氧氣起源及對生命進化的促進作用研究進展

秦 濤，姜瑩英，張紅雨

(1.山東理工大學生命科學學院，山東 淄博 255091；2.華中農業大學生命科學技術學院，武漢 430070)

氧氣起源及對生命進化的促進作用研究進展

秦 濤1，姜瑩英1，張紅雨2

(1.山東理工大學生命科學學院，山東 淄博 255091；2.華中農業大學生命科學技術學院，武漢 430070)

在生物與地球化學演化史上，氧氣的出現是最重要的歷史事件，對生命進化產生了非常深遠的影響.然而氧氣起源時間及促進生命進化的分子機制等許多問題尚屬未知，文章就該方面的研究進展進行了綜述.

氧氣；生命進化；蛋白質結構

三四十億年前，原始細胞只能在缺氧環境中進行生命活動[1]，此后經過幾億年的進化，其中一些細胞中產生了色素，可以進行光合作用產生氧氣，氧氣的出現是生命進化史上一個重要里程碑[2]，生物的代謝方式發生了改變，推動了生命進化的歷程.隨著氧氣濃度的積累，當大氣中氧含量達到現在大氣氧含量（PAL）的1%時，原始的厭氧生物逐漸讓位給好氧生物[3].在此后生命進化過程中，氧氣仍然發揮了極為重要的作用[4-6].氧對生命進化的影響非常復雜，長期以來引起了不同學科背景的眾多學者的研究興趣，尤其是氧氣的起源時間及促進生命進化的分子機制等問題，一直是科學界的研究熱點.

1 氧氣與生命的關系

1.1 氧氣的起源時間

研究地球大氣里氧氣何時產生，無論對生命的起源與進化還是對地球歷史的探索都有重要的意義.迄今為止，大部分研究都是采用地質化學方法對化石、礦物沉積物等分析，得到的結果卻大不相同，關于氧氣的起源時間從24億年前到34.6億年前均有文獻報道.

Canfield等認為氧氣最早在24億年前出現于地球大氣層中，太古代（約38～25億年前）地球大氣中即使存在氧氣，也是極微量的.他們發現太古時期的巖石標本很少有同位素的分餾分離，嗜硫酸鹽的厭氧細菌在太古代數量并不多，因此大氣層中氧氣濃度可能也較低[7].Anbar在對澳大利亞西部提取的巖芯的研究中發現了早期氧的蹤跡，最早跡象在約23億年到24億年前就已存在，在此之前，地球大氣層被甲烷和氨統治[8].Kato等在澳大利亞西部的皮爾巴拉克拉頓地區在低于現在地表面約200米的地方發現了豐富的太古宙玄武巖赤鐵礦，平行剪切帶中含有黃鐵礦顆粒，而黃鐵礦的形成是早于赤鐵礦的，使用錸-鋨同位素分析方法測得黃鐵礦出現在27.6億年前[9].另外，美國麻省理工學院研究人員分析了1000個現存的關鍵基因，結果顯示大約27%的基因形成于33億年前到28億年前之間，而利用氧氣的基因直到28億年前才出現[10].而Ohmoto和他的研究小組在澳大利亞西部的皮爾巴拉克拉頓地區的沉積巖中，發現了被氧化的赤鐵礦的紅色標記深深的嵌入具有34.6億年的歷史巖層中，揭示了光合作用更早的起源時間[11].Konhauser也認為赤鐵礦晶體為34.6億年前深海中光合微生物產生氧氣提供了新的證據[12].

1.2 氧氣的積累方式

氧氣出現后是如何在早期地球大氣中積累的，也引起了很多學者的興趣.Catling等用地球化學機理解釋了這一點，他們指出當微生物在分解有機物質時，光合生物產生的氫被轉化為甲烷，而甲烷在紫外線作用下分解成O2、CO2和H2，由于H2逃逸到太空，因此氧氣在大氣層中積累下來[13].而Konhauser等在分析水成巖時發現38億年前早期海洋中鎳含量較高，但在27～25億年前卻急劇下降，依賴鎳產生甲烷的細菌死亡，甲烷生成減少，氧氣因甲烷減少而受到的破壞減小，產氧微生物增多，因而氧氣濃度升高[14].

科學界普遍認為，直到大約25億年前，氧氣才開始在地球大氣層中不斷積累，并可能在大氧化事件中扼殺了大量的無氧生命體.Parnell等人在蘇格蘭西北部高地發現了一些含遠古細菌遺跡的化石，對其中的化學成分進行分析，表明這些細菌在約12億年前就已在進行較為復雜的氧化反應，說明這個時期氧含量已達到一個較高水平[15].而這次氧氣濃度的增加，推動了簡單生物向復雜生物的進化，最終形成地球上現有的各種生物[15].

2 氧氣與進化的關系

2.1 氧氣濃度與生命進化

氧氣的出現及其濃度的變化對生物進化產生了重大的影響[5,16-17].氧氣的濃度從4億年前的20%左右突然升到了3億年前的30%，隨后在2.4億年前又降到了12%，使得大批動物從高緯度遷徙到低緯度，受環境的改變及空間、食物的限制，很多生物滅絕[18].根據Berner等人對古氣候的研究推斷，空氣中氧氣的含量決定了昆蟲形體的大小，高濃度氧氣環境下，大體型昆蟲有著進化上的優勢[19].Falkowski的研究指出，2.05億年前大氣中氧氣含量約增加了一倍，此外還發現在侏羅紀和始新世初期氧氣含量相對增加也快，這表明氧可能推動了鳥類和哺乳類多樣化的過程[6].

我們的研究發現，氧氣濃度的升高還誘導酶產生了新的結構折疊類型（fold），fold是蛋白質結構組建層次中最為保守的，可以作為分子化石推測進化史.我們通過大規模的系統發生基因組分析，構建了fold進化樹，將其中有化石記錄的進化事件的時間標記在對應的fold上，根據蛋白質結構進化速率保守的原則[20]，標定了蛋白質fold分子鐘（圖1）[21].隨后，把有氧代謝酶獨有的fold對應到此分子鐘里，推斷出有氧代謝產生于29億年前，而從有氧代謝（0.1% PAL）的出現到開始有氧呼吸（1% PAL）歷時了4億年的積累[21].有氧代謝帶來的生物化學變化為研究氧氣和進化之間的關系提供了新的思路.由于酶功能與結構息息相關[20]，有氧酶中新出現的重要的功能在它們的結構中也會有所體現.因此，從蛋白質結構的角度探究有氧代謝的進化具有很強的新穎性.

圖1 fold分子鐘及氧氣相關進化事件

解釋氧氣促進生命進化的分子機制是一個具有挑戰性的問題，最直接的解釋就是有氧呼吸產生的ATP能提供比無氧呼吸多16倍的能量[22]，有利于復雜生物結構的產生.較復雜的解釋是建立在細胞信息傳遞上的，真核細胞復雜的信息傳遞不僅依靠跨膜蛋白而且還與膜脂有關，膜脂中膽固醇的合成需要氧氣的參與[23]，大氣中較高的氧氣濃度有利于固醇的生成，從而促進了真核細胞的起源，這為我們解釋原核生物到真核生物進化與氧氣關系的分子機制提供了線索[24].Acquisti等發現了各種生物將氧吸入跨膜蛋白中所發生的系統變化[25]，真核生物的膜蛋白和腔室往往比原核生物含有更多的氧，認為富含氧的氨基酸很容易在還原性大氣中降解.然而這一假設被另一項關于氧氣對蛋白質組進化的影響研究所質疑[26]，認為大部分氨基酸中的氧不是氧化性的，而是還原性的，因為OH和COOH都是電子供體，所以這些基團在還原性氣體中較穩定[27].最近，Romand和Segrè通過計算機模擬無氧環境和有氧環境下的代謝，發現氧氣出現后，代謝網絡的膨脹和連通性都極劇增強[28]，此研究為我們從化學信息學的角度解釋分子機制提供了依據.

2.2 氧氣對代謝進化的影響

通過分析有氧和無氧代謝物的結構分布，我們發現有氧代謝物主要包括固醇類、雙萜類、多酚類、生物堿和大環內酯類等次級代謝物，在一些高級的生命活動中發揮了重要作用，如跨膜轉運、信號轉導和抗氧化等.有氧代謝產生了很多無氧時期不存在的結構新穎的代謝物，如磺酸鹽和亞硫酸鹽等.因此氧氣有利于生物體探索更廣闊化學空間，對代謝物進化產生了重要的影響.

此外，我們還發現氧氣與代謝途徑進化關系密切.依賴氧的角鯊烯環氧化作用和接連發生的有氧反應導致固醇或類固醇的生成，并且有氧代謝物具有較強的疏水性和較合適的體積大小，從而比無氧代謝物更容易穿過細胞膜作為核受體配體在真核生物信號轉導過程中發揮功能，進一步研究發現，97.5%的核信號分子是依賴氧氣合成的[27]，因此我們推斷氧氣通過促進核受體配體的合成促進核信號系統的進化，從而推動了高等真核生物的進化.

氧氣的出現對酶結構和功能產生了重要的影響.我們首先比較了有氧酶和無氧酶輔因子使用的輔因子，發現有氧酶較少使用ATP作為輔因子，這是由于有氧代謝可以產生更多的能量[29]；有氧酶中NADP(H)、FAD和抗壞血酸鹽比NAD(H)使用更普遍；有氧酶使用了更多的鐵（包含血紅素）、銅和鉬（P ＜ 0.01）等金屬輔因子[29]，有化學和生物證據都表明銅和鉬在無氧環境中生物利用度極低，直到氧氣出現后才被生物利用[29-31].然后比較了有氧酶和無氧酶催化位點的使用，結果表明有氧酶使用了更多的非極性氨基酸殘基（如Trp和Ile等）（P＜ 0.01），無氧酶則使用了更多的極性氨基酸殘基（如Asp、Glu、Lys和Arg等）（P ＜ 0.01）.最后，我們比較了有氧酶和無氧酶的拓撲復雜性，很明顯的看出有氧酶的序列更長、拓撲結構更復雜，模塊化程度更高[29].

3 結束語

我們主要從氧氣起源、積累等角度探討了氧氣與生命進化的關系，解釋了氧氣促進代謝進化的分子機制，推測了氧氣相關事件的年代，對研究氧氣與生命進化的關系有一定的指導意義.建立的蛋白質fold分子鐘不僅可以推測出較為準確的地球氧化事件，還可以推測進化史上缺乏化石的進化事件，為生命起源與進化的探索提供了很好的研究方法.

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The Origin of Oxygen and Its Role in Evolution of Life

QIN Tao1, JIANG Ying-Ying1, ZHANG Hong-Yu2
(1.College of Life Science, Shandong University of Technology, Zibo 255091, China;2.College of Life Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China)

Accumulating biological and geological evidence indicates that oxygen rise, the most critical event, has had a great impact on biological evolution.However, the time of oxygen rise and the mechanisms underlying the evolution driven by oxygen rise still remain elusive.This article attempts to present some most recent findings in this area.

oxygen; evolution of life; protein structure

O613.3

A

1008-9128（2011）04-0009-04

2011-04-15

國家自然科學基金項目（30870520）

秦濤（1985-）, 男, 研究生.E-mail:qinyuetai1012@163.com.

張紅雨, 男，教授.E-mail: zhy630@mail.hzau.edu.cn

[責任編輯 張燦邦]