右半結腸癌患者完整系膜切除術和D3根治術的腹腔鏡與開腹手術的短期結果比較*

叢進春 陳春生 馮 勇 馬明星 夏志秀 劉鼎盛

·術式交流·

右半結腸癌患者完整系膜切除術和D3根治術的腹腔鏡與開腹手術的短期結果比較*

叢進春 陳春生 馮 勇 馬明星 夏志秀 劉鼎盛

目的：通過與開腹手術的比較，探討對Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌患者實施腹腔鏡完整系膜切除術/D3根治術的安全性和可行性。方法：對2008年1月至2011年12月中國醫科大學附屬盛京醫院178例右半結腸癌患者分別實施完整系膜切除術/D3根治術，其中開腹組82例、腹腔鏡組96例，比較兩組間的并發癥、生存率以及腫瘤復發情況。結果：腹腔鏡組的術中出血量要少于開腹組，切口長度也明顯較開腹組短，術后首次排氣時間較后者快，住院時間也較短（P＜0.001），兩組的手術時間以及檢出的淋巴結數無差異（P＞0.05）。術后吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、腸梗阻、淋巴漏的并發癥兩組并無顯著性差異（P＞0.05）。中位隨訪56個月，開腹組和腹腔鏡組的總生存率分別為89.0%和91.7%（P=0.357），無瘤生存率分別為94.6%和94.3%（P=0.823），差異均無統計學意義。結論：對Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌患者實施腹腔鏡完整系膜切除術/D3根治術是安全和可行的。

右半結腸癌 腹腔鏡 完整系膜切除術 D3根治術

腹腔鏡結腸手術比開腹結腸手術能夠明顯減少術后的疼痛、腸梗阻、切口感染以及住院時間，有助于患者提高生活質量［1-4］，對于結腸癌，其腹腔鏡手術遠期的生存也不劣于開腹手術［5-6］，因此，美國NCCN（National Comprehensive Cancer Network）指南對于結腸癌推薦進行腹腔鏡手術，不過這些結論所依賴的研究均為Hohenberger等［7］提出的完整系膜切除術（complete mesocolic excision，CME）之前實施的。而CME是從Heald等［8］的全直腸系膜切除術（total mesorectal excision，TME）演化而來，其理念是完整的結腸系膜切除和血管的高位結扎，CME的實施可以明顯降低局部復發率、提高生存率［7］。實際上CME提出的高位血管結扎的觀點和日本的D3根治術是一致的。2012年West等［9］對歐美的CME和日本的D3根治術進行了比較，結果顯示CME切除更多的系膜同時也收獲更多的淋巴結，其余的則沒有差異。關于腹腔鏡和開腹的CME/D3根治術比較還很少。

2006年福建醫科大學的池畔［10］實施了完美的腹腔鏡右半結腸癌D3根治術，其倡導的手術模式也是完整的系膜切除和血管的高位結扎，只是習慣中仍然沿用日本的D3根治術的名稱。同時南方醫科大學的Zhang等［11］也對腹腔鏡右半結腸手術的解剖做了詳盡的研究和描述，其提出的點線面的手術解剖標志更是CME理念的細化，但均未提出CME的概念。2014年上海交通大學的Feng等［12］報道腹腔鏡右半結腸CME手術并首次提出了完全經中間入路的方法，其他相關的研究還甚少。

本研究針對Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌分別采用腹腔鏡和開腹的不同手術方式來實施，通過對圍手術期并發癥的評估以及短期的腫瘤結果探討腹腔鏡完整系膜切除術/D3根治術的可行性和安全性。

1 材料與方法

1.1 研究對象

收集2008年1月至2011年12月在中國醫科大學附屬盛京醫院結直腸腫瘤外科行完整系膜切除術/ D3根治術的178例右半結腸癌患者的資料，其中腹腔鏡組82例、開腹組96例，手術方式的選擇并非完全隨機，探查后中轉開腹的直接列為開腹組（表1）。手術由同一科室的3個治療組完成，每個治療組均完成至少50例結直腸的腹腔鏡手術以及300例的開腹右半結腸切除手術。

入選標準：1）腸鏡下病理證實為結腸腺癌；2）增強CT定位腫瘤部位為回盲部、升結腸或結腸肝曲；3）腫瘤TNM分期為Ⅱ或Ⅲ期，排除侵及周圍臟器的T4腫瘤；4）腫瘤最大直徑≤8 cm；5）年齡為20～75歲；6）無腸道梗阻；7）除闌尾手術外無胃腸道手術史；8）未接受術前放化療。

排除標準：1）同時性胃腸道腫瘤；2）妊娠和哺乳期婦女；3）嚴重心理疾病；4）6個月內有心梗病史或有不穩定性心絞痛；5）嚴重的肺部疾病；6）近期接受激素治療。

手術均獲得入選患者的同意，同時得到中國醫科大學附屬盛京醫院倫理委員會的認可。

1.2 手術方法

D3根治術遵循日本的結直腸癌操作規范（第六版）［13］，沿著SMV清除203、213、223組淋巴結；CME手術依照Hohenberger等［7］觀點，遵循完整的結腸系膜切除和血管的高位結扎原則，之后評估完整的切除標本。本組D3和CME的差異在于后者對系膜的完整性采用West系統［14］進行3個等級嚴格的評估：1）固有肌層平面（低質量平面，系膜嚴重缺損，游離線抵固有肌層）；2）系膜內平面（中質量平面，系膜部分缺損，但未抵固有肌層）；3）完整系膜平面（高質量平面，系膜無缺損，血管高位結扎）。

表1 患者一般資料Table 1 Characteristics of patients

具體的實施在結腸肝曲癌行擴大右半結腸切除術，即在胃網膜弓內游離，切斷胃網膜右血管，在結腸中血管的根部結扎；回盲部和升結腸癌行標準的右半結腸切除范圍，即保留胃網膜右血管（如果不能完全裸化胃網膜右血管則將其切除），裸化中結腸血管并切斷其右支（如若不能裸化則在根部斷掉），即如果標準的右半結腸不能完全裸化網膜右血管或/和中結腸血管，則行擴大右半結腸切除術。開腹手術從外向內游離，腹腔鏡手術從內向外游離，高位的血管結扎皆圍繞腸系膜上靜脈（superior mesenteric vein，SMV）操作，從下向上逐一結扎，腹腔鏡手術均完全裸化SMV，開腹手術通常會留下血管鞘，回結腸動脈（ileocolic artery，ICA）從SMV的后方越過的在后者的右緣斷掉，從前方越過或有局部淋巴結腫大者則在根部斷掉。胃結腸干（gastrocolic trunk，GCT）均予以游離，擴大的右半結腸切除術在胃網膜右動靜脈的根部斷掉。每例手術均在游離結束后留下照片行質量監控（圖1）。

圖1 腹腔鏡右半結腸CME/D3根治術的質量評估Figure 1 Quality assessment of laparoscopic right hemicolon complete mesocolic excision(CME)/D3 radical operation

所有開腹手術均閉合系膜，腹腔鏡手術均未閉合系膜。腹腔鏡手術戳卡位置3個治療組略有不同，不過均為5孔法，最后在上腹正中切開取標本。所有治療組的開腹和腹腔鏡手術均未采用Kocher手法游離胰十二指腸后方去暴露腸系膜上動脈（superior mesenteric artery，SMA）的起始部。

記錄手術時間、失血量、切口長度、住院時間和圍手術期并發癥。失血量的統計分別量化統計腹腔鏡組和開腹組各30例，采用稱重法測量紗布中的失血量，按血液比重除以1.05換算為毫升數，加上吸引器中的失血量為總的失血量，其他患者的失血量都是估算所以也未在統計中進行分析。

CME質量評估分別記錄腫瘤距離高位結扎點距離、腸壁距離高位結扎點最短距離、腸管長度以及結腸系膜的面積，結腸系膜的面積采用auto CAD 2010版軟件進行計算。

1.3 統計學分析

2 結果

2.1 兩組圍手術期結果比較

開腹組和腹腔鏡組的腫瘤大小、手術范圍以及術后的TNM分期、組織學分級無差異（P＞0.05），腫瘤位置位于回盲部/升結腸的分別占56.1%（46/82）和55.2%（53/96）（P=0.906），其中各有23.9%（11/46）和26.4%（14/53）行了擴大右半結腸切除術（P=0.776）。有3例中轉開腹的直接列入開腹組，中轉原因分別是2例粘連嚴重（闌尾炎病史）、1例腹腔鏡質量太差、圖像不清。

腹腔鏡組的術中出血量要少于開腹組，切口長度也明顯較開腹組短，術后首次排氣時間較后者快，住院時間也較短（P＜0.001），兩組的手術時間以及檢出的淋巴結數差異無統計學意義（P＞0.05）。兩組均無圍手術期死亡的病例，兩組術后吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、腸梗阻、淋巴漏的并發癥并無顯著性差異（P＞0.05，表2）

2.2 兩組CME標本評估

腹腔鏡組和開腹組分別有41.5%（34/82）和43.8%（42/96）（P=0.759）的病例按照CME的標準對標本的質量進行評估，只有1例腹腔鏡組病例出現了系膜的部分缺損，其他均為完整系膜切除（P=0.383），兩組的腫瘤距離高位結扎點距離、腸壁距離高位結扎點最短距離、腸管長度、結腸系膜的面積均無顯著性差異（P＞0.05，表3）

2.3 兩組預后情況比較

術后開腹組和腹腔鏡組分別有80.8%（21/26）和81.8%（27/33）的Ⅲ期（P=0.829）和37.5%（21/56）和41.3%（26/63）的Ⅱ期（P=0.676）結腸癌予以輔助化療（FOLFOX4/mFOLFOX6/CapeOX），接受化療的Ⅱ期結腸癌存在組織學分化3/4級，和/或脈管浸潤，和/或神經浸潤，和/或淋巴結數不足12枚，和/或T4腫瘤的高危險因素，術后兩組均未采用放療者。中位隨訪56（30～72）個月，開腹組和腹腔鏡組的總生存率分別為89.0%和91.7%（P=0.357，圖2A），無瘤生存率分別為94.6%和94.3%（P=0.823，圖2B），其中Ⅱ期病例的總生存率分別為94.6%和95.2%（P=0.637，圖2C），無瘤生存率分別為96.3%和96.7%（P=0.658，圖2D），Ⅲ期病例的總生存率分別為76.9%和84.8%（P= 0.541，圖2E），無瘤生存率分別為90.0%和88.9%（P= 0.819，圖2F），差異均無統計學意義。

表2 圍手術期結果比較Table 2 Comparison of perioperative results between the two groups

表3 CME標本評估Table 3 Evaluation of CME specimens

圖2 Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌的完整系膜切除術/D3根治術的總生存曲線和無瘤生存曲線Figure 2 The overall survival and disease-free survival of right hemicolon with complete mesocolic excision/D3 radical operation

3 討論

腹腔鏡手術由于其良好的放大視野更利于精細的操作，不過對于結直腸癌手術來說，直腸癌有TME標準但其腹腔鏡手術卻未得到NCCN指南等權威的完全認可，結腸癌沒有相關標準其腹腔鏡手術反而被接納，這不禁讓人懷疑既往的腹腔鏡結腸手術是不是都達到了完全的根治。日本將結腸手術分為D2、D3根治術，如果實施腹腔鏡下D2手術的話，如池畔教授所述應該很容易、也會很快［10］，但其腫瘤安全性難免受到質疑。D3根治術和CME都強調了高位的血管結扎，后者更是對系膜的完整性進行了嚴格的評估，為結腸癌的手術提供了一個良好的標準。本研究通過與開腹手術的對比，認為在Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌的實施腹腔鏡輔助下的CME/D3根治術也是安全可行的。

本組研究中轉率為3.5%（3/85），中轉原因為2例因既往行闌尾炎手術，鏡下探查整個右側腹腔嚴重粘連，另1例是因為腹腔鏡設備問題，無出血等技術問題導致的中轉，死亡率為0。這個中轉率要低于既往的研究［3，15］，這可能是納入本項研究的病例都是腹腔鏡技術已經完全成熟后實施的，術者均為腹腔鏡培訓中心的指導教師，另外也可能和本組入選的病例BMI相對比較低有關，因為有研究認為肥胖能夠增加腹腔鏡手術的中轉率［16-17］。本組腹腔鏡病例的BMI平均為22.3，較著名的COLOR（BMI為24.5～24.9）［2］以及CLASSIC（BMI為25～26）［3］研究要低。

結果顯示腹腔鏡組的切口長度明顯短于開腹組，至于相應的術后疼痛是不是也較后者輕，本項研究中無相應的統計學分析，原因是本單位有超過一半的病例在麻醉師的建議下留置了止痛泵，另外有的麻醉師習慣聯合硬膜外麻醉，在麻醉結束后同樣給予了一定劑量的止痛藥物，所以無法比較兩組病例的疼痛評分。兩組在術后的吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、腸梗阻和淋巴漏的并發癥上并無明顯差異。雖然開腹組（4.9%）術后的切口感染要高于腹腔鏡組（1%），但是在統計學上無差異，這可能和樣本量較小有關，另外由于目前醫療器械的發展，切口保護裝置和抗菌縫線的應用本身就減少了切口感染的發生率，可能與入選的病例相對偏瘦（BMI為22.3）有關。至于淋巴漏，因為腹腔鏡組是完全裸化SMV，而開腹組并不是全部裸化SMV，有的會留下靜脈鞘，所以之前有顧慮是不是腹腔鏡組會導致更多的淋巴漏，不過結果顯示2組間無差異，分別出現了1例，這兩例分別是在術后第3天和第5天出現淋巴漏，每天引流液開始為300～500 mL，后逐漸減少，分別持續10～12d痊愈。目前流行的腹腔鏡手術仍是習慣打開靜脈鞘裸化SMV，這樣分離各個分支血管清晰容易，另外可以獲得更好的影視效果，但可能會造成副損傷的增加，因此現已有術者開始保留靜脈鞘。開腹和腹腔鏡手術的總體時間在本項研究中相似，開腹在游離Toldt間隙時優勢很明顯，時間要快于腹腔鏡，不過在精細的中央血管尤其是胃結腸干的處理的時間則要長于腹腔鏡，由于目前腹腔鏡手術多數采用超聲刀或Ligsure裁減大網膜，故2組在游離大網膜的時間差不多，但是如果保留并裸化胃網膜右靜脈則開腹組的時間較長，這里的時間比較都是估算，因為手術中不可能把這些步驟分得那么清楚，所以在結果中并未對各個時間段進行單獨統計。通常開腹的術中失血主要集中在GCT的裸化過程中，因為GCT的變異比較多，不適當的牽拉往往會造成GCT分支出血，因此開腹手術在GCT處理時間較長，同時開腹組失血量也多于腹腔鏡組。

至于本項研究中D3和CME的差異，僅在標本的評估上。實際上自從Hohenberger教授提出CME的概念，即有研究與D3根治術進行比較，但是至今尚無明確的結論，因為二者都沒有明確的界限。日本提出的D3根治術并未刻意強調系膜的標本，不過也都是在Toldt間隙里游離的，這一點實際上李國新等［18］做得更詳細，至于系膜的切除面積，日本確實較少，因為他們比較推崇距離法則“cm rule”，這一點劉蔭華等［19］研究中對D3和CME的系膜游離和高位結扎的理念是一致的。不過正如West的研究，日本的D3只是較歐美CME切除的系膜較少，清除的淋巴結數也較少，不過這對腫瘤的安全性影響尚未得知。有研究認為清除更多的陰性淋巴結會提高ⅢB和ⅢC期結腸癌的疾病相關性生存率［20］，不過這項研究中涉及的手術是在1997年之前進行的，文中并沒有提及具體的手術方式，即無法得知當時的手術是按照D2還是D3的標準實施。本項研究中的D3和CME實際操作上并無區別，這和單中心的習慣有關，即以前就是習慣擴大的根治性手術而不是日本的“cm rule”。至于CME的系膜質量評估，開腹組和腹腔鏡組在腫瘤距離高位結扎點距離、腸壁距離高位結扎點最短距離、腸管長度以及結腸系膜的面積上并無明顯的差異，在腹腔鏡組有1例未達到完整系膜平面是由于術區的粘連所致。這種對標本質量的控制意義何在尚未可知，切除的腸管長度、系膜面積以及距離高位結扎點的距離是不是會像12枚淋巴結一樣成為一種評估標準，這可能還需要長期的摸索才能知曉。其實國內很多單位更習慣對留下的界面進行評估，尤其是腹腔鏡手術，可以如圖1所示的留下切除后的平面的照片，從而進行質量評估，不過這也同樣缺乏相應的標準。從質量評估這方面說，對切除的腸管和系膜的質量評估可以由病理科醫生來實施，這樣似乎更客觀，也更容易些。

本研究中存在幾項缺陷，第一，分組不是完全隨機，手術方式的選擇是先有醫生評估可以行腹腔鏡手術，然后征求患者本人和家屬意見，最終決定行腹腔鏡手術還是開腹手術。第二，研究是單中心3個治療組實施的，因為1個治療組的病例數較少。研究中并沒有分析3個治療組的差異，不過治療理念是一致的，這當然會減少組間的差異，但同時也是單中心的一個弊端，例如3個治療組都是在開腹裸化GCT附近時失血較多，這是不是和操作方式有關還不得而知。既往的研究也有比較開腹和腹腔鏡手術的失血量，但均沒有分析有差異的原因。第三，所有治療組的開腹和腹腔鏡手術均未刻意采用Kocher手法游離胰十二指腸后方去暴露SMA的起始部，目前所有的關于腹腔鏡CME的文章中均避諱這個問題，因為在腹腔鏡下游離胰十二指腸后方去暴露SMA的起始部恐怕很困難，而且風險也比較大，另外這種方式會給患者帶來多大益處還缺乏證據。國內張忠濤教授在開腹的CME手術中清掃過這個區域［21］。本組研究涉及178例Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌患者，隨訪至今還未發現有胰腺后方SMA的起始部區域復發的病例，術前CT也未發現該區域有腫大淋巴結，不過這只是一個單中心的小樣本結果。從胚胎解剖來說，右側的Toldt間隙在十二指腸水平分別延續為胰十二指腸前間隙和后間隙，Hohenberger教授是進入后間隙，通常的腹腔鏡手術是在前間隙的平面進行操作，目前還沒有針對這兩個間隙游離對腫瘤安全性的研究。

總之，對Ⅱ/Ⅲ期右半結腸癌實施腹腔鏡手術CME/D3根治術并不劣于開腹手術，腫瘤安全性完全可以達到開腹手術的效果，而且腹腔鏡手術相對能夠減少并發癥、加快康復。

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（2014-07-30收稿）

（2014-10-20修回）

（本文編輯：賈樹明）

Comparison of short-term outcomes between laparoscopic and open complete mesocolic excision/D3 radical operation for stageⅡ/Ⅲright hemicolon carcinoma

Jinchun CONG,Chunsheng CHEN,Yong FENG,Mingxing MA,Zhixiu XIA,Dingsheng LIU

Department of Colorectal Surgery,Shengjing Hospital,China Medical University,Shenyang 110004,China

Chun-sheng Chen;E-mail:chenchunsheng@sj-hospital.org

Objective:To evaluate the feasibility and safety of laparoscopic complete mesocolic excision(CME)/D3 radical operation in stageⅡ/Ⅲright colon cancer by comparing this approach with open surgery.Methods:A total of 178 patients with stageⅡ/Ⅲright hemicolon cancer were admitted to the Shengjing Hospital,China Medical University,Shenyang.They underwent CME/D3 radical operation between January 2008 and December 2011.These cases were divided into two groups,namely,the oapen group(n= 82)and the laparoscopic group(n=96).Data on complications,survival,and recurrence were compared between the two groups.Results:The laparoscopic group(P＜0.001)showed less blood loss,smaller length of incision,faster first flatus,and shorter hospital stay than the open group.The operation time and number of lymph nodes harvested were similar between the groups(P＞0.05).No significant differences were found in the complications brought about by anastomotic leakage,wound infection,bleeding,urinary retention,ileus,and chyle between the two groups(P＞0.05).After a median follow-up of 56 months,the overall survival rates(89.0% vs.91.7%,P=0.357)and disease-free survival rates(94.6%vs.94.3%,P=0.823)in the two groups were similar.Conclusion:Laparoscopic CME/D3 operation is feasible and safe in the treatment of the stageⅡ/Ⅲright hemicolon cancers.

right hemicolon cancer,laparoscopy,complete mesocolic excision,D3 radical operation

10.3969/j.issn.1000-8179.20141276

中國醫科大學附屬盛京醫院結直腸腫瘤外科（沈陽市110004）

*本文課題受遼寧省教育廳基金項目（編號：L2010609）和遼寧省科學技術廳基金項目（編號：2011225019）資助

陳春生 chenchunsheng@sj-hospital.org

This work was supported by the funds of Liaoning Provincial Education Department(No.L2010609)and Liaoning Provincial Department of Science and Technology(No.2011225019)

叢進春 專業方向為結直腸腫瘤外科治療的研究。

E-mail：congjinchen@sj-hospital.org