention[J]. Scientia Agricultura Sinica，1998， 21（4）： 68?75.

[ 3 ]林咸永， 章永松， 陶勤南. 不同耐鋁性的小麥基因型在酸性鋁毒土壤的適應性及其與體內養分狀況的關系[J]. 浙江大學學報（農業與生命科學版）， 2000， 26（6）： 635?639.

Lin X Y， Zhang Y S， Tao Q N. Adaptation of wheat genotypes withdifferential aluminum tolerance to acid， aluminum toxic soil inrelation to their nutrient composition in shoots[J]. Journal of ZhejiangUniversity （Agriculture and Life Sciences）， 2000， 26（6）： 635?639.

[ 4 ]Zheng S J， Yang J L， He Y F， et al. Immobilization of aluminum withphosphorous in roots is associated with high Al resistance in buckwheat[J]. Plant Physiology， 2005， 138（1）： 297?303.

[ 5 ]Dong X Y， Shen R F， Chen R F， et al. Secretion of malate and citratefrom roots is related to high Al-resistance in Lespedeza bicolor[J].Plant and Soil， 2008， 306： 139?147.

[ 6 ]Li X F， Zuo H F， Ling G Z， et al. Secretion of citrate from roots inresponse to aluminum and low phosphorus stresses in Stylosanthes[J].Plant and Soil， 2009， 325： 219?229.

[ 7 ]Yang J L， Fan W， Zheng S J. Mechanisms and regulation ofaluminum-induced secretion of organic acid anions from plantroots[J]. Journal of Zhejiang University-SCIENCE B （Biomedicine amp;Biotechnology）， 2019， 20（6）： 513?527.

[ 8 ]鄭紹建. 細胞壁在植物抗營養逆境中的作用及其分子生理機制[J].中國科學（生命科學）， 2014， 44（4）： 331?341.

Zheng S J. The role of cell wall in plant resistance to nutritionalstresses and the underlying physiological and molecular mechanisms[J]. Scientia Sinica （Vitae）， 2014， 44（4）： 334?341.

[ 9 ]Zhu X F， Shi Y Z， Lei G J， et al. XTH31， encoding an in-vitroXEH/XET-active enzyme， regulates Al sensitivity by modulating invivoXET action， cell wall xyloglucan content and Al bindingcapacity in Arabidopsis[J]. The Plant Cell， 2012， 24（11）： 4731-4747.

[10]Zhang H， Shi W L， You J F， et al. Transgenic Arabidopsis thalianaplants expressing a β-1， 3-glucanase from sweet sorghum （Sorghumbicolor L.） show reduced callose deposition and increased toleranceto aluminum toxicity[J]. Plant Cell amp; Environment， 2015， 38（6）：1178?88.

[11]Yang Z B， Geng X Y， He C M， et al. TAA1-regulated local auxinbiosynthesis in the root-apex transition zone mediates the aluminuminducedinhibition of root growth in Arabidopsis[J]. The Plant Cell，2014， 26（7）： 2889?2904.

[12]Liu G C， Gao S， Tian H Y， et al. Local transcriptional control ofyucca regulates auxin promoted root-growth inhibition in response toaluminum stress in Arabidopsis[J]. PLoS Genetics， 2016， 12（10）：e1006360.

[13]Ding Z J， Yan J Y， Xu X Y， et al. WRKY46 functions as atranscriptional repressor of ALMT1 regulating Al-induced malatesecretion in Arabidopsis[J]. The Plant Journal， 2013， 76（5）： 825?835.

[14]Ding Z J， Xu C， Yan J Y， et al. The LRR receptor-like kinase ALR1is a plant aluminum sensor[J]. Cell Research， 2024， 34： 281?294.

[15]Zhang Y， Zhang J， Guo J L， et al. F-box protein RAE1 regulates thestability of the aluminum-resistance transcription factor STOP1 inArabidopsis[J]. Proceeding National Academy Science USA， 2019，116（1）： 319?327.

[16]Fang Q， Zhang J， Zhang Y， et al. Regulation of aluminum resistancein arabidopsis involves the sumoylation of the zinc finger transcriptionfactor STOP1[J]. The Plant Cell， 2020， 32（12）： 3921?3938.

[17]Fang Q， Zhou F L， Zhang Y， et al. Degradation of STOP1 mediatedby the F-box proteins RAH1 and RAE1 balances aluminumresistance and plant growth in Arabidopsis thaliana[J]. The PlantJournal， 2021， 106（2）： 493?506.

[18]Iuchi S， Koyama H， Iuchi A， et al. Zinc finger protein STOP1 iscritical for proton tolerance in Arabidopsis and coregulates a keygene in aluminum tolerance[J]. Proceeding National AcademyScience USA， 2007， 104（23）： 9900?9905.

[19]Liu J P， Magalhaes J V， Shaff J， Kochian L V. Aluminum-activatedcitrate and malate transporters from the MATE and ALMT familiesfunction independently to confer Arabidopsis aluminum tolerance[J].The Plant Journal， 2009， 57（3）： 389?399.

[20]Sawaki Y， Iuchi S， Kobayashi Y， et al. STOP1 regulates multiplegenes that protect arabidopsis from proton and aluminum toxicities[J]. Plant Physiology， 2009， 150（1）： 281?294.

[21]Tokizawa M， Enomoto T， Ito H， et al. High affinity promoter bindingof STOP1 is essential for early expression of novel aluminuminducedresistance genes GDH1 and GDH2 in Arabidopsis[J]. Journalof Experimental Botany， 2021， 72（7）： 2769?2789.

[22]Yamaji N， Huang C F， Nagao S， et al. A zinc finger transcriptionfactor ART1 regulates multiple genes implicated in aluminumtolerance in rice[J]. The Plant Cell， 2009， 21（10）： 3339?3349.

[23]Huang C F， Yamaji N， Mitani N， et al. A bacterial-type ABCtransporter is involved in aluminum tolerance in rice[J]. The PlantCell， 2009， 21（2）： 655?667.

[24]Chen Z C， Yamaji N， Motoyama R， et al. Up-regulation of amagnesium transporter gene OsMGT1 is required for conferringaluminum tolerance in rice[J]. Plant Physiology， 2012， 159（4）：1624?1633.

[25]Yokosho K， Yamaji N， Fujii-Kashino M， Ma J F. Retrotransposonmediatedaluminum tolerance through enhanced expression of thecitrate transporter OsFRDL4[J]. Plant Physiology， 2016， 172（4）：2327?2336.

[26]Gao L J， Liu X P， Gao K K， et al. ART1 and putrescine contribute torice aluminum resistance via OsMYB30 in cell wall modification[J].Journal of Integrative Plant Biology， 2022， 65（4）： 934?949.

[27]Zhu X， Wang P， Bai Z M， et al. Calmodulin-like protein CML24interacts with CAMTA2 and WRKY46 to regulate ALMT1-dependentAl resistance in Arabidopsis thaliana[J]. New Phytologists， 2022，233（6）： 2471?2487.

[28] Li G Z， Wang Z Q， Yokosho K， et al. Transcription factor WRKY22promotes aluminum tolerance via activation of OsFRDL4 expressionand enhancement of citrate secretion in rice （Oryza sativa）[J]. NewPhytologist， 2018， 219（1）： 149?162.

[29]Guo J L， Zhang Y， Gao H L， et al. Mutation of HPR1 encoding acomponent of the THO/TREX complex reduces STOP1 accumulationand aluminium resistance in Arabidopsis thaliana[J]. New Phytologists，2020， 228（1）： 179?193.

[30]Zhu Y F， Guo J， Zhang Y， Huang C F. The THO/TREX complexcomponent RAE2/TEX1 is involved in the regulation of aluminumresistance and low phosphate response in Arabidopsis[J]. Frontiers inPlant Science， 2021， 12： 698443.

[31]Xu J M， Zhu J Y， Liu J J， et al. SIZ1 negatively regulates aluminumresistance by mediating the STOP1-ALMT1 pathway in Arabidopsis[J]. Journal of Integrative Plant Biology， 2021， 63（6）： 1147?1160.

[32]Zhou F L， Singh S， Zhang J， et al. The MEKK1-MKK1/2-MPK4cascade phosphorylates and stabilizes STOP1 to confer aluminumresistance in Arabidopsis[J]. Molecular Plant， 2022， 16（2）： 337?353.

[33]Mosher S， Seybold H， Rodriguez P， et al. The tyrosine-sulfatedpeptide receptors PSKR1 and PSY1R modify the immunity ofArabidopsis to biotrophic and necrotrophic pathogens in an antagonisticmanner[J]. The Plant Journal， 2013， 73（3）： 469?482.

[34]Wang J Z， Li H J， Han Z F， et al. Allosteric receptor activation by theplant peptide hormone phytosulfokine[J]. Nature， 2015， 525： 265?268.

[35]Wang J Q， Yu X， Ding Z J， et al. Structural basis of ALMT1-mediatedaluminum resistance in Arabidopsis[J]. Cell Research， 2022， 32（1）：89?98.

[36]Li G J， Kronzucker H J， Shi W M. The response of the root apex inplant adaptation to iron heterogeneity in soil[J]. Frontiers in PlantScience， 2016， 7： 181664.

[37]Kawalec A. World distribution of acid sulfate soils[M]. Dost H.Proceedings of the international symposium on acid sulphate soils.Wageningen， The Netherlands： International Institute for LandReclamation and Improvement， 1973.

[38]藺冬梅. 過量鐵脅迫對豌豆幼苗毒害作用的研究[D]. 甘肅蘭州： 蘭州大學碩士學位論文， 2010.

Lin D M. Studies on the effect excess iron in the pea seedings[D].Lanzhou， Gansu： MS Thesis of Lanzhou University， 2010.

[39]Rodenburg J， Zwartb S J， Kiepe P， et al. Sustainable rice productionin African inland valleys： Seizing regional potentials through localapproaches[J]. Agricultural Systems， 2014， 123： 1?11.

[40]Kirk G J D， Manwaring H R， UedaY， et al. Below-ground plant–soilinteractions affecting adaptations of rice to iron toxicity[J]. Plant， Cellamp; Environment， 2022， 45（3）： 705–718.

[41]Frei M， Tetteh R N， Razafindrazaka A L， et al. Responses of rice tochronic and acute iron toxicity： Genotypic differences and biofortificationaspects[J]. Plant and Soil， 2016， 408： 149?161.

[42]Xu Z R， Cai M L， Yang Y， et al. The ferroxidases LPR1 and LPR2control iron translocation in the xylem of Arabidopsis plants[J].Molecular Plant， 2022， 15（12）： 1962?1975.

[43]Zhu Q Y， Wang Y， Liu X X， et al. The ferroxidases are criticalfor Fe（II） oxidation in xylem to ensure a healthy Fe allocation inArabidopsis thaliana[J]. Frontiers in Plant Science， 2022， 13： 958984.

[44]Clúa J， Montpetit J， Jimenez-Sandoval P， et al. A CYBDOM proteinimpacts iron homeostasis and primary root growth under phosphatedeficiency in Arabidopsis[J]. Nature Communications， 2024， 15（1）：423.

[45]Zhu W， Zuo R， Zhou R F， et al. Vacuolar iron transporter BnMEB2 isinvolved in enhancing iron tolerance of Brassica napus[J]. Frontiersin Plant Science， 2016， 7： 1353.

[46]Thomine S， Wang R C， Ward J M， et al. Cadmium and iron transportby members of a plant metal transporter family in Arabidopsis withhomology to Nramp genes[J]. Proceedings of the National Academyof Sciences of the United States of America， 2000， 97（9）： 4991?4996.

[47]Quinet M， Vromman D， Clippe A， et al. Combined transcriptomicand physiological approaches reveal strong differences betweenshort- and long-term response of rice （Oryza sativa） to iron toxicity[J]. Plant， Cell amp; Environment， 2012， 35（10）： 1837-1859.

[48]Onaga G， Dramé K N， Ismail A M. Understanding the regulation ofiron nutrition： Can it contribute to improving iron toxicity tolerancein rice？[J]. Functional Plant Biology， 2016， 43（8）： 709?726.

[49]Zhang L， Li G J， Wang M， et al. Excess iron stress reduces root tipzone growth through nitric oxide-mediated repression of potassiumhomeostasis in Arabidopsis[J]. New Phytologist 2018， 219（1）： 259?274.

[50]Li B H， Sun C L， Lin X Y， Busch W. The emerging role of GSNORin oxidative stress regulation[J]. Trends in Plant Science， 2021， 26（2）：156?168.

[51]Li B H， Sun L， Huang J Y， et al. GSNOR provides plant tolerance toiron toxicity via preventing iron-dependent nitrosative and oxidativecytotoxicity[J]. Nature Communications， 2019， 10（1）： 3896.

[52]Wu L B， Holtkamp F， Wairich A， Frei M. Potassium ion channelgene OsAKT1 affects iron translocation in rice plants exposed to irontoxicity[J]. Frontiers in Plant Science， 2019， 10： 449351.

[53]Li G J， Xu W F， Kronzucker H J， Shi W M. Ethylene is critical to themaintenance of primary root growth and Fe homeostasis underFe stress in Arabidopsis[J]. Journal of Experimental Botany， 2015，66（7）： 2041?2054.

[54]Liu M， Liu X X， He X L， et al. Ethylene and nitric oxide interact toregulate the magnesium deficiency-induced root hair development inArabidopsis[J]. New Phytologist， 2017， 213（3）： 1242?1256.

[55]Rajonandraina T， Ueda Y， Wissuwa M， et al. Magnesium supplyalleviates iron toxicity-induced leaf bronzing in rice through exclusionand tissue-tolerance mechanisms[J]. Frontiers in Plant Science， 2023，14： 1213456.

[56]Vance C P， Uhde-Stone C， Allan D L. Phosphorus acquisition anduse： Critical adaptations by plants for securing a nonrenewableresource[J]. New Phytologist， 2003， 157（3）： 423?447.

[57]Péret B， Desnos T， Jost R， et al. Root architecture responses： Insearch of phosphate[J]. Plant Physiology， 2014， 166（4）： 1713?1723.

[58]Balzergue C， Dartevelle T， Godon C， et al. Low phosphate activatesSTOP1-ALMT1 to rapidly inhibit root cell elongation[J]. NatureCommunications， 2017， 8（1）： 15300.

[59]Mora-Macías J， Ojeda-Rivera J O， Gutiérrez-Alanís D， et al. MalatedependentFe accumulation is a critical checkpoint in the rootdevelopmental response to low phosphate[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America， 2017，114（17）： E3563?E3572.

[60]Gao Y Q， Bu L H， Han M L， et al. Long-distance blue light signallingregulates phosphate deficiency-induced primary root growth inhibition[J]. Molecular Plant， 2021， 14（9）： 1539?1553.

[61]Singh A P， Fridman Y， Holland N， et al. Interdependent nutrientavailability and steroid hormone signals facilitate root growthplasticity[J]. Development Cell， 2018， 46（1）： 59?72.

[62]Xu J M， Wang Z Q， Wang J Y， et al. Low phosphate represseshistone deacetylase complex 1 to regulate root system architectureremodeling in Arabidopsis[J]. New Phytologist， 2019， 225（4）：1732?1745.

[63]Li T， Zhang R Y， Satheesh V， et al. The chromatin remodelerBRAHMA recruits HISTONE DEACETYLASE6 to regulate rootgrowth inhibition in response to phosphate starvation in Arabidopsis[J]. Journal of Integrative Plant Biology， 2022， 64（12）： 2314?2326.

[64]Müller J， Toev T， Heisters M， et al. Iron-dependent callose depositionadjusts root meristem maintenance to phosphate availability[J].Development Cell， 2015， 33（2）： 216–230.

[65]Wang X Y， Wang Z， Zheng Z， et al. Genetic dissection of Fedependentsignaling in root developmental responses to phosphatedeficiency[J]. Plant Physiology， 2019， 179（1）： 300?316.

[66]Liu X X， Zhang H H， Zhu Q Y， et al. Phloem iron remodels rootdevelopment in response to ammonium as the major nitrogensource[J]. Nature Communications， 2022， 13（1）： 561.

[67]Liu Y， Maniero R A， Giehl R F H， et al. PDX1.1-dependentbiosynthesis of vitamin B6 protects roots from ammonium-inducedoxidative stress[J]. Molecular Plant， 2022， 15（5）： 820?839.

[68]Liu X X， Zhu X F， Xue D W， et al. Beyond iron-storage pool：Functions of plant apoplastic iron during stress[J]. Trends in PlantScience[J]， 2023， 28（8）： 941?954.

[69]Li G J， Zhang L， Wu J L， et al. Plant iron status regulates ammoniumuseefficiency through protein N-glycosylation[J]. Plant Physiology，2024， 195（2）： 1712?1727.

[70]Wang M， Xia G. The landscape of molecular mechanisms for salttolerance in wheat[J]. The Crop Journal， 2018， 6： 42?47.

[71]Knight H， Trewavas A J， Knight M R. Calcium signaling inArabidopsis thaliana responding to drought and salinity[J]. The PlantJournal， 1997， 12（5）： 1067?1078.

[72]Jiang Z H， Zhou X Q， Tao M， et al. Plant cell-surface GIPCsphingolipids sense salt to trigger Ca2+ influx[J]. Nature， 2019，572： 341?346.

[73]Liang X Y， Li J F， Yang Y Q， et al. Designing salt stress-resilientcrops： Current progress and future challenges[J]. Journal ofIntegrative Plant Biology， 2024， 66（3）： 303?329.

[74]Munns R， Tester M. Mechanisms of salinity tolerance[J]. AnnualReview of Plant Biology， 2008， 59： 651?681.

[75]Yang Y Q， Guo Y. Unraveling salt stress signaling in plants[J].Journal of Integrative Plant Biology， 2018， 60（9）： 96?804.

[76]Zhu J K. Abiotic stress signaling and responses in plants[J]. Cell，2016， 167（2）： 313?324.

[77]Dubcovsky J， María G S， Epstein E， et al. Mapping of the K+/Na+discrimination locus Kna1 in wheat[J]. Theoretical and Applied Genetics， 1996， 92： 448?454.

[78]Byrt C S， Xu B， Krishnan M， et al. The Na+ transporter， TaHKT1;5-D， limits shoot Na+ accumulation in bread wheat[J]. The PlantJournal， 2014， 80（3）： 516?526.

[79]Lin H X， Zhu M Z， Yano M， et al. QTLs for Na+ and K+ uptake of theshoots and roots controlling rice salt tolerance[J]. Theoretical andApplied Genetics， 2004， 108： 253?260.

[80]Ren Z H， Gao J P， Li L G， et al. A rice quantitative trait locus for salttolerance encodes a sodium transporter[J]. Nature Genetics， 2005，37（10）： 1141?1146.

[81]Zhang M， Cao Y B， Wang Z P， et al. A retrotransposon in an HKT1family sodium transporter causes variation of leaf Na+ exclusion andsalt tolerance in maize[J]. New Phytologist， 2018， 217（3）： 1161?1176.

[82]Schroeder J I， Delhaize E， Frommer W B， et al. Using membranetransporters to improve crops for sustainable food production[J].Nature， 2013， 497： 60?66.

[83]Munns R， James R A， Xu B， et al. Wheat grain yield on saline soils isimproved by an ancestral Na+ transporter gene[J]. Nature Biotechnology，2012， 30（4）： 360?364.

[84]Zhang M， Liang X Y， Wang L M， et al. A HAK family Na+transporter confers natural variation of salt tolerance in maize[J].Nature Plants， 2019， 5（12）： 1297?1308.

[85]Wang Z， Hong Y C， Zhu G T， et al. Loss of salt tolerance duringtomato domestication conferred by variation in a Na+/K+ transporter[J]. The EMBO Journal， 2020， 39（10）： e103256.

[86]M?ller I S， Gilliham M， Jha D， et al. Shoot Na+ exclusion andincreased salinity tolerance engineered by cell type–specific alterationof Na+ transport in Arabidopsis[J]. The Plant Cell， 2009， 21（7）：2163?2178.

[87]Wang Q L， Sun A Z， Chen S T， et al. SPL6 represses signallingoutputs of ER stress in control of panicle cell death in rice[J]. NaturePlants， 2018， 4（5）： 280?288.

[88]Wang M， Cheng J， Wu J H， et al. Variation in TaSPL6-D conferssalinity tolerance in bread wheat by activating TaHKT1;5-D whilepreserving yield-related traits[J]. Nature Genetics， 2024， 56： 1257?1269.

[89]Cao Y B， Liang X Y， Yin P， et al. A domestication-associatedreduction in K+-preferring HKT transporter activity underlies maizeshoot K+ accumulation and salt tolerance[J]. New Phytologist， 2019，222（1）： 301?317.

[90]Yin P， Liang X Y， Zhao H S， et al. Cytokinin signaling promotes salttolerance by modulating shoot chloride exclusion in maize[J].Molecular Plant， 2023， 16（6）： 1031?1047.

[91]Wang M， Qin L M， Xie C， et al. Induced and constitutive DNAmethylation in a salinity-tolerant wheat introgression line[J]. Plant amp;Cell Physiology， 2014， 55（7）： 1354?1365.

[92]Liu S T， Liu S W， Wang M， et al. A Wheat SIMILAR TO RCD-ONEgene enhances seedling growth and abiotic stress resistance bymodulating redox homeostasis and maintaining genomic integrity[J].The Plant Cell， 2014， 26（1）： 164?180.

[93]Wang M， Yuan J R， Qin L M， et al. TaCYP81D5， one member in awheat cytochrome P450 gene cluster， confers salinity tolerance via reactive oxygen species scavenging[J]. Plant Biotechnology Journal，2020， 18（3）： 791?804.

[94]Wang M， Wang M， Zhao M， et al. TaSRO1 plays a dual role insuppressing TaSIP1 to fine tune mitochondrial retrograde signalingand enhance salinity stress tolerance[J]. New Phytologist， 2022，236（2）： 495?511.

[95]Zhang H L， Yu F F， Xie P， et al. A Gγ protein regulates alkalinesensitivity in crops[J]. Science， 2023， 379： eade8416.

[96]Zheng L L， Hu Y F， Yang T Z， et al. A root cap-localized NACtranscription factor controls root halotropic response to salt stress in Arabidopsis[J]. Nature Communications， 2024， 15（1）： 2061.

[97]Yu B， Zheng W N， Xing L， et al. Root twisting drives halotropismvia stress-induced microtubule reorientation[J]. Developmental Cell，2022， 57（20）： 2412?2425.

[98]Wang Y Y， Cao Y B， Liang X Y， et al. A dirigent family proteinconfers variation of Casparian strip thickness and salt tolerance inmaize[J]. Nature Communications， 2022， 13（1）： 2222.

[99]Gao Y Q， Huang J Q， Reyt G， et al. A dirigent protein complexdirects lignin polymerization and assembly of the root diffusionbarrier[J]. Science， 2023， 382： 464?471.

作者簡介：

施衛明，中國科學院南京土壤研究所研究員，博士，博士生導師，主要從事土壤?植物系統氮磷高效利用機制和污染控制研究。在土壤養分的根際過程、植物應答營養環境的分子機制和化肥減施增效與面源污染防控技術等方面，取得了較為突出的成績。主持國家重點研發計劃項目、國家自然科學基金重點項目等。是國務院政府特殊津貼專家和“新世紀百千萬人才工程國家級人選”。獲中科院青年科學家獎、省部級科技成果獎和中國土壤學會科技成果獎，主編學術專著1 部，發表論文300 多篇，包括Nature Genetics 等。獲專利授權60 多件；制定技術標準6 個。有關成果的政策建議多次獲國家和省領導人批示。

鄭紹建，浙江大學教授，博士，博士生導師。國家自然科學基金杰出青年基金獲得者。1991 年博士畢業于南京農業大學。主要從事植物營養逆境分子生理研究。圍繞逆境條件下植物根系分泌物的合成、代謝、調控及其生理生態功能，細胞壁在抵抗營養逆境中的作用，類受體蛋白激酶RLK 以及轉錄因子在調控植物響應非生物逆境中的功能等方面，深入系統地闡明植物應答非生物逆境、特別是營養逆境的分子生理機制。迄今已在Nature、Cell Research、Nature Communications、Current Biology、Nature Plants、Molecular Plant、The Plant Cell、NewPhytologist 等SCI 期刊上發表論文130 余篇。所發表的論文共被引用8000 余次，H 指數54。

基金項目：泰山學者工程項目（tsqn202312287）；國家自然科學基金研究項目（32030099， 31970272）。